Florecimientos algales nocivos producidos por Pyrodinium bahamense en Oaxaca, México (2009-2010)

Harmful algal blooms produced by Pyrodinium bahamense in Oaxaca, Mexico (2009-2010)

Rosalba Alonso-Rodríguez, Dra,⁽¹⁾ Elsa Mendoza-Amézquita, M en C,⁽²⁾ Sandra Abigail Velásquez-López, Ing en Acuac,⁽¹⁾ Jens Andreas Seim, M en C,⁽²⁾ Víctor Manuel Martínez-Rodríguez, M en C.⁽²⁾

(1) Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán. Mazatlán, Sinaloa, México.

Autor de correspondencia

Resumen

Objetivo. Monitorear el dinoflagelado Pyrodinium bahamense y sus toxinas en ostión de roca Striostrea prismatica en Santiago Astata y en Puerto Escondido, Oaxaca, de septiembre de 2009 a junio de 2010.

Material y métodos. Se analizó mensualmente la abundancia de Pyrodinium bahamense mediante el método de Sedgewick-Rafter y la concentración de toxinas paralizantes y perfil tóxico en tejido blando del molusco en muestras compuestas de cada zona por el método de cromatografía líquida de alta resolución.

Resultados. Se encontró alta abundancia de Pyrodinium bahamense en Santiago Astata en diciembre, febrero, abril y junio, y en Puerto Escondido en abril y junio. Los niveles de toxinas paralizantes fueron superiores al límite permisible para consumo humano en Santiago Astata en noviembre, diciembre, enero, febrero y junio; en la zona de Puerto Escondido, en diciembre y junio.

Conclusiones. Estos niveles de toxinas representaron riesgo para la salud pública en la zona de estudio.

Palabras clave: floraciones algales nocivas; Pyrodinium bahamense; Striostrea prismatica; intoxicación por mariscos; Oaxaca.

Abstract

Objective. Pyrodinium bahamense monitoring in water and their toxins in rock oyster Striostrea prismatica in Santiago Astata and Puerto Escondido Oaxaca was performed from September 2009 to July 2010.

Materials and methods. Pyrodinium bahamense abundance in water, and concentration and toxic profile of paralytic shellfish toxins were analyzed monthly in soft tissue of mollusk in composite samples in high performance liquid chromatography.

Results. High abundance of Pyrodinium bahamense was found in Santiago Astata on December, February, April and June; and in Puerto Escondido on April and June. The concentrations of the paralyzing toxin that exceeded the regulatory limit for human consumption of mollusks (800 µg STX eq. kg^-1) were presented in Santiago Astata on November, December, January, February and June; and in Puerto Escondido on December and June.

Conclusions. For several months there was risk to public health due to the presence of paralytic shellfish toxins above the regulatory limit in oysters from the study area.

Key words: harmful algal bloom; Pyrodinium bahamense; Striostrea prismatica; shellfish poisoning; Oaxaca.

El fitoplancton marino está compuesto por una amplia variedad de especies de microalgas, entre las que se encuentran aquéllas que forman florecimientos algales nocivos (FAN). Algunas son productoras de toxinas que provocan intoxicaciones humanas, cuyos síntomas son principalmente neurológicos y gastrointestinales. De éstos, los principales corresponden a la intoxicación paralizante, amnésica, diarreica, neurotóxica y ciguatera. La intoxicación paralizante por mariscos la producen dinoflagelados del género Alexandrium, Pyrodinium bahamense y Gymnodinium catenatum.

