Impact of substrate and the presence of adults on recruitment of the red sea urchin Strongylocentrotus franciscanus in Baja California**

JS Palleiro–Nayar^{1, 2*}, O Sosa–Nishizaki² , G Montaño–Moctezuma³

¹ Instituto Nacional de Pesca, Centro Regional de Investigación Pesquera en Ensenada, AP 187, El Sauzal de Rodríguez, CP 22760, Baja California, México.

² Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, AP 360, Ensenada, CP 22860, Baja California, México.

³ Instituto de Investigaciones Oceanológicas, Universidad Autónoma de Baja California, AP 453, Ensenada, CP 22800, Baja California, México.

*Corresponding author.
E–mail: juliopalleiro@yahoo.com.mx

Received February 2010
Accepted November 2010

RESUMEN

La protección que aportan los erizos rojos (Strongylocentrotus franciscanus) adultos a sus reclutas ha sido estudiada por varios autores, quienes han encontrado que la mortalidad postasentamiento debido a la ausencia de adultos puede disminuir el aporte de reclutas a las poblaciones adultas. Asimismo, está bien documentado que en las poblaciones de erizo sobreexplotadas la densidad de adultos es baja y, por lo tanto, la protección que pueden brindar los adultos a los reclutas es mínima. Ante la ausencia de adultos, la estructura del hábitat es un factor importante en la protección a reclutas de la depredación. El objetivo de este trabajo fue analizar la variación espacial en el reclutamiento de S. franciscanus, así como conocer su relación con la disponibilidad de sustrato de refugio (porcentaje de oquedades) y la abundancia de erizos adultos en la costa occidental de Baja California. Para conocer la variación espacial del reclutamiento, se estimó la densidad de reclutas y de adultos en 10 localidades mediante buceo autónomo. La complejidad del sustrato se estimó mediante el análisis de imágenes digitales. Para conocer la variación temporal en el reclutamiento de erizo rojo, así como su relación con la disponibilidad del sustrato y la densidad de adultos, se analizaron dos localidades durante tres años consecutivos. Los resultados muestran que existen diferencias significativas en la densidad de reclutas entre localidades, siendo el porcentaje de oquedades en el sustrato rocoso el factor que principalmente explica las diferencias observadas. La abundancia de erizos adultos no fue un factor determinante para explicar las diferencias encontradas entre localidades en el reclutamiento de erizo rojo; sin embargo, los resultados del análisis temporal sugieren que tanto la complejidad del sustrato como la presencia de adultos son factores importantes que explican la densidad de reclutas en las dos localidades estudiadas. La ausencia de un patrón espacial evidente sugiere que existen factores adicionales, como la pesca y la retención de larvas, que podrían explicar las diferencias encontradas en la densidad de reclutas entre localidades.

Palabras clave: reclutamiento, erizo rojo, sustrato de protección, pesquería.

ABSTRACT

Several authors have studied the protection that adult red sea urchins (Strongylocentrotus franciscanus) offer their juveniles and have found that post–settlement mortality due to the absence of adults can diminish recruitment to adult populations. It is also well documented that adult sea urchin densities are low in overexploited populations, reducing the protection adults can offer juveniles. When adults are absent, habitat structure plays a key role in the protection ofjuveniles against predation. In this study we analyze the spatial variation in S. franciscanus recruitment and assess the impact of substrate availability (percentage of crevices) and adult sea urchin density on recruitment along the west coast of Baja California. Recruit and adult red sea urchin densities were estimated at 10 sites by scuba diving. Habitat structure was assessed by the analysis of digital video images. Temporal variation in red sea urchin recruitment as well as its relation to substrate availability and adult density were analyzed at two sites during three consecutive years. There were significant differences in recruit density among sites and substrate structure was the main factor that explained these differences. Adult densities did not explain recruitment differences among sites; however, the temporal analysis results showed that both substrate structure and adult densities were important in explaining recruit densities at both sites. The absence of a clear spatial pattern suggests that other factors such as harvesting and larval retention may explain the differences observed in the density of recruits among sites.

Key words: recruitment, red sea urchin, substrate structure, harvest.

INTRODUCCIÓN

El erizo rojo Strongylocentrotus franciscanus (A Agassiz 1863) es un recurso pesquero de gran importancia económica y social en la costa occidental de Baja California (México). La captura del erizo rojo inició en 1972 y actualmente este recurso se considera sobreexplotado (Jurado–Molina et al. 2009). La pesca tiene un efecto directo en el potencial reproductivo de las poblaciones explotadas al disminuir la densidad de los adultos más fecundos de la población y, en consecuencia, la disponibilidad de larvas que eventualmente repercutirá negativamente en el reclutamiento (Tegner y Dayton 1977, Sloan et al. 1987, Andrew et al. 2002).

