Susceptibilidad a insecticidas en dos poblaciones mexicanas del salerillo, Bactericera cockerelli (Sulc) (Hemiptera: Triozidae)

Susceptibility to insecticides in two mexican populations of tomato–potato psyllid, Bactericera cockerelli (Sulc.) (Hemiptera: Triozidae)

Marco T. Vega–Gutiérrez¹, J. Concepción Rodríguez–Maciel¹*, Ovidio Díaz–Gómez², Rafael Bujanos–Muñiz³, David Mota–Sánchez⁴, J. Luis Martínez–Carrillo⁵, Ángel Lagunes–Tejeda¹ y José A. Garzón–Tiznado⁶

¹ Entomología. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados. 56230. Montecillo, Estado de México. *Autor responsable: (concho@colpos.mx).

² Facultad de Agronomía de la Universidad Autónoma de San Luis Potosí, Álvaro Obregón 64. 78000, San Luis Potosí, San Luis Potosí.

⁴ Department of Entomology, Michigan State University, East Lansing, MI 48824. USA.

⁵ Campo Experimental Valle del Yaqui, CIR Noroeste, INIFAP, Sonora, México.

⁶ Programa de Biotecnología, Campo Experimental Valle de Culiacán, INIFAP. Carretera a El Dorado km 16.5 Culiacán, Sinaloa, México.

Recibido: Julio, 2007.
Aprobado: Febrero, 2008.

Resumen

El salerillo, Bactericera cockerelli (Sulc) es una de las plagas más importante del chile (Capsicum spp.), jitomate (Lycopersicon esculentum Mill.) y papa (Solanum tuberosum L.) en México. Para su control se usan insecticidas y los agricultores perciben que su eficacia biológica no es satisfactoria. En ninfas se determinaron los valores de CL₅₀, CL₉₅, límites de confianza al 95% y valores de proporción de resistencia a nivel de CL₅₀ (RR₅₀) y CL₉₅ (RR₉₅) a seis insecticidas en una población susceptible y dos de campo (El Huizache, Estado de San Luis Potosí, y Arteaga–Galeana de Coahuila y Nuevo León). Todas las poblaciones fueron susceptibles a fenpropatrín, abamectina, cyfluthrín, dimetoato, esfenvalerato y pyriproxyfen. Se documenta que la falta de eficacia biológica en campo no se debe a la resistencia a insecticidas.

Abstract

The tomato–potato psyllid, Bactericera cockerelli (Sulc.), is one of the most important pests of chili pepper (Capsicum spp.), tomato (Lycopersicon esculentum Mill.), and potato (Solanum tuberosum L.) in México. Insecticides are used for its control, and the farmers perceive that their biological effectiveness is not satisfactory. In nymphs, LC₅₀, LC₉₅, confidence limits at 95%, values of resistance ratio at a level of LC₅₀ (RR₅₀) and LC₉₅ (RR₉₅) to six insecticides were determined in one susceptible and two field–collected populations (El Huizache, State of San Luis Potosí, and Arteaga–Galeana of Coahuila and Nuevo León). All the populations were susceptible to fenpropathrin, abamectin, cyfluthrin, dimetoate, esfenvalerate, and pyriproxyfen. It is documented that the lack of biological effectiveness in field is not due to resistance to insecticides.

Key words: resistance to insecticides, tomato–potato psyllid, Paratrioza

INTRODUCCIÓN

En México se documentó la presencia del salerillo, Bactericera (= Paratrioza) cockerelli (Sulc), en 1947, con efecto en solanáceas en Durango, Estado de México, Guanajuato, Michoacán y Tamaulipas (Plesch, 1947). A partir de los 70 esta especie es una plaga primaria de la papa (Solanum tuberosum L.), chile (Capsicum spp.) y jitomate (Lycopersicon esculentum Mill.) (Garzón et al., 1992; Garzón, 2003).

B. cockerelli ocasiona daños directos a la planta al succionar la savia (Munyaneza et al., 2007) e indirectos al transmitir fitoplasmas (Garzón et al., 2004). Dichos fitoplasmas producen la enfermedad punta morada en papa o permanente del tomate en jitomate (Garzón, 2002; Garzón et al, 2005). Sus síntomas se deben a la interferencia que tienen los fitoplasmas con el transporte de nutrientes, a los daños mecánicos ocasionados por la alimentación, y a las toxinas que inyectan los adultos al alimentarse (List y Daniels 1934; Garzón, 1984; Munyaneza et al., 2007).

