Glicósidos de luteolina y miricetina de Burseraceae

Juan D. Hernández,* L. García, A. Hernández, R. Alvarez y Luisa Urania Román

Instituto de Investigaciones Químico-Biológicas, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán 58030, México, Tel: 001152-443-326-57-90. E-mail: jdiego@zeus.umich.mx

Recibido el 5 de abril del 2002.
Aceptado el 27 de septiembre del 2002.

Resumen

De las hojas de Bursera fagaroides var. elongata se aisló el 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina, de las hojas de B. heteresthes se obtuvo 7-O-β-D-glucopiranósido de luteolina, y 3-O-α-L-ramnopiranósido de miricetina se aisló de las hojas de la Bursera ariensis, B. biflora, B. bipinnata, B. excelsa, B. hintonii (Mich.) y B. sarukhanii.

Palabras clave: Bursera fagaroides var. elongata, 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina, B. heteresthes, 7-O-β-D-glucopiranósido de luteolina, 3-O-α-L-ramnopiranósido de miricetina, Bursera ariensis, B. biflora, B. bipinnata, B. excelsa, B. hintonii, B. sarukhanii.

Abstract

From the leaves of Bursera fagaroides var. elongata was isolated luteolin 3'-O-α-L-rhamnopyranoside, from the leaves of B. heteresthes was isolated luteolin 7-O-β-D-glucopyranoside, and myricetin 3'-O-α-L-rhamnopyranoside was isolated from Bursera ariensis, B. biflora, B. bipinnata, B. excelsa, B. hintonii (Mich.) and B. sarukhanii.

Keywords: Bursera fagaroides var. elongata, luteolin 3'-O-α-L-rhamnopyranoside, B. heteresthes, luteolin 7-O-β-D-glucopyranoside myricetin 3-O-α-L-rhamnopyranoside, Bursera ariensis, B. biflora, B. bipinnata, B. excelsa, B. hintonii, B. sarukhanii.

Introducción

El Estado de Guerrero tiene la mayor diversidad de especies [8-9] y el Estado de Michoacán [10-11] cuenta con varias especies endémicas. Las comunidades en el campo, cortan troncos y los replantan como "cercas vivas" por la facilidad de propagación que presentan algunas especies, la madera de varias especies es muy apreciada por su color blanco, su baja densidad y su blandura, la cual permite fácilmente el tallado para elaborar piezas artesanales, entre las cuales se encuentran los famosos "alebrijes" y otras artesanías típicas de los Estados de Oaxaca, Michoacán y Guerrero (Olinalá).

La resina que exhudan algunas especies la usan como antiséptico para curaciones dentales, en heridas de la piel como cicatrizante y contra enfermedades respiratorias. Existen pocos estudios relativos al aislamiento y composición química de las Burseraceae [12-19].