El reclutamiento de la mayoría de los invertebrados bentónicos y particularmente del erizo rojo es muy variable y depende de varios factores como el éxito reproductivo, la disponibilidad y transporte de las larvas, la selección del sustrato para el asentamiento y la mortalidad postasentamiento (Wing et al. 1995b, Morgan et al. 2000, Underwood 2000, Bostford 2001, Tegner 2001, Pineda et al. 2009). En el norte de California, se ha observado un mayor reclutamiento del erizo rojo en los periodos de relajación de las surgencias (Wing et al. 1995a, Morgan et al. 2000). En Columbia Británica, Washington y Oregon el reclutamiento anual de S. franciscanus es bajo y muy variable (Miller y Emlet 1997) comparado con las poblaciones del sur de California, que presentan un reclutamiento relativamente constante (Tegner y Dayton 1981, Ebert 1983, Ebert et al. 1994, Wing et al. 1995b, Morgan et al. 2000).

La mortalidad postasentamiento determina el aporte de reclutas a las poblaciones adultas (Ebert 1983, Morgan et al. 2000) y juega un papel importante en los patrones tanto espaciales como temporales observados en poblaciones de diferentes localidades (Gaines y Bertness 1992, Miller y Emlet 1997, Morgan et al. 2000, Hughes et al. 2002). Los erizos rojos recién asentados buscan protección bajo el dosel de los erizos adultos. Esta asociación se mencionó por primera vez por Tegner y Dayton (1977) y se ha analizado en otras especies por varios autores (Tegner y Dayton 1981, Breen et al. 1985, Sloan et al. 1987, Quinn et al. 1993, Nishizaki y Ackerman 2007). El porcentaje de ocurrencia de protección bajo las espinas de los erizos rojos adultos puede variar. Rogers–Bennett et al. (1995) observaron que para S. franciscanus en Bodega Head, California, a una profundidad de 5 m, la asociación de protección de jóvenes–adultos fue de 28% y a 11 m de profundidad fue de tan solo 2%, sugiriendo que el reclutamiento es más alto en aguas someras y está asociado con la presencia de adultos. Para otra especie de erizo (Paracentrotus lividus) se observó un patrón similar, registrándose un mayor asentamiento en zonas someras (5 m) comparado con zonas más profundas (10 m) (Hereu et al. 2004).

En varias localidades de la costa del Pacífico se ha documentado que la extracción de erizos adultos por la pesca aumenta la mortalidad postasentamiento al reducir la abundancia de adultos de la población (Andrew et al. 2002, Palleiro–Nayar 2009). En ausencia de adultos, los erizos jóvenes buscan protección en hendiduras y oquedades para evitar la depredación por diferentes especies como la langosta roja Panulirus interruptus, el pez vieja Semicossyphus pulcher, la estrella de mar Pycnopodia helianthoides y los cangrejos Cancer spp. y Loxorhynchus grandis (Tegner y Dayton 1981, Scheibling y Hamm 1991).

MATERIALES Y MÉTODOS

Se seleccionaron 10 localidades de muestreo a lo largo de 350 km de la costa occidental de Baja California, desde las Islas Coronado hasta Punta San Carlos (fig. 1). Para seleccionar las localidades se consideró el historial de sus capturas, su situación geográfica (costa/islas) y características particulares, que incluyen la presencia de macroalgas y depredadores (Palleiro–Nayar 2009). En cada localidad se ubicaron aleatoriamente 10 transectos de 10 × 2 m (20 m²). Para seleccionarlos al azar, se enumeraron todas las estaciones de muestreo disponibles de campañas anteriores (Palleiro–Nayar 2004) y se generaron 10 números aleatorios para ubicar los 10 transectos en cada localidad. La densidad y la estructura de tallas de la población se estimaron mediante buceo autónomo y en cada transecto se contaron y midieron todos los organismos in situ, utilizando un vernier con precisión de ±0.1 mm. Los datos se separaron en dos grupos ontogénicos: (1) reclutas, definidos como los erizos de talla <5 mm (los más pequeños que se pueden medir bajo el agua) y <40 mm de diámetro del caparazón (Tegner y Dayton 1977), y (2) adultos, los erizos <60 mm de diámetro de caparazón, que corresponde a la talla a la cual el 50% de los organismos presentan la madurez sexual (Palleiro–Nayar 2004). Se consideró para los reclutas una talla máxima de 40 mm debido a que es la máxima talla observada bajo las espinas de los erizos adultos en Baja California (Palleiro–Nayar 2009). En los muestreos se buscó exhaustivamente la presencia de reclutas de erizo rojo bajo las rocas, en hendiduras y en oquedades, evitando remover las rocas para no destruir o alterar el hábitat. Los muestreos se realizaron de agosto a diciembre de 2005, a profundidades que variaron entre 5 y 15 m. El sitio más somero fue la Isla San Martín (5 m), mientras que la Isla Coronado Sur, San Quintín y Punta Baja presentaron una profundidad de 10 m y las seis localidades restantes una profundidad de 15 m.