En el Estado de Guanajuato B. cockerelli mermó 60% de la producción de jitomate en los 90. En los años siguientes la superficie cultivada se redujo 85% (Garzón, 2003). En San Luis Potosí, se ha comportado como plaga primaria de los cultivos de chile y jitomate (Díaz et al., 2005).

En los Estados de Coahuila y San Luís Potosí es común que se realicen hasta doce aplicaciones de insecticidas durante la temporada de cultivo (jitomate y papa) y se desconoce el estado de la susceptibilidad a dichos agroquímicos. Los productores de jitomate y papa de San Luis Potosí, Coahuila y Nuevo León han manifestado preocupación por la falta de control de B. cockerelli con thiacloprid, imidacloprid y otros insecticidas convencionales. La falta de control se puede deber a factores como deficiente calibración del equipo de aplicación, uso de equipo de aplicación en mal estado, baja cobertura de la aspersión en el follaje y expresión fenotípica de la resistencia a insecticidas en el salerillo. El uso irracional de insecticidas contra esta plaga sugiere la hipótesis de que dicha plaga ha desarrollado resistencia a los insecticidas utilizados para su control. Por tanto, el objetivo de la presente investigación fue determinar la susceptibilidad a ocho insecticidas en ninfas de B. cockerelli en una población susceptible a insecticidas (Susc) y dos poblaciones de campo (El Huizache y Arteaga–Galeana).

MATERIALES Y MÉTODOS

La respuesta a insecticidas se determinó en una población susceptible y dos de campo (El Huizache y Arteaga–Galeana). La población El Huizache provino del municipio El Huizache en el estado de San Luis Potosí y se recolectó de los cultivos de chile tipo Jalapeño y jitomate tipo Saladette. La población Arteaga–Galeana provino de dos municipios cercanos: Arteaga en el estado de Coahuila y Galeana en el estado de Nuevo León; los individuos de esta población se recolectaron de las variedades de papa Golden y Atlantic.

De julio a septiembre de 2006 se realizaron cuatro recolectas de cada población. Para cada población se determinaron al azar cinco sitios de muestreo con una distancia >2 km entre ellos; se recolectaron al menos 100 hojas infestadas con ninfas (>500 ninfas en total). Además, se realizaron 100 redazos entomológicos para capturar >300 adultos por sitio. Los individuos recolectados en cada sitio se unieron para integrar la población respectiva.

El material biológico se trasladó al Colegio de Postgraduados Campus Montecillo, ubicado en Montecillo, Texcoco, Estado de México donde los individuos de cada población, por separado, se colocaron enjaulas (110x50x50 cm) que contenían, cada una, cinco plantas de chile Jalapeño (90 d edad).

Como referencia de susceptibilidad se usó una población recolectada en plantas silvestres en Celaya, Guanajuato. Dicha población se ha reproducido en invernadero libre de presión de selección desde 2002 en el Campo Experimental Bajío, del INIFAP (Instituto Nacional de Investigaciones, Forestales, Agricolas y Pecuarias).

Cría

Se hizo sobre plantas de chile tipo Jalapeño de 90 d de edad. Para tener un control de la edad de las ninfas, las plantas con huevecillos de B. cockerelli se retiraron de la jaula de adultos cada 24 h. La cría de esta especie se realizó en condiciones ambientales controladas: 23±3 °C, 70% humedad relativa y 14:10 h luz: oscuridad.

Los ensayos se hicieron con seis insecticidas de uso común para el control de B. cockerelli (Anónimo, 2005a): abamectina (Agrimec 1.8 CE®), concentrado emulsionable, 18 g de i.a. L^–1, Syngenta Agro S.A. de C. V.), cyfluthrín (Baytroid 050 CE®, concentrado emulsionable, 50 g de i. a. L^–1, Bayer de México. S.A. de C. V), dimetoato (Aflix® concentrado emulsionable, 400 g de i.a. L^–1, Bayer de México. S.A. de C. V.); esfenvalerato (Sumi–Alpha XL® concentrado emulsionable, 72 g de i.a. L^–1, Valent de México S.A. de C.V.), pyriproxyfen (Knack®, concentrado emulsionable, 103 g de i.a. L^–1, Valent de México S.A. de C.V.), fenpropatrín (Herald 375 CE®, concentrado emulsionable, 375 g de i.a. L^–1, Valent de México S.A. de C.V.). Las concentraciones seriadas de insecticida se prepararon en agua destilada.