En las últimas décadas, en el suroeste de México se han registrado FAN con impacto en la salud pública. En 1989 se registró el primer FAN formado por el dinoflagelado Pyrodinium bahamense var. compressum en el Golfo de Tehuantepec, en coincidencia con otros puntos de la costa centroamericana; esto evidencia que se trata de eventos regionales.¹ En ese mismo año, en el Golfo de Nicoya, Costa Rica, se registró el primer brote de intoxicación paralizante por mariscos producido por P. bahamense var. compressum.² Los FAN de dinoflagelados son comunes en México y Costa Rica, posiblemente como resultado de las condiciones ambientales actuales, las cuales favorecen la proliferación masiva de especies tóxicas que pueden afectar otros sitios del pacífico americano. Éste es el caso de P. bahamense var. compressum, que puede desplazarse hasta las costas mexicanas a través de la Corriente Costera de Costa Rica y la Corriente Occidental Mexicana.² En Guatemala se han presentado eventos de intoxicación paralizante por consumo de moluscos bivalvos, con 26 casos de fatalidades humanas en 1987.^3,4 En El Salvador, un FAN formado por Pyrodinium bahamense var. compressum de noviembre de 2005 a abril de 2006 provocó la muerte de una persona por el consumo de caracol; además se encontró alta concentración de saxitoxinas en moluscos bivalvos y se registró mortandad de tortugas marinas.⁵ El principal vector de toxinas para el humano son los moluscos bivalvos, pues su alimentación se basa en la filtración de partículas, como las microalgas, las cuales contienen toxinas que se acumulan en el tejido de ostiones, almejas, mejillones, etc. Los estados de Jalisco, Michoacán, Oaxaca y Sonora contribuyeron en 2009 con apenas 0.79% de la producción de ostión a nivel nacional; en 2010 la producción de estos estados se incrementó a 1.84% de la nacional, la cual resulta, en 6.12% de la captura y en 93.88% del cultivo de este recurso.⁶ Cabe resaltar que en el estado de Oaxaca 100% de la producción de ostión corresponde solamente a captura. La veda reproductiva de este ostión silvestre es del 1 de junio al 31 de agosto de cada año, en las aguas marinas y estuarinas de jurisdicción federal.⁷

El seguimiento de toxinas producidas durante FAN es una de las herramientas más efectivas en la prevención de problemas de salud pública. En el caso de la intoxicación paralizante por mariscos, el diagnóstico se realiza a partir de la sintomatología, epidemiología y análisis de toxinas en moluscos bivalvos.¹⁶ En la literatura médica se encuentran pocos estudios epidemiológicos sobre intoxicación paralizante.⁴

Este estudio comprende el seguimiento de las toxinas paralizantes en ostión Striostrea prismatica (=Crassostrea iridescens) en dos zonas costeras: La Colorada, en el municipio de Santiago Astata, y playa Punta Colorada, agencia de Puerto Escondido, en el municipio de San Pedro Mixtepec, Oaxaca, durante un ciclo anual (septiembre de 2009 a junio de 2010), durante el periodo previo al florecimiento algal nocivo de la especie P. bahamense var. compressum en la costa de Oaxaca, ocurrido del 28 de junio de 2010 al 4 de febrero de 2011, cuyo impacto a la salud humana resultó en 23 casos de intoxicación humana y una veda sanitaria de 214 días¹⁵ después del periodo de este estudio.

Material y métodos

Área de estudio

La costa oaxaqueña se localiza entre las coordenadas 16°18'N y 98°32'O, y 16°00'N y 93°59'O. En este estudio se realizaron muestreos mensuales de septiembre de 2009 a junio de 2010 en seis sitios (figura 1, cuadro II). En cada estación de muestreo se colectaron muestras de agua con botella van Dorn; se fijaron con solución de lugol comercial para análisis cuantitativo de fitoplancton almacenándose en botellas de polipropileno de 500 mL de capacidad. Se realizó también un arrastre con red para fitoplancton de 20 µm de luz de malla en cada sitio para fotografía al microscopio in vivo. En la zona Santiago Astata (playa La Colorada) se tomaron muestras de ostión de la especie Striostrea prismatica, llamada también ostión de piedra u ostión de roca, en tres bancos de ostiones: estación 1 (San Diego), estación 2 (La Tranquita), estación 3 (La Colorada). En los dos primeros puntos se presenta la mayor extracción de ostiones; en la actualidad, el banco de ostión de la playa La Colorada, se encuentra sobrexplotado. En la playa Punta Colorada, Puerto Escondido, se seleccionaron los tres sitios restantes de monitoreo de la misma especie de ostión: Est. 4, Est. 5 y Est. 6. Los sitios de muestreo se georreferenciaron mediante equipo GPS Rino 520. Se realizaron las determinaciones de parámetros in situ (temperatura, salinidad, oxígeno disuelto y pH) mediante ecosonda multiparámetro YSI-6600-M2. Se aplicó una prueba t para medias de dos muestras pareadas con referencia a los resultados de variables fisicoquímicas, abundancia de Pyrodinium bahamense y concentración de toxinas en las dos zonas de muestreo.¹⁷

