Nematodos con potencial zoonótico en parques públicos de la ciudad de Tunja, Colombia

Nematodes with zoonotic potential in parks of the city of Tunja, Colombia

Adriana María Díaz-Anaya, MVZ,⁽¹⁾ Martín Orlando Pulido-Medellín, MV, MSc,⁽¹⁾ Julio César Giraldo-Forero, Biol. MSc.⁽²⁾

(1) Grupo de Investigación en Medicina Veterinaria y Zootecnia, Programa de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia. Colombia.

Autor de correspondencia

Resumen

Objetivo. Identificar la presencia de parásitos con potencial zoonótico en los principales parques de la ciudad de Tunja, Boyacá, Colombia.

Material y métodos. Se seleccionaron 28 parques de la ciudad en los que se recogieron 124 muestras de materia fecal de perros y muestras de suelo con ayuda de una espátula; se reunieron aproximadamente 150 g por muestra. Cada una de las muestras fue procesada por el método de concentración de Ritchie modificado, con lo que se realizó la identificación de formas parasitarias en microscopía óptica.

Resultados. 60.7% de los parques resultaron positivos a nematodos en muestras de materia fecal de canino y 100% en tierra. Los nematodos encontrados fueron huevos y larvas de Toxocara spp, Ancylostoma spp, Trichuris vulpis y Strongiloides spp.

Conclusión. Este estudio demostró el riesgo potencial de la transmisión de zoonosis causadas por nematodos de caninos y la necesidad de reforzar las medidas de salud pública para disminuir el riesgo de la población expuesta a dichas zoonosis.

Palabras clave: infecciones por nematodos; suelo; zonas de recreación; zoonosis; Colombia.

Objective. To identify the presence of parasites with zoonotic potential in major parks in the city of Tunja, Boyacá.

Materials and methods. Twenty eight parks in the city were selected, where 124 samples of feces of dogs and soil were collected with the help of a spatula, gathering approximately 150 g per sample. They were processed by the method of concentration of Ritchie modified making the identification of parasitic forms in an optical microscope.

Results. A 60.7% of the parks were positive to nematodes in samples of canine fecal material and 100% on soil. Found nematodes were eggs and larvae of Toxocara spp., Ancylostoma spp., Trichuris vulpis and Strongiloides spp.

Conclusion. This study demonstrated the potential risk of transmission of zoonoses caused by nematodes in canines and for the need to strengthen public health measures to reduce the risk shows the population exposed to such zoonoses.

Key words: nematode infections; soil; recreational zones; zoonoses; Colombia.

Los animales de compañía, especialmente los caninos, cumplen un papel muy importante en las sociedades alrededor del mundo, entre otras cosas porque contribuyen al desenvolvimiento físico, social y emocional de los niños y proporcionan bienestar a sus dueños.¹ Sin embargo, los perros albergan en el tracto gastrointestinal una diversidad de parásitos compuesta por nematodos, trematodos y cestodos, lo que los convierte en hospederos definitivos de algunas especies de parásitos zoonóticos. Entre los géneros observados frecuentemente se encuentran Ancylostoma, Toxocara, Trichuris y Strongiloides, los cuales, además de comprometer la salud de los caninos, pueden transmitirse al hombre en determinadas condiciones y ocasionarle diversas enfermedades zoonóticas como Ancylostoma y Toxocara, que son causantes de los síndromes de Larva migrans cutánea y Larva migrans viceral, ambas en humanos.^2,3 Trichuris es uno de los geohelmintos más importantes, con el cual la mayoría de pacientes puede no presentar síntomas; en niños causa síndrome disentérico, anemia por pérdida de sangre crónica, desnutrición y retraso en el crecimiento.⁴ Mientras tanto, Strongiloides raramente causa alteraciones clínicas en seres humanos, sin embargo, cuando se presenta generalmente se asocia con manifestaciones gastrointestinales como dolores abdominales, náusea y vómito, y presenta problemas clínicos de importancia en pacientes inmunodeprimidos.⁵ La población infantil es el grupo más expuesto pues realiza juegos en el suelo y accidentalmente ingiere huevos embrionados allí presentes o alimentos contaminados con materia fecal canina.⁶