Procedimiento experimental

Se utilizó el ensayo de inmersión de hoja para el psílido del peral, Psylla spp, propuesto por el Comité de Acción de Resistencia a Insecticidas (IRAC, por su siglas en inglés), con ligeras modificaciones (IRAC, 2005). De las hojas del estrato medio de plantas de chile de 80 d de edad se cortaron discos (33 mm diámetro) y se colocaron 15 ninfas sanas en el envés de cada disco. A los 60 min los discos de hoja con las ninfas se sumergieron 10 s en la concentración respectiva de insecticida y se colocaron 40 min en la campana de flujo laminar para eliminar el exceso de humedad. Los discos de hoja tratados se colocaron con el envés hacia abajo en cajas de Petri (4 cm diámetro), cada una con 3 mL de agar al 2%.

Se utilizaron ninfas del tercer instar (fenpropatrín) y cuarto instar (abamectina, cyfluthrín, dimetoato, esfenvalerato, y pyriproxyfen). Debido a la falta de información sobre métodos confiables de evaluación de plaguicidas en laboratorio en esta especie, se hicieron ensayos preliminares con los insecticidas en los instares tercero y cuarto de la población susceptible, pues estos instares mostraron buenas características para su manejo. Con los resultados por ejemplo mayor valor de la pendiente y mejor ajuste a una línea recta para cada tóxico, se eligió el instar con una respuesta más clara y que permitiera una mejor distinción entre una población resistente y una susceptible (Roush y Daly, 1990).

El porcentaje de mortalidad se registró 48 h después de la exposición al insecticida. Se consideró ninfa muerta aquella que presentaba los apéndices pegados al cuerpo, estaba deshidratada o no reaccionaba al estimulo del pincel. Inicialmente, para cada insecticida se determinó el intervalo de concentraciones que producían de cero a 100% de mortalidad (ventana de respuesta biológica). Luego se usaron 6 a 7 concentraciones dentro de dicho intervalo. En cada ensayo se hicieron cinco repeticiones en días diferentes, y cada repetición incluyó un testigo sin tratar. El máximo nivel de mortalidad aceptable para el testigo absoluto fue 10% y se corrigió mediante la fórmula de Abbott (Abbott, 1925).

Análisis estadístico

Los datos de mortalidad se sometieron a un análisis Probit mediante el procedimiento PROBIT (SAS Institute, 1998). Los valores de RR₅₀ y RR₉₅ se determinaron dividiendo la CL₅₀₍₉₅₎ de la población de campo entre la CL₅₀₍₉₅₎ de la susceptible. Se consideró que las respuestas de las poblaciones comparadas no son estadísticamente diferentes cuando los límites de confianza se traslapan (Robertson y Preisler, 1992).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

No hubo diferencias significativas a esfenvalerato a nivel de CL₅₀ y de CL₉₅ (Cuadro 2); los valores de RR₅₀ fueron <1.0 y los de RR₉₅ <1.3x en ambas poblaciones. A nivel de la CL₅₀ y de CL₉₅, las poblaciones de campo no mostraron diferencias significativas en su respuesta a pyriproxifen respecto a la población susceptible (Cuadro 2). Los valores de RR₅₀ fueron <1.2 y los de RR₉₅ <3.7x para ambas poblaciones (Cuadro 2).

El dimetoato es un insecticida sistémico que controla los insectos chupadores que se alimentan de la planta tratada. Sin embargo, selecciona simultáneamente varios mecanismos de resistencia, es de baja propensión a resistencia, pero cuando ésta ocurre, impacta una amplia variedad de insecticidas organofosforados (Lagunes y Villanueva, 1994); además, es de aplicación poco frecuente (una por temporada). Esto explica los valores de RR₅₀ y RR₉₅ obtenidos para este insecticida.

La abamectina tiene acción translaminar y es posible que su aplicación en campo seleccione un elevado porcentaje de los individuos. Sin embargo, su uso es poco frecuente (no más de una aplicación por temporada) y la resistencia generalmente se desarrolla sólo con dosis altas y aplicaciones frecuentes (Clark et al., 1995). Esto explica por qué no se observaron diferencias en la respuesta a este producto entre la población susceptible y las de campo, como ha ocurrido en otros artrópodos. Por ejemplo, en Villa Guerrero, Estado de México, el uso irracional de la avermectina contra la araña roja, Tetranychus urticae Koch causó que dicha especie desarrollara 50 x resistencia a nivel de CL₉₅ (Reséndiz, 1998).

Los otros insecticidas evaluados (fenpropathrín, cyfluthrín, esfenvalerato y pyriproxyfen) también son de escaso uso. Por tanto, de potencial reducido para desarrollar resistencia en B. cockerelli.