Análisis de fitoplancton

Determinación de toxinas en cromatografía líquida de alta resolución

Se aplicó el método de análisis de toxinas paralizantes en cromatografía líquida de alta resolución (HPLC) con detección de fluorescencia, oxidación precolumna y con un gradiente binario.^19,20 Se realizó una extracción ácida de las toxinas paralizantes a partir de 5 g de tejido de molusco fresco homogenizado en muestras compuestas por zona (Santiago Astata Est. 1, 2 y 3, y Puerto Escondido Est. 4, 5 y 6), al cual se le agregaron 3 ml de ácido acético a 1% y se mezcló en un vortex. Se calentó en baño maría a una temperatura de 100 ºC durante 5 minutos. Se agitó la mezcla en vortex durante 1 min. y se colocó el tubo en un baño frío durante 5 min. Se centrifugó durante 10 min a 4500 rpm y el sobrenadante se decantó en un tubo de centrifuga de 15 ml (1er extracto). Se añadieron 3 ml de ácido acético a 1% al residuo sólido o pellet, se mezcló en vortex 1 min. y se centrifugó por 10 min. a 4500 rpm. (2do extracto). Se recuperó la solución sobrenadante del 2do extracto en el tubo que contenía el 1er extracto y se aforó a 10 ml con agua desionizada tipo I. Se realizó una limpieza con cartuchos SPE C18 y posteriormente se oxidó con periodato para análisis cualitativos. Una vez que se determinó la presencia de toxinas no hidroxiladas [saxitoxina (STX), decarbamato saxitoxina (dcSTX), gonyautoxina (GTX2,3), gonyautoxina (GTX5), toxinas C (C1,2)] se realizó el análisis cuantitativo oxidando el extracto con peróxido de hidrógeno a 10%. Si se detectaron toxinas N-hidroxiladas [neosaxitoxina (NeoSTX), gonyautoxina (GTX1,4), toxina C (C3,4)] se procedió a hacer una segunda limpieza con un cartucho intercambiador iónico débil (COOH) y una oxidación con periodato para obtener tres fracciones de derivados que comprenden las toxinas N-hidroxiladas. Todas las soluciones usadas fueron de calidad HPLC, filtradas con filtros GF/F de 0.45 y 0.22 micrómetros de tamaño de poro y desgasificadas antes de ser usadas.

Fase móvil: Sol. "A"-solución 0.1 M de formiato de amonio; se pesó 6.5 g en un litro de agua desionizada tipo I. Se ajustó el pH a 6 con ácido acético con el potenciómetro previamente calibrado. Se pasó por filtros GF/F de 0.45 micrómetros y después por filtros GF/F de 0.22 micrómetros. Se procedió a desgasificar en el baño ultrasónico durante 10 min. y se conectó a la línea correspondiente a tal solución.

Sol. "B"-solución 0.1 M de formiato de amonio; se agregó una solución de acetonitrilo a 5%. Se ajustó el pH a 6 con ácido acético con el potenciómetro previamente calibrado y se aforó a 1 litro con agua desionizada tipo I. Se filtró con un filtro GF/F de 0.45 micrómetros y después por filtro GF/F de 0.22 micrómetros. Se procedió a desgasificar en el baño ultrasónico durante 5 min. y se conectó a la línea correspondiente. El flujo fue de 2 mL/min y el gradiente binario tuvo las siguientes proporciones de fase móvil A y B: 100% A, 5 minutos. 95% A, 4 minutos, 70% B, 5 minutos y 100% A, 4 minutos.

