Fluctuación poblacional de Anastrepha ludens en la región de Santa Engracia, Tamaulipas, México*

Population fluctuation of Anastrepha ludens in the region of Santa Engracia, Tamaulipas, Mexico

Venancio Vanoye-Eligio^§, Roberto Pérez-Castañeda², Griselda Gaona-García¹, Manuel Lara-Villalón¹ y Ludivina Barrientos Lozano³

¹ Universidad Autónoma de Tamaulipas-Instituto de Ecología Aplicada. División del Golfo 356, Colonia Libertad, C. P. 87019, Cd. Victoria, Tamaulipas, México. (ggaona@uat.edu.mx; mlara@uat.edu.mx).

³ Instituto Tecnológico de Ciudad Victoria, Boulevard Emilio Portes Gil No. 1301, Cd. Victoria, C. P. 87010, Tamaulipas, México. (ludivinab@yahoo.com). ^§Autor por correspondencia: bennyvanoye@hotmail.com.

* Recibido: noviembre de 2014
Aceptado: marzo de 2015

Resumen

La mosca mexicana de la fruta Anastrepha ludens (Loew), es una de las plagas de mayor impacto en la citricultura en Tamaulipas. Ataca hospederos de importancia comercial como la naranja, toronja y mandarinas restringiendo su movilidad comercial a mercados nacionales o internacionales. En este estudio a partir de la fluctuación poblacional durante los años 2008 a 2011 de A. ludens en el área de Santa Engracia se determinaron tres periodos con base a la presencia del insecto y su relación con la temperatura promedio: enero-abril, mayo-agosto y septiembre-diciembre. La estadística descriptiva destacó la variabilidad entre las observaciones, sugiriendo una heterogeneidad en las densidades del insecto. El MTD (mosca/trampa x día) promedio semanal se relacionó con diferentes variables climáticas mediante un análisis de regresión lineal y múltiple, observándose correlaciones débiles en general debido a la variación del MTD promedio. La temperatura mínima fue la variable más consistente y con mayor ajuste. La temperatura mínima y máxima en la regresión múltiple representaron las variables explicatorias para cada año, mientras que la precipitación no presentó una asociación clara con el MTD promedio quizás por actividades de riego dentro de las áreas comerciales o por una influencia desfasada. Se observó una asociación cercana entre la fenología de los frutos comerciales y la fluctuación poblacional. Los resultados de este estudio tienen implicaciones prácticas para la toma de decisiones en el manejo integrado de esta plaga con enfoque de áreas grandes.

Palabras clave: análisis de regresión, cítricos, temperatura, mosca mexicana de la fruta.

The Mexican fruit fly Anastrepha ludens (Loew) is a pest of great impact on citrus in Tamaulipas. Attacks host of commercial importance such as oranges, grapefruit and tangerines, restricting their business mobility to national or international markets. In this study from population fluctuation during the years 2008-2011 of A. ludens in Santa Engracia area, three periods based on presence ofthe insect and its relationship with average temperatures were determined: January-April, May-August and September to December. Descriptive statistics highlighted the variability between observations, suggesting heterogeneity in insect densities. The MTD (fly / trap x day) average weekly was associated with different climatic variables through a linear and multiple regression analysis observing weak correlations in general due to the variation of MTD average. The minimum temperature variable was the most consistent and with higher fitting. The minimum and maximum temperature in multiple regressions represented the explanatory variables for each year, while precipitation did not show a clear association with MTD average, perhaps for irrigation activities within commercial areas or an outdated influence. A close association between phenology of commercial fruits and population fluctuation was observed. The results of this study have practical implications for decision making in integrated pest management with an approach to large areas.

Keywords: citrus, Mexican fruit fly, regression analysis, temperature.