Las helmintiasis transmitidas por el suelo representan una de las parasitosis más comunes en todo el mundo; éstas se distribuyen ampliamente en zonas tropicales y subtropicales. La contaminación de parques públicos por parásitos procedentes de caninos ha sido ampliamente estudiada en muchos países.⁷ No existe transmisión directa de persona a persona ni infección por heces frescas, ya que los huevos expulsados deben madurar en el suelo antes de hacerse infecciosos. Debido a que la principal fuente de contaminación es la materia fecal canina diseminada en el medio ambiente, el riesgo de infección humana no está limitado al ámbito doméstico pues frecuentemente los propietarios llevan a sus perros a pasear en zonas destinadas a la recreación humana. El hecho de que algunos propietarios no recojan las heces de sus mascotas en los lugares públicos, además de la presencia de caninos callejeros, hace pensar en la posibilidad de contaminación de los parques de la ciudad por huevos embrionados y estadios larvarios. Desde el punto de vista epidemiológico, los caninos callejeros cumplen un importante papel en la contaminación del medio ambiente debido a que no reciben un control adecuado de la endoparasitosis.⁸ El objetivo de este trabajo es destacar el riesgo de infección humana a partir de la presencia de nematodos con potencial zoonótico en los principales parques de la ciudad de Tunja, Boyacá.

El estudio se llevó a cabo en la ciudad de Tunja, capital del departamento de Boyacá, Colombia, localizado a 05°32´7´´ de latitud norte y 73°22´04´´ de longitud oeste, con alturas que van desde 2 700 m.s.n.m. hasta 3 150 m.s.n.m. en la parte más elevada, con una extensión de 121.4 km² y una temperatura de 13°C.⁹ Se identificaron los principales parques públicos con zonas verdes y áreas de juegos infantiles, pues allí las personas tienen una mayor probabilidad de entrar en contacto con restos fecales, particularmente los niños por sus hábitos de geofagia, onicofagia y poca higiene personal.¹⁰ Se registraron 49 parques en la ciudad de Tunja, de los cuales se seleccionaron 28 mediante la aplicación de la siguiente formula:¹¹

dónde: N= total de la población, Zα= 1.96, p= proporción esperada (0.05), q= 1-p = 0.95 y d= precisión (5%).

Consideraciones éticas. El protocolo del proyecto fue revisado y avalado por el Comité de Ética de la Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia, debido a que no presentaba riesgo alguno para animales o humanos.

Recolección de muestras de materia fecal. Se seleccionaron aleatoriamente 28 parques con zonas de juegos infantiles a partir del resultado obtenido en la aplicación de la fórmula para tamaño muestral. Los parques se clasificaron de acuerdo con la zona de ubicación (norte, sur, oriente y occidente). En cada parque se identificaron cuatro zonas de colecta al azar para obtener un total de 124 muestras de materia fecal de perros recolectadas del suelo en bolsas de polietileno, refrigeradas con pilas de hielo y procesadas dentro de las 12 horas siguientes. Se realizó una sola toma de muestras con especial cuidado de no recolectar materia fecal que estuviera en proceso de desecación, de tal manera que no se alteraran las formas parasitarias en los resultados al momento del procesamiento. Las muestras fueron colectadas durante el periodo de junio a diciembre de 2013.

Recolección de muestras de suelo. De los mismos parques seleccionados se recolectaron muestras de suelo de cuatro puntos equidistantes a deposiciones encontradas aleatoriamente. Con ayuda de una espátula se establecieron unidades muéstrales de 10 cm de largo por 10 de ancho y 3 de profundidad, de las que se reunieron aproximadamente 150 g con base en el método utilizado por Fonrouge y colaboradores en 2000.¹² Las muestras se tamizaron en mallas finas hasta la obtención de un polvo fino; el material resultante fue de aproximadamente 25 g.

Procesamiento de muestras. Las muestras de suelo y de materia fecal se procesaron por medio del método de concentración de Ritchie modificado, cuya finalidad es aumentar el número de parásitos en el volumen de materia fecal o suelo resultante de la técnica. Este es el procedimiento más utilizado para concentrar quistes de protozoos, huevos y larvas de helmintos. La técnica consiste en agregar aproximadamente a 2 g de muestra diluida en solución salina una parte de éter por tres partes de formol, de tal forma que después de centrifugar resulten cuatro capas de las cuales se descarta cuidadosamente la primera capa, que es éter, una siguiente de residuos y otra de formol, con lo que queda un sedimento del que se transfiere una gota para ser examinado en láminas portaobjetos teñidas con lugol mediante microscopía óptica en objetivos de 10x y 40x.¹³

Análisis estadístico. Se realizó un estudio de corte transversal. Los resultados fueron tabulados en una hoja de Excel a la que posteriormente se le realizó un análisis descriptivo mediante el programa estadístico SPSS 17 con el fin de obtener las frecuencias presentadas para cada parásito en muestras de suelo y materia fecal. Se aplicó el método de comparación de proporciones ji cuadrada para determinar si había diferencias significativas entre la cantidad de huevos encontrados en muestras de materia fecal y en muestras de tierra en cada zona.