Para obtener el registro de uso de estos insecticidas contra B. cockerelli, la autoridad requiere que la empresa realice pruebas rigurosas de eficacia biológica en campo (Anónimo, 2005b), las que fueron satisfactorias para dichos agroquímicos. Sin embargo los agricultores suponen que hay resistencia dado que no reducen la densidad poblacional de B. cockerelli. La experiencia en la zona agrícola de origen de las poblaciones evaluadas de salerillo indica que esta falta de control se debe a: los agricultores no calibran su equipo de aplicación, el caldo de aplicación se dirige al haz de las hojas, y no hay programas de manejo integrado de plagas. Las dosis de insecticidas autorizadas para el control de plagas se sustentan en estudios de desarrollo que hacen las compañías de insecticidas y en experimentos realizados en campo por investigadores aprobados por el Gobierno Federal, y cuyos datos se usan para aprobar el registro de dichos insumos agrícolas. La calibración del equipo de aplicación permite al agricultor usar la dosis correcta. El uso de una dosis mayor puede conllevar riesgo de fitotoxicidad al cultivo y aumenta costos de producción; pero dosis inferiores se reflejan en falta de control. Las aplicaciones deficientes causan baja cobertura del follaje; por ejemplo, cubren el haz de la hoja y no el envés, situación crítica cuando se usan insecticidas que no tienen acción traslaminar. Considerando que las ninfas se desarrollan principalmente en el envés de las hojas, estas áreas no tratadas permiten el desarrollo normal de la plaga. Además, generalmente hacen aplicaciones de insecticidas cuando la densidad de B. cockerelli es alta (más de 30 ninfas por planta) (Liu y Trumble, 2006). En este caso, es común que los agricultores consideren que se ha desarrollado la resistencia al insecticida.

En experimentos controlados se ha observado que la abamectina, permetrina y lambda cyalothrina, independientemente de la cantidad de individuos presentes, eliminan 95 % de las ninfas de B. cockerelli a las 48 h de la aplicación (Maya et al., 2003). Por tanto, cuando la densidad es elevada antes de hacer una aplicación de insecticidas, los supervivientes pueden ser suficientes para ocasionar daño a la planta y sugerir que la aplicación de insecticidas no fue efectiva. Una hembra de B. cockerelli puede depositar 1400 huevecillos en su vida (Knowlton y James, 1931; Plesh, 1947; Liu y Trumble, 2004) y el ciclo biológico se puede completar en 17 d (Marín et al., 2002). En México es común observar, en promedio, 20 ninfas por hoja (Lomelí y Bueno, 2002). Sin embargo, 30 ninfas por planta pueden causar la muerte de 95% de las plantas (Liu y Trumble, 2005; 2006).

Generalmente el agricultor recurre al uso de insecticidas como única herramienta de combate de B. cockerelli, cuando la solución apropiada consiste en programas de manejo integrado de plagas (MIP) en la región (Trumble, 1990; Lomelí y Bueno, 2002; Norris et al., 2003).

El uso de carbamatos de amplio espectro como el metomilo aumenta la densidad de esta plaga (Cranshaw, 1985); en consecuencia, deben excluirse del MIP. Además, se debe entender la relación entre variedades y plaguicidas, dado que afectan el control de B. cockerelli (Liu y Trumble, 2004). Por ejemplo, disminuye la tasa de alimentación de esta plaga en un cultivar resistente (Abro y Wright, 1989); los individuos son de menor vigor (Eigenbrode y Trumble, 1994), lo que aumenta la efectividad biológica de los plaguicidas (Liu y Trumble, 2004). Algunos genotipos de papa, como el clon avanzado BGPM–6 son tolerantes a los fitoplasmas que transmite B. cockerelli (Cadena, 1993; Cadena, 1996)

En este trabajo se documenta un caso donde la falta de control no se debe al desarrollo de resistencia sino al uso inadecuado de plaguicidas y a la carencia de programas de manejo integrado de plagas para reducir la densidad poblacional de una plaga tan importante como es el salerillo.

CONCLUSIONES

Dos poblaciones de campo del salerillo, B. cockerelli, una proveniente del municipios de El Huizache, Estado de San Luis Potosí (población El Huizache) y otra de los municipios de Arteaga en el Estado de Coahuila y Galeana del Estado de Nuevo León (población Arteaga–Galeana), mostraron susceptibilidad a los insecticidas fenpropatrín, abamectina, cyfluthrín, dimetoato, esfenvalerato y pyriproxyfen. La baja eficacia de dichos insecticidas en campo no se atribuye a que el salerillo ha desarrollado resistencia sino a deficiencias en su uso.

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