Resultados y discusión

La Bursera fagaroides var. elongata (Mc Vaugh & Rzedowski) árbol o arbusto entre 2-8 m de altura, de las hojas se obtuvo un sólido amarillo de pf 262-264 °C. Su espectro de RMN ¹H correspondió al 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina (1a) [20-21]. En la Fig. 1 se muestra una ampliación del espectro entre δ 5.4 y 7.8 donde se aprecian las señales de H-2' en δ 7.71 (1H, d, J = 2.08 Hz) acoplada con H-6'; δ 7.65 (1H, d, J = 8.5 Hz) acoplada con H-5' y la señal para H-5', δ 6.99 (1H, d, J = 8.5 Hz) acoplada con H-6'; para H-3 en δ 6.77 (1H, s ); H-8, δ 6.45 (1H, d, J= 2.0 Hz) y H-6, 6.19 (1H, δ, J = 2.0 Hz) y δ 5.43 del hidrógeno anomérico H-1". La señal característica del metilo de la ramnosa se observó en δ 1.15 (3H, s) y tres señales anchas que van entre 4.58 a 5.40 ppm debidas a los tres oxhidrilos de la ramnosa además en δ 3.95 (1H, d, J = 1.39 Hz) para el H-2", acoplada con el H-1" (anomérico) y una señal doble de dobles centrada en 3.64 ppm cuyas constantes de acoplamiento (J) se muestran en la Tabla 1, correspondieron al H-3" y finalmente la señal en δ 12.96 (1H, s) típica de un oxhidrilo en la posición 5, puenteado con el carbonilo de la γ-pirona. En la Tabla 2, se encuentran los desplazamientos correspondientes al espectro de RMN¹³C. El espectro de RMN ¹H del derivado peracetilado del 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina, mostrado en la Fig. 2, presenta seis señales simples entre 2.03 y 2.45 correspondientes a los metilos de los acetatos, tres de ellas del sistema anular de la flavona y las otras tres del azúcar. Entre δ 5.13 y 5.44 se observan las señales correspondientes a los protones base de los acetatos del azúcar y en δ 5.55 del hidrógeno anomérico H-1". Las señales respectivas a los hidrógenos del sistema anular de la flavona, se desplazaron a campo bajo, excepto el desplazamiento de la señal del H-2', la que se encuentra en una posición que no se ve afectada por el cambio químico. En el espectro de RMN13C a 50 MHz del derivado peracetilado del 3'-O-α-L-ramnopiranósidode luteolina, mostró las señales correspondientes a los carbonos de los metilos de los acetatos desplazadas entre δ 21.0 y 21.5 y entre δ 168 y 170.5 las señales respectivas de los carbonos de los carbonilos de los acetatos. La señal del carbono del carbonilo de la γ-pirona C-4 que se encontraba en δ 181.4 para el producto natural, se desplazó hasta δ 176.3 para el derivado correspondiente. En el espectro de RMN 1H del derivado permetilado del 3'-O-α-L-ramnopiranósidode luteolina (1c), H-2' apareció en δ 7.67 (1H, d, J = 2.16 Hz) ; el H-6' mostró la señal doble de dobles centrada en 7.57 ppm (J = 2.26 y J = 8.54 Hz); H-5' no varió y en 6.59 (1H, s ) de H-6 y en δ 5.62 (1H, d, J = 1.83 Hz) para H-1". La señal simple que en el espectro de RMN1H del glicó-sido flavonoide se observó en 6.82 ppm correspondiente a H-3, en el espectro obtenido del derivado permetilado ya no se observó, esto indicó que el glicósido flavonoide incorporó un grupo metilo en la posición 3 de la flavona. En 3.96, 3.92 y 3.87 ppm se apreciaron las señales de los grupos metoxilo. Finalmente, en δ 1.31 (3H, d, J = 6.23 Hz) la señal correspondiente a los hidrógenos del grupo metilo de la ramnosa.

Bursera heteresthes Bullock es un árbol entre 6-10 m de altura, hojas 3-5 folioladas, de las cuales se obtuvo un sólido amorfo amarillo de pf 244-246 °C. Su espectro de RMN ¹H en DMSO-d₆ mostró señales consistentes con la estructura del 7-O-β-D-glucopiranósido de luteolina (2a) [22].

Las señales para H-2' en δ 7.42 (1H, s, ancho); H-6' 7.44 (1H, dd, J_orto = 8.14 Hz, J_meta = 2.0 Hz) acoplada con H-5' y la señal para H-5', δ 6.89 (1H, d, J_orto = 8.14 Hz) acoplada con H-6'; H-8, δ 6.78 (1H, d, J = 2.05 Hz) y H-6, δ 6.43 (1H, d, J = 2.05 Hz) ; H-3, δ 6.75 ; δ 5.07 (1H, d, J = 6.88 Hz) del hidrógeno anomérico H-1". En la Tabla 2, se encuentran los desplazamientos correspondientes al espectro de RMN¹³C. El derivado peracetilado (2b) se obtuvo en forma de cristales blancos de pf 242-244 C. Su espectro de RMN ¹H mostró señales simples para siete metilos de los acetatos entre δ 2.0 y 2.5 y hacia campo bajo, las bases de los acetatos de la glucosa. En la Fig. 3, se representa el diagrama de correlación homonuclear ¹H / ¹H, COSY en el que se asignaron cada uno de los protones de la glucosa, en la Tabla 3, se dan los desplazamientos y las constantes de acoplamiento de todas las señales.