De los 28 parques muestreados, 17 (60.7%) fueron positivos a nematodos con potencial zoonóticos en muestras de materia fecal canina y 28 (100%) fueron positivos a nematodos en muestras de tierra (cuadro I). De las cuatro zonas muestreadas se observó una mayor prevalencia de parásitos en el sur de la ciudad; destaca que 100% de parques ubicados en esta zona se encontraban contaminados con muestras de materia fecal parasitadas y al mismo tiempo presencia de nematodos en tierra.

La distribución de las muestras de materia fecal y tierra positivas a parásitos zoonóticos por zonas se presenta en el cuadro II.

En materia fecal se encontraron huevos de Toxocara spp, Ancylostoma spp, Trichuris vulpis; en el caso de Strongiloides stercoralis se observaron huevos larvados y larvas en estado raditiforme. El parásito de mayor frecuencia en todas las zonas fue Ancylostoma spp; la zona sur presentó la mayor prevalencia con 22.6%; luego le siguió en importancia Strongiloides stercoralis, con 19.4% y Toxocara spp, con 9.7%, de igual forma con mayor presentación en la zona sur de la ciudad (figura 1). Trichuris vulpis se presentó únicamente en la zona occidente con 3.3%.

En muestras de tierra destacó la presencia de huevos de Toxocara spp; la zona sur presentó el mayor porcentaje para este parásito con 70%. Los géneros Ancylostoma spp y Strongiloides stercoralis se encontraron en tierra en estado larval (raditiforme y filariforme), con prevalencias de 70% para Ancylostoma spp y de 76.7% para Strongiloides stercoralis (figura 2) en las zonas norte y occidente, respectivamente (cuadro III).

Discusión

Los parques públicos constituyen un lugar de recreación, especialmente para los niños, y representan una fuente importante de infección por helmintos debido a la aparición de huevos y larvas de estos parásitos zoonóticos que constituyen un problema de salud pública. Se parte de la idea de que la materia fecal de caninos es la causante de la contaminación del suelo de los parques, lugares a los que estos animales tienen acceso en compañía de sus dueños o sin ella, en el caso de caninos callejeros. Diversos trabajos han informado la contaminación de suelos y materia fecal canina con geohelmintos en parques públicos alrededor del mundo.^10,14-17

El parásito de mayor presentación en heces fue Ancylostoma spp con 11.3%, al cual es fácil encontrar parasitando caninos y felinos. Este resultado es importante como indicativo de posible contaminación del suelo con este parásito, sin embargo, es un hallazgo notoriamente bajo, ya que ha sido señalado como el de mayor prevalencia en otros estudios realizados en Brasil con valores entre 56.8 y 71.3%.^14,17 Strongiloides stercoralis se encontró en 8.1% del total de las muestras al destacar la presencia de huevos y estadios larvarios debido a que la materia fecal podría llevar algunas horas en suelo y podría permitir la eclosión de estos huevos. Este nematodo fue el segundo género encontrado en este estudio al igual que los trabajos realizados en Etiopía con una prevalencia de 4.29%¹⁸ y Rio Grande do Sul, donde se encontraron huevos y larvas de Strongiloides stercoralis, sin embargo, fue de 3%, inferior al valor encontrado en este estudio.¹⁷ El nematodo Trichuris vulpis obtuvo una prevalencia de 0.8%, la cual no es representativa con respecto a valores encontrados en caninos como el caso de materia fecal tomada de las aceras de Buenos Aires, Argentina, con un porcentaje de 38% que demuestra una diferencia significativa.¹⁹