Introducción

La mosca mexicana de la fruta, Anastrepha ludens (Loew), es una de las plagas más importantes de cítricos en México (Aluja, 1994), siendo reportada desde el sur de Texas hasta Costa Rica (Norrbom et al, 2000). Se considera que esta es nativa de la Sierra Madre Oriental en el noreste de México debido a la presencia de su hospedero silvestre, el chapote amarillo, Casimiroa greggi (S. Wats.) Chiang, (Plummer et al., 1941). El daño principal del insecto consiste en el agusanamiento de la fruta provocando un deterioro en calidad y una caída prematura del fruto, causando pérdidas económicas al productor.

El estado de Tamaulipas ocupa el tercer lugar nacional en citricultura después de Veracruz y San Luis Potosí con alrededor de 38 000 ha de cítricos ubicadas principalmente en la región centro en los municipios de Hidalgo, Padilla, Güemez, Victoria, y Llera. En el estado, el Programa Nacional Contra Moscas de la Fruta (PNCMF) mantiene información sobre la fluctuación de poblaciones de A. ludens durante el año basada en una red de trampeo con trampas McPhail (Steyskal, 1977) desde 1994.

El control de A. ludens en la región de Santa Engracia se complica por la presencia de su hospedero silvestre (C. greggi) localizado algunas veces cerca de los predios comerciales y a la disponibilidad de otro hospedero como la naranja agria (Citrus aurantium L.) en traspatios y en huertas. Esto ofrece un hábitat permanente y un constante foco de infestación. Esta situación y la escasa participación de productores en actividades fitosanitarias en sus huertas proveen condiciones de supervivencia para el insecto en cualquier estación del año que dificultan su manejo, en particular a una escala regional.

En el estado de Tamaulipas no se tiene clara la relación de A. ludens en áreas citrícolas con factores climáticos y la disponibilidad de hospederos comerciales. El conocimiento de los patrones de fluctuación poblacional puede ofrecer ventajas a las actividades de supresión a escala regional con estrategias dirigidas a periodos clave en la dinámica de la plaga.

Se han realizado otros estudios sobre fluctuación poblacional de moscas de la fruta y su relación con variables ambientales en áreas de cultivos frutícolas en zonas tropicales (Celedonio-Hurtado et al, 1995; Aluja et al, 1996; Martínez-Morales et al., 2003; Tucuch-Cahuich et al., 2008, Aluja et al., 2012). En el norte del país, Thomas (2012) estudió poblaciones de A. ludens asociadas a C. greggi en la SMO relacionándolas con factores climáticos. En general, la fluctuación poblacional de Anastrepha spp., puede estar correlacionado con factores ambientales y la disponibilidad de hospederos (Aluja, 1994).

Materiales y métodos

Área de estudio y muestreo

La región citrícola de Santa Engracia se encuentra localizada en el centro del estado de Tamaulipas entre 24° 03' y 23° 57' latitud norte y 99° 19' y 99° 07' longitud oeste. Forma parte de los municipios de Hidalgo y Güemez a 30 km al norte de la capital Ciudad Victoria (Figura 1). La precipitación se registró entre los 78 a 126 mm anuales y la altitud varía de los 200 a 290 msnm, considerándose una región con una topografía plana que colinda hacia el oeste con la Sierra Madre Oriental. La temperatura puede variar desde los 0 °C en invierno hasta los 40 °C en verano en la zona citrícola.

Cuenta con aproximadamente 5 800 ha de superficie citrícola (SAGARPA, 2013), siendo la principal variedad la naranja Valencia (Citrus sinensis L.), seguida por la toronja (Citrusparadisi Macfad.) y la mandarina (Citrus reticulata Blanco). También se observa la presencia de C. gregii a los márgenes del río Corona colindando con huertas comerciales.

Los datos de las capturas de adultos de A. ludens de 174 trampas McPhail operadas por la PNCMF durante los años 2008 y 2011 fueron proporcionados por el Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Tamaulipas (CESAVETAM). Las trampas fueron cebadas con cuatro pellets de levadura en 250 ml de agua, posteriormente se revisaron y recebaron cada 7 días.