De las hojas de Bursera ariensis, Bursera biflora, Bursera bipinnata, Bursera excelsa, Bursera hintonii (Mich.) y Bursera sarukhanii se obtuvo un sólido polvoso de color amarillo de pf 192-194 °C, que en el UV mostró bandas v_máx 215 nm y v_máx 260 y 358 nm típicas de un flavonol. Su espectro de RMN ¹H en DMSO-d₆ correspondió al 3-O-α-L-ramnopiranósido de miricetina (3a) [22-23]. Las señales para H-2' y H-6' en δ 6.92 (2H, s) ; H-8, δ 6.30 (1H, d, J_meta = 1.5 Hz) y H-6, δ 6.20 (1H, d, J_meta = 1.5 Hz); δ 5.23 del hidrógeno anomérico H-1" característica del azúcar; en δ 0.84 (1H, s) la señal característica del metilo de la ramnosa y además en δ 3.97 (1H, s, ligeramente ancho) para el H-2", finalmente la señal en δ 12.65 (1H, s ) del oxhidrilo en la posición 5. En la Tabla 2, se encuentran los desplazamientos correspondientes al espectro de RMN¹³C. El derivado peracetilado dio un polvo blanco de pf 112-114 °C. Entre δ 1.95 y 2.45 se observaron 7 señales simples para ocho metilos de los acetatos, el resto de las señales se dan en la Tabla 3.

Parte experimental

Bursera fagaroides var. elongata (Mc Vaugh & Rzedowski) (B-186) y Bursera bipinnata (B-190) fueron colectadas en Plan de Barrancas en el límite de los Estados de Jalisco y Nayarit; Bursera excelsa (B-265) y Bursera ariensis (B-256) se colectaron cerca de los poblados de Mazatlán y Tlacotepec en el Estado de Guerrero; Bursera sarukhanii (B-179), Bursera heteresthes (B-177) y Bursera hintonii (B-184) cerca de los poblados Los Olivos, Tiquicheo y Jungapeo del Estado de Michoacán y la Bursera biflora (B-232) entre Coxcatlán, Puebla y Etla, Oaxaca. El material fue identificado por el doctor Jerzy Rzendowki, y las muestras fueron depositadas en el Instituto de Ecología de Ecología A. C. en Pátzcuaro, Michoacán.

Lotes de diferentes pesos de hojas de cada una de las especies, por separado, se maceraron en metanol durante tres días, los extractos obtenidos (10-12 g), fueron procesados por cromatografía, utilizando como eluyentes desde hexano y mezclas de hexano-acetato de etilo en orden creciente de polaridad, lo cual permitió aislar los glicósidos flavonoides.