Se encontró una prevalencia de 4% para Toxocara spp en materia fecal, valor bajo con respecto a los otros géneros encontrados y a valores mencionados de este parásito en estudios hechos en materia fecal tomada de parques públicos de diferentes ciudades de Brazil con 24.2% en Ribeirão Preto y 14.5% en Itapema,^8,20 y de 14.44% en Campeche, México,²¹ con lo que se muestra el elevado grado de contaminación de tales plazas y el ambiente ideal para el desenvolvimiento del parásito. Sin embargo, su presencia fue baja en materia fecal debido a que necesita entrar en contacto con la tierra para poder continuar con su ciclo de vida; por lo tanto, se resalta su prevalencia en suelo, que fue mayor, con 42%. Dentro de los resultados más importantes se encuentra el grado de contaminación del suelo por huevos de Toxocara spp que, en comparación con el bajo valor obtenido en materia fecal, puede deberse a la alta permanencia de huevos en el ambiente. Estos huevos no son infectivos una vez expulsados; su desarrollo a estado larval va de 2 a 5 semanas dependiendo de las condiciones de temperatura y humedad, y llegan a permanecer incluso años debido a su alta resistencia a condiciones medioambientales adversas porque poseen pared gruesa dentro de la que protegen la larva.²²

La presencia de Toxocara spp indica que los niños que concurren a estos lugares de juego están expuestos a la infección por este parásito que puede llegar a ocasionar trastornos oculares y viscerales debido a la migración de la larva ingerida que se encuentra en el suelo.²³ En Colombia se han realizado estudios que demuestran la presencia de Toxocara spp en suelos de parques frecuentemente visitados; resaltan prevalencias de 5.4 y 3.8% en Bogotá y Bucaramanga, respectivamente. En estos casos la prevalencia de huevos estuvo notablemente por debajo del resultado encontrado en el presente trabajo, sin embargo, constituye un riesgo de infección humana,^16,24 a pesar de que, por normatividad, en estas ciudades principales la materia fecal debe ser recogida por los propietarios de los perros, hecho que disminuye la contaminación ambiental. Después de lo anterior se puede argumentar la falta de medidas sanitarias por parte de entidades oficiales en relación con la tenencia adecuada de mascotas y la disposición de sus excretas en parques públicos de Tunja, lo que podría explicar los altos niveles de contaminación Toxocara spp en este estudio.

En las muestras de tierra también se encontraron larvas de Strongiloides stercoralis y Ancylostoma spp con valores de 60 y 39.2%, respectivamente. Se conoce la contaminación de suelos por larvas de Ancylostoma spp en diversos estudios; en este caso, el porcentaje es elevado en relación con el 10.7% obtenido en Bogotá, Colombia,¹⁶ y menor que el encontrado en Guarulhos, Brazil, con 46.8% de prevalencia.²⁵ Estos niveles encontrados siguen demostrando la contaminación del suelo de los parques con materia fecal de caninos especialmente callejeros; además, indican que en la ciudad se encuentran las condiciones climáticas óptimas para el desarrollo del ciclo de vida de la larva Ancylostoma spp, la cual llega a su estado infectivo en el suelo y se convierte en una fuente potencial de infección que ocasiona el síndrome de Larva migrans cutánea, que continúa representando un problema de salud pública desatendido en algunos países.²⁶

Este estudio demostró el riesgo potencial de la transmisión de zoonosis causadas por nematodos de caninos, especialmente Ancylostoma spp y Toxocara spp, responsables de producir, respectivamente, Larva migrans cutánea y Larva migrans viceral en humanos. Se observa la necesidad de reforzar las medidas de control de animales callejeros y su acceso a parques públicos, así como también la de sensibilizar a los propietarios para no contaminar los lugares de recreación con excretas de sus mascotas, con el fin de reforzar las normas de salud pública para disminuir el riesgo y la población expuesta a dichas zoonosis.

Agradecimientos

A Colciencias, por el apoyo recibido mediante su programa Jóvenes Investigadores e Innovadores 2013.

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Fecha de recibido: 14 de marzo de 2014
Fecha de aceptado: 18 de diciembre de 2014

Autor de correspondencia:
MVZ Adriana María Díaz Anaya.
Grupo de Investigación Gidimevetz,
Programa de Medicina Veterinaria y Zootecnia,
Universidad Pedagógica y Tecnológica de Colombia.
Dig. 48 #16-72 Tunja, Bocayá, Colombia.
Correo electrónico: adrima43@gmail.com

Declaración de conflicto de intereses. Los autores declararon no tener conflicto de intereses.