Las 174 trampas McPhail fueron distribuidas espacialmente de 2 a 3 trampas en una cuadricula de celdas de 1 km², a una distancia de 100 a 150 m entre ellas, tratando lograr una adecuada distribución en las 5 800 ha de superficie comercial de la región.

Donde: M= al número de moscas capturadas; T= el número de trampas; y D= el número de días de exposición en campo de la trampa.

Este valor indica condiciones fitosanitarias semanales a nivel de huerto o región con respecto a moscas de la fruta. Se expresa con cuatro dígitos después del punto, siendo el más bajo 0.0000 que significa ausencia de poblaciones. De esta manera, se promedió semanalmente el MTD de las trampas instaladas y se obtuvo el valor semanal de la región. Normalmente, una captura de un adulto de A. ludens en una trampa involucra un MTD de 0.1430 que requiere inmediatas medidas de control en el lugar.

En base a lo anterior los periodos de mayor captura de adultos de A. ludens se caracterizaron por las diferencias en las densidades de población de A. ludens y las variedades citrícolas prevalecientes, además de la temperatura promedio para cada uno. Se realizó un análisis estadístico descriptivo del MTD promedio semanal (MTDp) de las 174 trampas y se obtuvo el promedio de la temperatura de cada periodo identificado en cada año de estudio.

Los registros semanales de las variables climáticas se obtuvieron de dos estaciones meteorológicas operadas por la Comisión Nacional del Agua (CNA): El Barretal y de Ciudad Victoria, en esta última se obtuvieron solo los registros de presión atmosférica y humedad relativa.

Análisis de regresión

Los datos promedio semanales de las variables de temperatura media, mínima, máxima, y ambiental que se refiere a la temperatura en las primeras horas de la mañana, así como de la humedad relativa, precipitación, y presión atmosférica fueron considerados para determinar el grado de relación con el MTDp por año. Otra variable de análisis fue el resultado de la transformación logarítmica de los datos de precipitación (preclog), donde a los valores de 0 se le agrego una constante de +1.

El MTDp y cada variable explicativa potencial se observaron con gráficos de dispersión y por un análisis de regresión lineal simple para el ajuste de datos.

Donde: y fue la variable dependiente (MTDp); a al valor del intercepto; b la pendiente; y X la variable independiente, en este caso las variables ambientales.

El coeficiente de determinación (r²) se usó para interpretar la adecuación de la regresión y la significancia estadística de la pendiente (p≤ 0.05). Se ejecutaron modelos de regresión no linear para la identificación de alguna correlación entre las diferentes variables.

Cada una de las variables fue ajustada con las demás realizando una regresión múltiple por cada año. La selección de variables se realizó por procedimientos automáticos escalonados (stepwise), bondad de ajuste y por criterio de selección de variables que pudieran explicar en términos de MTDp la fluctuación de A. ludens en la región.

Para los diferentes análisis de regresión se utilizó el software Statistica 6.1 (StatSoft, Inc. 2004).

Resultados y discusión

Periodos de captura de adultos

Durante el estudio la temperatura osciló por lo general desde los 0 °C en invierno hasta los 40 °C en la estación de verano. A diferencia de áreas tropicales, la temperatura promedio en el noreste de México presenta una variación definida por las estaciones del año (Figura 1). En base a lo anterior y los niveles de MTD promedio semanal (MTDp) se determinaron tres periodos de densidad de capturas de adultos de A. ludens (Figura 2).

El primer periodo se ubicó en los meses de enero-abril (semanas 01-17), donde se registró el mayor pico poblacional (Figura 2). La mayor producción de cítricos del estado por la maduración de la naranja Valencia, ocurre en este periodo, además de variedades de toronja no comercializadas del año anterior o de temporada (Cuadro 1). Se presentaron temperaturas promedio en estos meses durante los años de estudio entre los 19-22 °C (Cuadro 2).