De 1.5 kg de hojas de la Bursera fagaroides var. elongata se obtuvieron 260 mg del 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina (1a); sólido amarillo de pf 262-264 °C, RMN ¹H (DMSO-d₆, 300 MHz) δ 1.15 (3H, d, CH₃-6, J = 6.20); 3.64 (1H, dd , J= 9.44, 3.24 Hz, H-3"); 3.95 (1H, d, J = 1.39 Hz, H-2"); 5.43 (1H, s, H-1"); 6.19 (1H, d, J = 2.0 Hz, H-6); 6.45 (1H, d, J = 2.0 Hz, H-8); 6.77 (1H, s, H-3); 6.99 (1H, d, J = 8.5 Hz, H-5'); 7.65 (1H, d, J = 8.5 Hz, H-6' ) y 7.71 (1H, s, H-2'). RMN ¹³C (DMSO-d₆, 75 MHz, asignadas por COSY, DEPT, HETCOR), δ 164.1 (C-2), 103.3 (C-3), 181.7 (C-4), 161.4* (C-5) (C-9), 98.9 (C-6), 163.5 (C-7), 93.9 (C-8), 157.3* (C-9) (C-5), 103.7 (C-10), 121.6 (C-1'), 116.5 (C-2'), 144.4 (C-3'), 152.0 (C-4'), 116.8 (C-5'), 122.1 (C-6'), 99.9 (C-1"), 70.1 (C-2"), 70.3 (C-3"), 71.9 (C-4"), 69.6 (C-5"), 17.9 (C-6"). La reacción de acetilación de 50 mg del 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina disueltos en 1 mL de piridina y 1 mL de anhídrido acético durante 24 h a temperatura ambiente, la mezcla de reacción se vertió en 20 mL de agua-hielo y se extrajo con AcOEt; la fase orgánica se lavó sucesivamente con agua, solución de NaHCO₃ y finalmente con agua, la capa orgánica se secó con Na₂SO₄ anh., se filtró y evaporó a sequedad dando 40 mg del derivado peracetilado del 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina (1b); sólido blanco de pf 132-134 C, RMN ¹H (CDCl₃, 300 MHz) δ 1.34 (3H, d, CH³-6", J = 6.20); 2.03 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.08 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.22 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.36 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.45 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.47 (3H, s, CH₃ de AcO); 3.95 (1H, m, H-5"); 5.21 (1H, t, J = 8.4 Hz, H-4"); 5.35 (1H, d , J = 2.0, H-3"); 5.42 (1H, m, H-2"); 5.55 (1H, d, J = 1.87 Hz, H-1"); 6.60 (1H, s, H-3 ); 6.85 (1H, d, J= 2.0 Hz, H-6); 7.22 (1H, d, J = 8.5 Hz, H-5'); 7.34 (1H, d, J = 2.0 Hz, H-8); 7.56 (1H, dd, J = 8.5, 2.0 Hz, H-6'); 7.70 (1H, d, J = 2.0 Hz, H-2'), RMN ¹³C (DMSO-d₆, 75 MHz, asignadas por COSY, DEPT, HETCOR), 143.4 (C-2), 109.6 (C-3), 176.4 (C-4), 158.1* (C-5) (C-9), 114.0 (C-6), 161.9 (C-7), 109.6 (C-8), 154.3* (C-9) (C-5) , 115.1 (C-10), 130.2 (C-1'), 113.8 (C-2'), 148.1 (C-3'), 150.8 (C-4'), 124.1 (C-5'), 121.6 (C-6'), 96.2 (C-1"), 68.1(C-2"), 69.3 (C-3"), 70.2 (C-4"), 69.1 (C-5"),17.8 (C-6"), 170.2, 169.4, 168.8, 168.2 (C=O de AcO), 21.6, 21.2, 20.7 (Me de AcO). La reacción de metilación del 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina, consistió en disolver 100 mg del compuesto en 6 mL de DMSO a los cuales se le añadieron 722 mg de t-BuOK, 248 mg de NaOH y 6.7 mL de MeI, la mezcla fue agitada a temperatura ambiente durante 1 h, transcurrido el tiempo, la mezcla se vertió en 20 mL de agua-hielo y se extrajo con AcOEt; la fase orgánica se lavó sucesivamente con agua, solución de NaHCO₃ y finalmente con agua, la capa orgánica se secó con Na₂SO₄ anh., se filtró y evaporó a sequedad dando un aceite amarillento, el cual se purificó mediante cromatografía en columna empacada con sílica gel (5g) (230-400 mesh ASTM, 2 × 15 cm) en hexano, las fracciones eluídas con AcOEt dieron 10 mg del derivado permetilado (1c) en forma de un aceite ligeramente amarillento. RMN ¹H (CDCl₃, 300 MHz) δ 1.31 (3H, d, CH₃-6", J = 6.80 Hz); 2.19 (3H, s, CH₃ en C-3); 3.22 (1H, t, J = 8.4 Hz, H-4"); 3.61 (9H, s, CH₃ de CH₃O, azucar); 3.74 (1H, m, H-5"); 3.80 (1H, m, H-3"); 3.87 (3H, s, CH₃ de CH₃O, aglicona); 3.83 (3H, s, CH₃ de CH₃O, aglicona); 3.83 (1H, m, H-2"); 3.93 (3H, s, CH₃ de CH₃O, aglicona); 5.63 (1H, d, J = 1.87 Hz, H-1"); 6.60 (1H, d, J = 1.8 Hz, H-6); 6.76 (1H, d , J= 1.8 Hz, H-8); 7.01 (1H, d, J = 8.5 Hz, H-5'); 7.57 (1H, dd, J = 8.5, 2.0 Hz , H-6'); 7.66 (1H, d, J= 2.0 Hz, H-2').