Acondicionamiento del cromatógrafo de líquidos: Se verificó que las soluciones estuvieran colocadas en las líneas correspondientes, filtradas y desgasificadas. En el sistema de la computadora se determinó el bombeo de 100% de la solución "A" a un flujo de 0.5 ml/min, aumentando a cada 5 minutos 0.5 mL/min hasta llegar a 2.0 ml/min por 20 minutos antes de iniciar la corrida. Los resultados de identificación del derivado fueron obtenidos mediante la comparación de los tiempos de retención de las muestras con los estándares. Los resultados de concentración de toxinas en las muestras se obtuvieron mediante la comparación de las áreas bajo la curva de muestras con los estándares, considerando el factor de toxicidad para cada derivado y el peso molecular de la saxitoxina; la toxicidad se expresó en mg STX eq. kg^-1.

El perfil tóxico muestra la concentración de toxinas en % mol (mmol L^-1) de cada derivado, en cada muestra compuesta por fecha.

Resultados

En la figura 2 se muestran los resultados de las mediciones in situ de pH, temperatura, salinidad y oxígeno disuelto, realizados mediante la sonda multiparámetro en las seis estaciones de muestreo de los moluscos bivalvos agrupadas en dos zonas de estudio: Santiago Astata (Est. 1, 2 y 3) y Puerto Escondido (Est. 4, 5 y 6). La mínima temperatura, salinidad y oxígeno disuelto se presentaron en enero de 2010 en ambas zonas de estudio. No se encontraron diferencias entre las medias de las variables observadas para cada zona.

La abundancia de P. bahamense var. compressum varió durante el ciclo de muestreo y mostró un aumento en junio de 2010 en ambas zonas de estudio. Se encontró alta abundancia promedio del dinoflagelado en Santiago Astata en los meses de diciembre de 2009 (9 333 cel L^-1), febrero (12000 cel L^-1), abril (4 000 cel L^-1) y junio (32500 cel L^-1) de 2010 y en Puerto Escondido en abril de 2010 (1000 cel L^-1) y junio (8500 cel L^-1). El dinoflagelado Gymnodinium catenatum se presentó en las estaciones 1 (4000 cél L^-1) y 5 (1000 cél L^-1) en abril de 2009.

La concentración de toxinas paralizantes expresada como mg STX eq. kg^-1 de tejido de ostión superó el límite máximo permisible para consumo humano (800 mg STX eq. kg^-1)²⁰ en la zona de Santiago Astata en noviembre de 2009 (1193), diciembre 2009 (3235), enero 2010 (1982), febrero 2010 (1702) y en junio de 2010 (3846) (figura 3a). En la zona de Puerto Escondido los niveles fueron superiores al máximo permisible en diciembre de 2009 (2082) y en junio de 2010 (3739) (figura 3b). Se encontraron diferencias significativas entre las concentraciones de toxinas en la zona de Santiago Astata y Puerto Escondido; éstas fueron mayores en Santiago Astata que en Puerto Escondido (p=0.01, a=0.05).

El perfil tóxico mostrado en la zona de Santiago Astata muestra la concentración de toxinas en % mol (mmol L^-1) de derivados producidos por Pyrodinium bahamense var. compressum como STX, GTX5 (B1) y dcSTX, y otros producidos por otros dinoflagelados como la toxina C1,2 la cual se encontró mayoritariamente en septiembre y octubre de 2009 en condiciones de baja concentración de toxinas (figura 3a). En los meses subsiguientes se observa la combinación de STX, GTX5 y C1,2. Finalmente, en junio de 2010 se presentó una pequeña proporción de dcSTX. En el caso del perfil tóxico en Puerto Escondido se observa algo similar: los meses de septiembre a noviembre de 2009 y mayo de 2010 tienen dominancia de los derivados C1,2, lo que coincide con bajas concentraciones de toxinas, y de diciembre de 2009 a abril de 2010 y en junio de 2010 con la combinación de STX y GTX5 (B1) (figura 3b).