Este primer periodo sugiere que la prolongación de la temporada de cosecha hasta los meses de mayo y junio significaría una mejora en precios para el productor y un menor daño de A. ludens por la baja en la saturación del mercado y un menor MTDp. Esta situación puede ser tomada en cuenta para la exploración de alternativas como la reportada en Veracruz por Aluja et al. (2011) con el uso del ácido giberélico (AG₃) en cultivos de naranja Valencia y su efecto en el retraso de la senescencia del fruto conduciendo a una prolongación de la cosecha de hasta seis semanas.

El segundo periodo abarcó de mayo-agosto (semanas 18-35) y se caracterizó por una disminución en el MTDp que puede llegar a 0.0000, causado por la menor disponibilidad de hospederos. Se presentaron temperaturas promedio entre los 27 y 30 °C (Cuadro 3) y niveles de precipitación importantes en los cuatro años que no coincidieron con los dos principales picos poblacionales de la plaga (Figura 3). Esto fue notado por Ronchi-Teles y Da Silva (2005) que reportaron picos poblacionales del género Anastrepha spp., independientes de la distribución de las lluvias.

Sin embargo, entre las semanas 18 y 23 (mayo-junio) se observó un pequeño incremento poblacional en los años 2008 y 2010 (Figura 2), quizás por fruta no comercializada y la fructificación de C. greggi cerca de áreas comerciales que pueden reintroducir poblaciones de A. ludens a las huertas, ya que de acuerdo a Pecina et al. (2009) no hay evolución en el aislamiento reproductivo entre las poblaciones de A. ludens en C. greggi y cítricos. Esto coincide con la etapa de mayor presencia de adultos de A. ludens asociados a C. greggi reportado de mayo a junio en el noreste de México (Thomas, 2003 y 2012). Aluja y Mangan (2008) señalan que las moscas de la fruta multivoltinas pueden cerrar las brechas de fructificación de su huésped principal mediante la explotación de hospederos alternativos, como sucede con la naranja agria o "cucha" presente todo el año en la región (Cuadro 1).

El tercer periodo se consideró de septiembre a diciembre (semanas 36-52), con temperaturas promedio en estos meses entre los 22 y 23 °C (Cuadro 4) que son similares a las del primer periodo. Las variedades tempranas de naranja, mandarina, y principalmente de toronja llegan a su estado de madurez creando condiciones para el segundo pico poblacional.

La toronja presenta altos niveles de infestación en Tamaulipas dado que representa uno de los hospederos preferentes de A. ludens (Baker et al., 1944; Robacker y Fraser, 2002; Birke et al., 2006). La superficie cultivada de estas variedades se calcula alrededor de 500 ha en su mayoría de toronja, contra 5 300 ha de naranja valencia (SAGARPA, 2013), por lo cual el nivel MTDp disminuyó en comparación con el de inicio de año. Sin embargo, la presencia de variedades intercaladas o las huertas mixtas (Aluja, 1994) contribuyen al sostenimiento de poblaciones en toda la región en esta época del año.

Según Thomas (2003), la oviposición en toronja en los meses de octubre y noviembre da lugar a la emergencia de adultos en enero y febrero, lo cual coincide con las primeras detecciones anuales en el estado de Texas. Birke et al. (2006) mencionaron la importancia de las infestaciones tardías debido al elevado número de oviposiciones de hembras en esta época del año, lo cual se ha observado en las diferentes variedades de toronja de la región. Otra característica en estos meses del año, de acuerdo a Ordano et al. (2013) es la posibilidad de reducir el impacto de insecticidas sintéticos en poblaciones de insectos no objetivo (benéficos, polinizadores, parasitoides, etc.) en huertas de toronja debido al desfase entre los picos poblacionales del insecto plaga y los insectos no objetivo.

Las condiciones de este periodo juegan un rol importante dentro del manejo integrado de la plaga y son clave para reducir el daño del insecto a inicios de año.