De 200 mg de hojas de la Bursera heteresthes Bullock se obtuvieron 60 mg del 7-O-β-D-glucopiranósido de luteolina (2a); sólido amarillo de pf 244-246 C, RMN ¹H (DMSO-d₆ , 200 MHz) δ 3.16 (1H, m, H-4"); 3.24 (1H, m, H-2"'); 3.28 (1H, m, H-3") 3.40 (1H, m, H-5"); 3.61 (1H, m, H-6"); 5.07 (1H, d, J = 6.88 Hz, H-1"); 6.43 (1H, d, J = 2.05 Hz, H-6); 6.75 (1H, s, H-3); 6.78 (1H, d, J = 2.05 Hz, H-8); 6.89 (1H, d, J = 8.14 Hz, H-5'); 7.42 (1H, s, H-2'); 7.44 (1H, d, J = 8.14 Hz, H-6'); 12.96 (1H, s, OH-5). RMN¹³C (DMSO-d₆, 75 MHz, asignadas por COSY, DEPT, HETCOR), 164.6(C-2), 103.2 (C-3), 182.0 (C-4), 161.3 (C-5) , 99.6 (C-6), 163.0 (C-7), 94.8 (C-8), 157.0 (C-9), 105.4 (C-10), 121.5 (C-1'), 113.6 (C-2'), 145.9 (C-3'), 150.1 (C-4'), 116.1 (C-5'), 119.2 (C-6'), 100.0 (C-1"), 73.2 (C-2"), 76.4 (C-3"), 69.6 (C-4"), 77.2 (C-5"), 60.7 (C-6"). La acetilación de 30 mg del 7-O-β-D-glucopiranósido de luteolina (2a) por el procedimiento ya descrito dieron 25 mg del derivado peracetilado (2b); cristales blancos de pf 242-244 °C. RMN ¹H (CDCl₃, 200 MHz) δ 2.05 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.08 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.09 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.34 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.37 (3H, s, CH₃ de AcO); 2.46 (3H, s, CH₃ de AcO); 4.00 (1H, m, H-5"); 4.25 (1H, m, H-6"); 5.17 (1H, m, H-4"); 5.23 (1H, d, J = 1.3 Hz, H-1"); 5.31 (1H, m, H-2"); 5.31 (1H, m, H-3"); 6.58 (1H, s , H-3 ); 6.70 (1H, d, J= 2.4 Hz, H-6); 7.00 (1H, d, J= 2.4 Hz, H-8); 7.36 (1H, d, J= 8.7 Hz, H-5'); 7.70 (1H, d, J = 2.0 Hz, H-2'); 7.73(1H, dd, J = 8.7, 2.1 Hz, H-6'). RMN ¹³C (CDCl³, 50 MHz), asignadas por APT, 161.1(C-2), 103.2 (C-3), 176.6 (C-4), 168.3 (C-5), 98.5 (C-6), 160.6 (C-7), 98.5 (C-8), 158.8 (C-9), 113.3 (C-10), 130.3 (C-1'), 109.9 (C-2'), 145.3 (C-3'), 151.3 (C-4'), 124.8 (C-5'), 125.0 (C-6'), 109.4 (C-1"), 72.9 (C-2"), 71.3 (C-3"), 68.5 (C-4"), 72.9 (C-5"),62.3 (C-6"), 171.1, 170.7, 170.2, 170.0, 169.8, 168.3, (C=O de AcO), 21.5, 21.0, 20.9 (Me de AcO).