Discusión

Pyrodinium bahamense var. compressum estuvo presente dentro del intervalo de temperatura reportado para esta especie en Baja California Sur²² y en el Pacífico oeste,²³ lo que demuestra que la eurialina pertenece a ambientes tropicales y subtropicales. En este estudio esta especie se presentó dentro del intervalo de salinidad indicado por la literatura.²³ Se han documentado altos niveles de toxinas analizados mediante el bioensayo en ratón en extractos de moluscos en las costas de Oaxaca durante florecimientos algales formados por el dinoflagelado P. bahamense var. compressum, como el evento en Salina Cruz, Oaxaca, de diciembre de 1989 a enero de 1990 en el cual se encontraron de 5 420 a 8 110 mg STX eq. kg^-1 y una abundancia del dinoflagelado de 1.7 x 10⁶ cél L^-1,8 (cuadro I). Durante otro evento tóxico en Pinotepa Nacional, Oaxaca, en noviembre de 2001, se reportaron niveles de 14 560 mg STX eq. kg^-1 en mejillón Mytela arciformis²⁴ y, por último, un evento en La Colorada y la Ventosa, Oaxaca, de enero a marzo de 2006, en el cual se encontró toxicidad de 330-7 870 mg STX eq. kg^-1, con una abundancia del dinoflagelado de 1 024 a 7 000 cel L.^-1,13

En todos estos casos la toxicidad alcanzada superó los niveles permisibles en moluscos para consumo humano; en los dos primeros casos se presentaron decesos. Los niveles de toxinas encontrados en el presente estudio fueron menores a los mencionados y no se presentaron intoxicaciones ni decesos durante el periodo de estudio. Servicios de Salud de Oaxaca, a través de la Jurisdicción Sanitaria 04 ubicada en Puerto Escondido, San Pedro Mixtepec, realiza seguimiento mensual de agua y moluscos bivalvos en Punta Colorada. Estas muestras se envían al Laboratorio Estatal de Salud Pública Dr. Galo Soberón y Parra, en Acapulco, Guerrero. El método de análisis que se utiliza es el bioensayo en ratón: si los niveles superan los límites permisibles se impone una veda sanitaria, informando a la población mediante notas periodísticas y seguimiento conjunto con la cooperativa "Puerto Angelito", en Puerto Escondido, para que se respete la veda hasta que se normalice la situación. Actualmente, en Santiago Astata el banco de ostión "La Colorada" se encuentra sobreexplotado y la extracción de ostiones es ocasionalmente realizada por turistas y locales. La Jurisdicción Sanitaria del Istmo da seguimiento a esta zona mediante muestreos mensuales de agua para determinar la presencia de especies productoras de toxinas paralizantes (comunicación personal. Jurisdicción Sanitaria 04, Puerto Escondido).

La toxicidad observada en este estudio refleja la presencia de un derivado de alta potencia (STX) en combinación con uno de baja potencia (GTX5) en las dos zonas de estudio durante la mayor parte del periodo de estudio. Las toxinas de menor potencia (C1,2) se presentaron como único derivado a las menores concentraciones. Otro derivado de alta potencia (NeoSTX) producido por Pyrodinium bahamense var. compressum estuvo ausente en este estudio. Este dinoflagelado produce derivados de alta potencia tóxica, por lo que es el responsable de la mayoría de las intoxicaciones y muertes humanas producidas por toxinas paralizantes a nivel mundial.²³