De acuerdo al análisis estadístico los valores de mínimo y máximo del MTDp en los tres periodos tienen amplios rangos de variación expresados en un sesgo. Las diferencias entre la media y mediana indican una distribución que no se ajusta a la normal. Esto indica una variabilidad entre las observaciones y que el MTDp no fue homogéneo en la región. Las diferencias de capturas entre trampas en esta región puede estar ocasionado por diversos factores a nivel local como el exposición de la trampa directo al sol o a vientos, condiciones climáticas locales, áreas cercanas con infestaciones de fruta (Martínez-Ferrer et al, 2010), y a las aspersiones de cebo tóxico por parte del productor y del PNCMF.

A diferencia de lo señalado por Celedonio-Hurtado et al. (1995), para los climas tropicales y la regularidad de las temperaturas a lo largo del año, la región noreste de México presenta condiciones climáticas contrastantes con aquellas zonas, particularmente la temperatura que puede variar desde los 0 °C hasta los 40 °C en las regiones citrícolas.

En los resultados no se observó una correlación entre el MTDp y las variables climáticas en modelos no lineales. La regresión lineal simple mostró en las relaciones significativas (p< 0.05), un coeficiente de regresión (r) negativo en todos los casos. La temperatura mínima semanal (Tm) fue la variable explicativa de mayor valor (r²= 0.47) en el año 2008, seguida por la temperatura promedio semanal (r²= 0.42) en el mismo año. La temperatura promedio (TP), la temperatura promedio ambiente (TPA), y la temperatura máxima semanal (TM) también tuvieron significancia (p< 0.05) con el MTDp en los años 2010 y 2011, pero con una débil correlación (Cuadro 5).

La Tm en los años 2009, 2010 y 2011 fue la variable más consistente en los modelos de regresión. Contrariamente, Thomas y Loera Gallardo (1998) en estudios con A. ludens estériles en Nuevo León y norte de Tamaulipas, no encontraron relación entre las temperaturas mínimas y las capturas de moscas estériles de A. ludens, señalando que quizás se debió a las características de los datos provenientes de las trampas McPhail. Otro factor, probablemente fue la liberación en campo del insecto en áreas más frías y otras condiciones agroecológicas que las de la zona centro de Tamaulipas.

Durante la estación de invierno en el mes de enero se pueden alcanzar temperaturas de 0 °C, las cuales no se mantienen por largos periodos de tiempo que podrían impactar las poblaciones de A. ludens en la zona citrícola. En cambio, se observó una tendencia del incremento del MTDp por la maduración y disponibilidad de hospederos, contrastando la creencia popular en el estado de una alta mortalidad de la plaga bajo esta condición de frío.

En observaciones de campo por el autor en la Sierra Madre Oriental (SMO) se ha constatado que las poblaciones de A. ludens prosperan en localidades con altitudes superiores a los 1 900 msnm en Tamaulipas, con temperaturas mínimas inferiores a las del área de estudio, demostrándose la plasticidad genética para la adaptación a diferentes condiciones ambientales (Pecina et al., 2009).

La precipitación no parece influir de manera directa en las poblaciones de A. ludens en zonas comerciales en el noreste del país. Esto debido a que durante los meses con más presencia de lluvia (mayo, junio, julio, septiembre y octubre) y la poca o nula disponibilidad de hospederos comerciales el MTDp fue menor (Figura 3). Esto es similar a lo registrado para Anastrepha spp., en regiones tropicales del continente americano (Hedtström, 1993; Celedonio-Hurtado et al., 1995; Ronchi-Teles y Da Silva, 2005).

Sin embargo, en áreas no perturbadas por acciones antrópicas en la SMO, Thomas (2012) reportó una alta correlación de la población del insecto con la precipitación. Esto puede ser atribuido a que la estación lluviosa comprende la etapa de fructificación y maduración de su hospedero silvestre, C. greggi.