De 1 kg de hojas de Bursera sarukhanii se obtuvieron 220 mg del 3-O-α-L-ramnopiranósido de miricetina (3a); sólido amarillo de pf 192-194 C, RMN ¹H (DMSO-d₆, 200 MHz), δ 0.85 (3H, d, CH₃-6", J = 6.15); 3.10 (1H, m, H-4"); 3.25 (1H, m, H-5") 3.50 (1H, m, H-3"); 3.92 (1H, s, ancho, H-2"); 5.20 (1H, s, ancho, H-1"); 6.20 (1H, d, J = 1.5 Hz, H-6); 6.30 (1H, d, J = 1.5 Hz, H-8); 6.89 (1H, s, H-2'); 6.89 (1H, s , H-6'). RMN ¹³C (DMSO-d₆, 50 MHz, asignadas por COSY, DEPT, HETCOR), δ 156.5 (C-2), 134.5 (C-3), 177.8 (C-4), 161.4 (C-5), 98.7 (C-6), 164.1 (C-7), 93.6 (C-8), 157.4 (C-9), 104.2 (C-10), 119.8 (C-1'), 108.3 (C-2'), 145.8 (C-3'), 136.5 (C-4'), 145.8 (C-5'), 108.3 (C-6'),102.1 (C-1"), 70.5(C-2"), 70.7 (C-3"), 71.6 (C-4"), 70.1 (C-5"),21.4 (C-6").

La reacción de metilación de 100 mg del 3-O-α-L-ramno-piranósido de miricetina (3a), de acuerdo al método descrito anteriormente dio 30 mg del derivado permetilado en forma de un sólido ligeramente amerillento, el cual fue colectado de las fracciones eluídas con AcOEt y de pf 148-150 C. RMN-¹H (CDCl₃, 300 MHz), 0.85 (3H, d, J = 5.74 Hz, Me-6"); 3.01 (2H m, H-3" y H-5"); 3.49 (1H, m, H-4"); 3.43, 3.50, 3.56 (3H cada uno, s, CH₃O); 3.43, 3.50, 3.56, 3.90, 3.91, 3.95 and 3.98 (3H cada uno, s, CH₃O); 4.13 (1H, dd, J = 3.24, J = 1.91 Hz, H-2); 5.52 (1H, d, J = 1.91Hz, 1"); 6.38 (1H, d, J = 2.28 Hz, H-6); 6.51 (1H, d, J = 2.28 Hz, H-8); 7.03 (2H, s, H-2' and H-6').RMN-¹³C (CDCl₃, 50 MHz), 17.32 (c, CH₃ -6"); 55.81, 56.39, 56.52, 57.56, 59.15, 60.56, 61.03 (c, CH₃O); 69.64 (d, C-5"); 76.86 (d, C-2"); 80.82 (d, C-4"); 81.30 (d, C-3"); 92.62 (d, C-8); 96.15 (d, C-6); 98.72 (d, C-1"); 106.72 (d, C-2' y C-6'); 109.46 (s, C-10); 125.99 (s, C-1'); 138.19 (s, C-3); 140.18 (s, C-4'); 153.2 (s, C-3' y C-5'); 154.94 (s, C-2); 159.23 (s, C-9); 161.24 (s, C-5); 164.33 (s, C-7); 173.69 (s, C-4).

Conclusiones

De las hojas de ocho especies del género Bursera estudiadas, se obtuvieron mayoritariamente tres glicósidos flavonoides. El 3-O-α-L-ramnopiranósido de miricetina se encontró en seis de las especies, las cuales cinco de ellas pertenecen a la sección Bullockia, la que comprende a las no defoliantes. Los compuestos derivados de luteolina se aislaron de especies que no pertenecen a la misma sección. Los glicósidos flavonoides son ya conocidos, aunque no habían sido aislados con anterioridad de esta familia de plantas, además de que todos ellos se obtuvieron en buen rendimiento. Los derivados peracetilados y permetilados fueron preparados; en el caso del derivado permetilado del 3'-O-α-L-ramnopiranósido de luteolina (1c), se obtuvo el nuevo producto heptametilado, debido a la metilación en C-3.