Para la intoxicación paralizante en la costa de Oaxaca (cuadro I), se estimó una tasa de mortalidad humana de 8.6% (1989-2014), mayor a la encontrada en el Pacífico mexicano, de 6.7% (1970-2004)²⁹ y de 3.4% para América, Europa y Asia-Pacífico (1900-1994).³⁰ En el caso mencionado de intoxicación paralizante en Guatemala, la tasa en el evento fue de 14.0% (1987).⁴ Estas tasas son menores a la estimada a nivel mundial, de 15% de mortalidad con 2000 casos de intoxicación por año.³¹

La toxicidad encontrada en el ostión Striostrea prismatica durante el ciclo 2009-2010 corresponde a la presencia del dinoflagelado Pyrodinium bahamense var. compressum y superó el límite permisible para consumo de mariscos en Santiago Astata y en Puerto Escondido. En las fechas señaladas, lo anterior representó un riesgo para la salud pública por el consumo de mariscos contaminados con toxinas paralizantes. Se encontraron diferencias significativas en la toxicidad entre las dos zonas de estudio: ésta fue mayor en la zona de Santiago Astata que en Puerto Escondido. El perfil de toxinas encontrado correspondió al perfil tóxico de P. bahamense var. compressum, excepto por la presencia de toxinas C1,2, las cuales son producidas por el dinoflagelado Gymnodinium catenatum y algunas especies del género Alexandrium. El dinoflagelado Pyrodinium bahamense var. compressum forma FAN en el Golfo de Tehuantepec asociados con surgencias costeras en el invierno; su mayor abundancia en la columna de agua se presenta hasta la época de lluvias.²⁹ El seguimiento de las toxinas mediante el método de cromatografía líquida es útil como apoyo para la prevención de intoxicaciones paralizantes en esta zona, donde los FAN son recurrentes, y para conocer la composición y potencia de las toxinas presentes en moluscos bivalvos. Este estudio forma parte del inicio de un evento que provocó la intoxicación de 23 personas y 214 días de veda sanitaria para la extracción y comercialización de moluscos bivalvos en las costas de Oaxaca (2010-2011).¹⁵

Agradecimientos

Los autores agradecen a Sonia Jeanetthe Delgado del Villar, Ma. Vicia Bernal Córdova y Lidia Iliana Moreno Hernández por su asistencia técnica en los análisis de toxinas. A Germán Ramírez Reséndiz por su apoyo en elaboración de figuras y asesoría estadística. Este proyecto fue financiado por Servicios de Salud del Estado de Oaxaca mediante el proyecto "Identificación de fitoplancton y saxitoxinas en la Playa Colorada de Santiago Astata y Punta Colorada en Puerto Escondido, Oaxaca".

Referencias

1. Rodríguez-Salvador R, Meave-del Castillo ME. Monitoreo del dinoflagelado tóxico Pyrodinium bahamense var. compressum en las costas de Chiapas. Resúmenes del II Taller sobre Florecimientos Algales Nocivos en México, Ensenada, México, 21–23 de noviembre 2007. Ensenada, México: CICESE-CETMAR, 2007:6.         [ Links ]

2. Vargas-Montero M, Freer-Bustamante E, Guzmán JC, Vargas JC. Florecimientos de dinoflagelados nocivos en la costa Pacífica de Costa Rica. Hidrobiológica 2008;18 suppl 1:15-23.         [ Links ]

3. Rosales-Loessener F. The Guatemala experience with red tides and paralytic shellfish poisoning. En: Hallegraeff GM, Macelan JL (eds). Biology, Epidemiology and management of Pyrodinium red tides. ICLARM Conference Proceedings 21 1989:49-51.         [ Links ]

4. Rodrigue CD, Etzel AR, Hall S. de Porras E, Velazquez HO, Tauxe VR, Kilbourne ME, Blake AP. Letal paralytic shellfish poisoning in Guatemala. Am J Trop Med Hyg 1990;42(3):267-271.         [ Links ]

5. Barraza JE. Food poisoning due to consumption of marine gastropod Plicopurpura columellaris in El Salvador. Toxicon 2009;54:895-896.         [ Links ]