Cabe señalar que en la mayoría de las regiones citrícolas en Tamaulipas existe un régimen de riego por microaspersión y tradicional (por gravedad) que proporcionan humedad al suelo durante varios días para el mantenimiento de la fruta en el árbol. Esta actividad podría sustituir el efecto de la precipitación y la humedad relativa a escala local (huerta) en las poblaciones promoviendo la emergencia de adultos en la etapa de maduración de la fruta. Otra consideración, es que este factor pudiera tener una influencia desfasada en la dinámica poblacional de A. ludens (Aluja et al., 2012) y que pudiera estar relacionado con el segundo pico poblacional que se presentó posterior a la temporada de lluvias durante los años de estudio. Montoya et al. (2008) señalaron que la humedad del suelo a un punto de saturación inflige el mayor efecto negativo en la emergencia de adultos, lo cual en la naturaleza solo puede ser observado bajo largos periodos de lluvia continua o fuertes precipitaciones, lo cual no sucedió durante los cuatro años de este trabajo.

En zonas tropicales del país la relación con la precipitación no ha sido claramente dilucidada (Celedonio-Hurtado et al., 1995; Aluja et al., 1996). Sin embargo, Tucuch-Cahuich et al. (2008) mencionaron una correlación altamente positiva en el estado de Campeche entre la precipitación y poblaciones de A. ludens. En otros tephritidos, Appiah et al. (2009) demostraron una correlación positiva de la precipitación con el número de moscas capturadas de Ceratitis capitata (Wiedemman) en huertas de naranja Valencia en Ghana.

En el caso de la humedad relativa y la presión atmosférica no se encontró alguna asociación representativa con el MTDp, excepto en 2008 que se tuvo el mayor registro de precipitación acumulada de 126 mm, la humedad relativa tuvo una varianza explicada baja de 0.11. En el sur del país, se ha registrado la asociación de Anastrepha spp., con el aumento en la humedad relativa (Martínez-Morales et al., 2003).

El modelo final de la regresión lineal múltiple en los cuatro años contiene tres variables significativas explicatorias del total de siete: la Tm, la TM y la presión atmosférica. Este modelo explicó en el año 2008; 46% del total de la variación, incluyendo solo la Tm, mientras que en el año 2009 representó 35% con las tres variables asociadas (Cuadro 6). La Tm y TM fueron los factores climáticos más presentes en los modelos coincidiendo con lo derivado de la regresión lineal simple.

La alta variabilidad del MTDp en las observaciones fue determinante en el bajo ajuste de los datos en los modelos lineales. No obstante, estos valores extremos fueron incluidos en el análisis dado su importancia en los incrementos poblacionales en cortos periodos de tiempo y representan momentos clave en el manejo integrado de la plaga en una escala regional.

La producción citrícola y el patrón de la temperatura durante el año crean una combinación favorable para los principales picos poblacionales de A. ludens. De igual manera, la escasa producción citrícola durante el periodo de mayo-agosto y las temperaturas altas promueven poblaciones bajas de la plaga, apoyando una asociación estacional entre estas dos variables.

Conclusiones

La contribución de las variables ambientales en la dinámica de la plaga no se esclareció en los modelos de regresión. Estos resultados apoyan la asociación estacional entre la disponibilidad de hospederos y la temperatura. La precipitación no presentó relaciones consistentes en los modelos lineales y con los principales picos poblacionales sugiriendo estudios a escala local que involucren la influencia antrópica (riegos) y la variabilidad climática global a una escala regional.

Finalmente, este trabajo es la primera contribución en el análisis de poblaciones de mosca mexicana de la fruta en áreas citrícolas extensas en Tamaulipas. La aplicación de estos resultados en estrategias de control, supresión, y monitoreo en una escala regional contribuyen a la elaboración de acciones dirigidas al estado fenológico del insecto optimizando y precisando recursos humanos y financieros.

Agradecimientos

A las autoridades del CESAVETAM por las facilidades en la realización de este trabajo. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca otorgada a Venancio Vanoye en sus estudios doctorales. A Luis Ángel Guardiola Alcocer y Guillermo Gerónimo Reyes del PNCMF en Tamaulipas por su apoyo en el trabajo de laboratorio y campo, así como a los revisores(as) del manuscrito que contribuyeron sustancialmente en la mejora de esta contribución.

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