Agradecimientos

Los autores agradecen al doctor Jerzy Rzedowski (Instituto de Ecología A. C., Pátzcuaro, Mich.) la identificación de las diferentes especies de Burseras, al Q.F.B. Isaías Tapia Quintero del Instituto de Investigaciones Químico-Biológicas de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, por la asistencia técnica y a la Coordinación de la Investigación Científica de la UMSNH por el apoyo financiero.

1. Solominos d'Ardois G. La primera expedición científica en América, SEP (SepSetentas), México, 1971, 30-31.         [ Links ]

2. Rioja, E., "El rico presente de la flora mexicana", Sinopsis, IV, México, 1953, 17-25.         [ Links ]

3. Martínez, M., "Catálogo de nombres vulgares y científicos de plantas Mexicanas", Ed. Fondo de Cultura Económica, México, 1979, 235-237.         [ Links ]

4. Hinton, G.; Rzedowski, J. Journ. Arn. Arbor. 1972, 53 (2), 141-178.         [ Links ]

5. Rzedowski, J. McVaugh, R. Contr. Univ. Mich. Herb. 1966, 9, 1-123.         [ Links ]

6. McVaugh, R.; Rzedowski, J. Kew. Bull. 1966, 18, 317-382.         [ Links ]

7. Rzedowski, J.; Guevara F. La Flora del Bajío y Regiones adyacentes, 1992, F-3, 1-44.         [ Links ]

8. Reko, B. P. Bol. Soc. Bot. Méx. 1948, 6, 15-20.         [ Links ]

9. Rzedowski , J. Ciencia Méx. 1973, 28 (2), 49-56.         [ Links ]

10. Rzedowski , J. Bol. Soc. Bot. Méx. 1962, 27, 52-65.         [ Links ]

11. Guevara F.; Rzedowski, J. Bol. Soc. Bot. Méx. 1980, 39, 63-82.         [ Links ]

12. Hernández, J.D.; Román, L.U.; Espiñeira, J.; Joseph-Nathan, P. Planta Medica 1983, 47, 215-217.         [ Links ]

13. Syamasundar, K.V., Mallavarapu, G. R.; Muralikrishna, E. Phytochemistry 1991, 30, 362-364.         [ Links ]

14. Syamasundar, K.V., Mallavarapu, G. R.; Muralikrishna, E. Phytochemistry 1995, 40, 337-339.         [ Links ]

15. Peraza-Sánchez, S.R.; Peña-Rodríguez, L.M.; J. Nat. Prod., 1992, 55, 1768-1771.         [ Links ]

16. Ionescu, F.; Joland Shivanand D.; Cole, J. R. J. Org. Chem., 1977, 42, 1627-1629.         [ Links ]

17. Hernández, J.D.; Román, L.U.; Alvarez, E.C., Manzo S.; Joseph-Nathan, P. Rev. Soc. Quím. Méx. 1989, 33, 231.         [ Links ]

18. Peraza-Sánchez, S.R.; Salazar-Aguilar, N.E.; Peña-Rodríguez, L.M. J. Nat. Prod. 1995, 58, 271-274.         [ Links ]

19. Schiaffella, F.; Fratini, L.; Mezzetti T.; Bellavita, A. Phytochemistry 14, 584, 1975.         [ Links ]

20. Markham, K.R., Vilain, C.; Molly, B.P.J. Phytochemistry 1985, 24, 2607-2610.         [ Links ]

21. Österdahl, B. Acta Chem. Scand., 1976, B30, 867-870.         [ Links ]

22. Harborne, J.B. y Baxter, H. Phytochemical Dictionary, Taylor & Francis Ltd., London, 1995, 404-405.         [ Links ]

23. Joseph-Nathan, P.; Mares, J.; Hernández, M.C.; Shoolery, J.N. Org. Magn. Res. 1974 , 447-9.         [ Links ]