6. Comisión Nacional de Acuacultura y Pesca, Secretaría de Agricultura, Ganadería y Desarrollo Rural, pesca y alimentación. Anuario Estadístico de Acuacultura y Pesca 2010. [Monografía de internet] México [consultado el 27 de febrero de 2015]. Disponible en http://www.conapesca.sagarpa.gob.mx/wb/cona/anuario2010.         [ Links ]

7. Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. Periodos de veda para especies marinas y dulceacuícolas [monografía en internet]. México: SAGARPA 2014 [consultado el 27 de febrero de 2015]. Disponible en: http://www.conapesca.sagarpa.gob.mx/work/sites/cona/resources/PDFContent/14029/vedas.pdf        [ Links ]

8. Cortés-Altamirano R, Muñoz-Cabrera L, Sotomayor-Navarro O. Envenenamiento paralítico por mariscos (PSP), causado por el dinoflagelado Pyrodinium bahamense var. compressum en la costa suroeste de México. Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología 1993;20:43-54.         [ Links ]

9. Saldate-Castañeda O, Vázquez-Castellanos JL, Galván J, Sánchez-Anguiano A, Nazar A. Intoxicaciones por toxina paralizante de molusco en Oaxaca. Salud Publica Mex1991;33:240-247.         [ Links ]

10. Cortés-Altamirano R, Hernández-Becerril DU, Luna-Soria R. Mareas rojas en México: una revisión. Rev Latinoam Microbiol 1995;37:343-352.         [ Links ]

11. Sistema Federal de Protección Sanitaria. Reunión sobre el fenómeno de marea roja en México; 2003; oct 16 y 17; Huatulco, Oaxaca, México.         [ Links ]

12. Gárate-Lizárraga I, Pérez-Cruz B, Días-Ortiz J, Band-Schmidt CJ. Microalgas y biotoxinas marinas en las costas mexicanas. CICIMAR 2008;22-26.         [ Links ]

13. Rojas-Crisóstomo R, Ramírez-García H, Barón-Campis S, Ojeda-Salinas H. Presencia de Pyrodinium bahamense var. compresum, niveles de toxina en moluscos bivalvos e identificación del fitoplancton marino en las costas de La Colorada y La Ventosa, Oaxaca durante 2006. Resúmenes del II Taller sobre Florecimientos Algales Nocivos, Ensenada, México, 21–23 de noviembre 2007. Ensenada, México: CICESE-CETMAR, 2007:20.         [ Links ]

14. Comisión Federal de Protección contra Riesgos Sanitarios. Seguimiento de FAN en México por año de 2003 a 2013 [Monografía en internet]. México. COFEPRIS, 2014 [Consultado 2015 febrero 27] 3 pág. para cada año. Disponible en: http://www.cofepris.gob.mx/AZ/Paginas/Marea%20Roja/AntecedentesMexico.aspx.         [ Links ]

15. Comisión Federal de Protección contra Riesgos Sanitarios. Informe de Presencia de Marea Roja en Costas Nacionales durante 2010. [Monografía en internet]. México: COFEPRIS, 2010 [consultado el 27 de febrero de 2015]. Disponible en: www.cofepris.gob.mx/AZ/Documents/MareaRoja/FAN2010.pdf.         [ Links ]

16 Stafford GR, Hines HB. Urinary elimination of saxitoxin after intravenous injection. Toxicon 1995;33(11):1501-1510.         [ Links ]

17. Zar JH. Paired sampled hypotheses. En: Zar, J.H. Biostatistical Analysis. 2a Ed. Nueva Jersey: Prentice Hall, 1984:150-161.         [ Links ]

18. Reguera B, Alonso-Rodríguez R, Moreira A, Méndez S. Guía para el diseño y puesta en marcha de un plan de seguimiento de microalgas productoras de toxinas. COI de UNESCO y OIEA, Paris y Viena 2011. Manuales y Guías de la COI, 59 2011 [consultado el 27 de febrero de 2015]. Disponible en: http://www.ioc-unesco.org/hab/index.php?option=com_content&view=article&id=23&Itemid=20).         [ Links ]

19. Lawrence JF, Niedzwiadek B, Menard C. Quantitative determination of paralytic shellfish using prechromatographic oxidation and liquid chromatography with fluorescence detection: Collaboratory Study. J AOAC Int 2005; 88:1714-1732.         [ Links ]

20. Anon. AOAC Official method 2005.06 Quantitative determination of Paralytic Shellfish Poisoning Toxins in shellfish using pre-chromatographic oxidation and liquid chromatography with fluorescence detection. Gaithersburg, MD, USA: AOAC Int, 2005.         [ Links ]

21. NOM-242-SSA1-2009. Norma Oficial Mexicana, Productos y servicios. Productos de la pesca frescos, refrigerados, congelados y procesados. Secretaría de Salud. Especificaciones sanitarias y métodos de prueba, Diario Oficial de la Federación 10 febrero de 2011. México: DOF, 2011.         [ Links ]

22. Gárate-Lizárraga I, González-Armas R. Occurrence of Pyrodinium bahamense var. compressum along the southern coast of the Baja California Peninsula. Mar Pollut Bull 2011;62:626-630.         [ Links ]

23. Usup G, Ahmad A, Matsuoka K, Lim PT, Leaw CP. Biology, ecology and bloom dynamics of the toxic marine dinoflagellate Pyrodinium bahamense. Harmful Algae 2012;14:301-312.         [ Links ]

24. Gárate-Lizárraga I, Díaz-Ortiz JA, Alarcón-Tacuba M, Pérez-Cruz B, Torres-Jaramillo A, Alarcón-Romero MA, López-Silva S. Paralytic shellfish toxin in marine mollusks from the Southwestern region of the Mexican coasts (1992-2006). 40th Annual Meeting of the Western Society of Malacologists; 2007 jul 25-28; La Paz, Baja California Sur, México.         [ Links ]

25. Gedaria AI, Luckas B, Reinhardt K, Azanza RV. Growth response and toxin concentration of cultured Pyrodinium bahamense var. compressum to varying salinity and temperature conditions. Toxicon 2007:50:518-529.         [ Links ]

26. Wiese M, D'Agostino PM, Mihali TK, Moffitt MC, Neilan BA. Neurotoxic alkaloids: saxitoxin and its analogs. Marine Drugs 2010;8:2185-2211.         [ Links ]

27. Vale P. Hydrolysis of hydroxybenzoate saxitoxin analogues originating from Gymnodinium catenatum. Food Chemistry 2011;125:1160-1165.         [ Links ]

28. Anderson DM, Alpermann TJ, Cembella AD, Collos Y, Masseret E, Montresor M. The globally distributed genus Alexandrium: Multifaceted roles in marine ecosystems and impacts on human health. Harmful Algae 2012;14:10-35.         [ Links ]

29. Hernández-Becerril DU, Alonso-Rodríguez R, Alvarez-Góngora C, Barón-Campis SA, Ceballos-Corona G, Herrera-Silveira J, et al. Toxic and harmful marine phytoplankton and microalgae (HABs) in Mexican Coasts. J Environ Sci Health A 2007;42:1349-1363.         [ Links ]

30. Batoréu CCM, Dias E, Pereira P, Franca S. Risk of human exposure to paralityc toxins of algal origin. Env Tox Pharm 2005;19:401-406.         [ Links ]

31. Hallegraeff MG. A review on harmful algal blooms and their apparent global increase. Phycologia 1993;32(2):79-99.         [ Links ]

Fecha de recibido: 10 de marzo de 2015
Fecha de aceptado: 10 de junio de 2015

Autor de correspondencia:
Dra. Rosalba Alonso Rodríguez.
Av. Joel Montes Camarena s/n,
col. Playa Sur. 82040 Mazatlán, Sinaloa, México.
Correo electrónico: rosalba@ola.icmyl.unam.mx