Para caracterizar el tipo de sustrato, los transectos se filmaron con una cámara de video digital submarina (Sony TRV380). El ancho de banda de la filmación fue de 0.5 m y se recorrió el transecto cuatro veces para cubrir los 2 m de ancho. Se determinó el porcentaje de sustrato adecuado para refugio a través del análisis de las imágenes digitales de cada transecto utilizando el programa ImageJ versión 1.4. Las imágenes digitales fueron analizadas cuadro por cuadro considerando un área de 0.25 m². El sustrato de refugio se determinó como el porcentaje de área que ocupan las oquedades respecto del área total de cada transecto. Utilizando las mismas imágenes, se contabilizó el número de algas (Macrocystis pyrifera) y el número de depredadores (Loxorhynchus grandis y Pycnopodia helianthoides). Esta información fue utilizada para caracterizar de manera categórica la disponibilidad de alimento y la presencia de depredadores en cada zona de estudio.

Comparación de dos localidades

Para evaluar la variación temporal de los reclutas de S. franciscanus, así como la importancia de la complejidad del sustrato y la presencia de erizos adultos en la abundancia de reclutas, se seleccionaron dos localidades (Isla Todos Santos y Punta Banda) separadas a 7 km de distancia, con características oceanográficas similares en cuanto a la intensidad de las surgencias (Durazo y Baumgartner 2002), temperaturas de fondo entre 11 y 16 °C, y la presencia de depredadores de erizo rojo (Palleiro–Nayar 2009). Ambas localidades difieren en la disponibilidad de sustrato de refugio para reclutas de erizo y en la abundancia de adultos. La Isla Todos Santos tiene un porcentaje alto de disponibilidad de sustrato de refugio (45%, con oquedades que permiten la protección de jóvenes) y una baja densidad de adultos; por el contrario, en Punta Banda se encuentran rocas planas sin oquedades, pero con una alta densidad de erizos adultos.

En estas dos localidades se ubicaron aleatoriamente 10 cuadrantes de 1m² utilizando el mismo procedimiento de selección descrito anteriormente. Los muestreos se realizaron en el mes de mayo de 2005, 2006 y 2007, utilizando buceo autónomo. Todos los erizos encontrados en los cuadrantes se contaron y midieron in situ con un vernier, y la densidad de los reclutas y adultos se estimó utilizando el mismo criterio descrito anteriormente para el análisis espacial.

Para evaluar la variación entre la densidad de reclutas de erizo rojo y el efecto de la pesca, se utilizó un modelo de regresión lineal simple con dos variables: la densidad de reclutas del año 2005 de cada localidad como variable dependiente y la captura por unidad de esfuerzo (CPUE, kilogramo de erizo vivo por día de trabajo) de 2002 a 2005 como variable independiente. Los datos de la CPUE se tomaron de las bitácoras de pesca proporcionadas por los propios productores de erizo rojo que operan en las áreas seleccionadas (Palleiro–Nayar 2009).

Análisis estadístico

Para evaluar la variación espacial de la densidad de los reclutas, se realizó un análisis de varianza (ANOVA) de cuatro vías: porcentaje de oquedades, densidad de adultos, profundidad y localidad. Se utilizaron tres niveles para el porcentaje de oquedades (bajo, 0–15%; medio, 16–30%; alto, >31%), para la densidad de adultos (bajo, 0–10 ind 20 m^–2; medio, 11–30 ind 20 m^–2; alto, >31 ind 20 m^–2) y para la profundidad (bajo, 5 m; medio, 10 m; alto,15 m). Se consideraron ocho niveles para las localidades, ya que en dos localidades (Punta San Quintín y Punta Baja) no se observaron jóvenes. La prueba de comparaciones múltiples de Tukey (P < 0.05) se utilizó para identificar diferencias entre niveles.

La variación temporal del reclutamiento de erizo rojo en dos localidades se evaluó empleando un ANOVA de dos vías, con la densidad de reclutas como variable de respuesta y la localidad (factor fijo) y el año (factor aleatorio con tres niveles: 2005, 2006 y 2007) como variables predictivas. Para probar la diferencia en la densidad de adultos entre localidades, se realizó previamente otro ANOVA de dos vías, considerando la localidad (factor fijo con dos niveles) y el año (factor aleatorio con tres niveles).

Para analizar la relación entre la densidad de reclutas y el porcentaje de oquedades como sustrato de refugio, se aplicó un modelo de regresión lineal simple, con los datos de todos los transectos de las 10 localidades. También se determinó la relación entre la densidad de reclutas y la densidad de adultos de erizo rojo mediante un modelo de regresión lineal simple. Se usó un modelo de regresión múltiple para observar la interacción de las dos variables independientes con la densidad de reclutas.

Para evaluar la variación espacial de la densidad de reclutas en función de la disponibilidad de alimento (M. pyrifera) y la densidad de los depredadores (L. grandis y P. helianthoides), se realizó un ANOVA de dos vías. La densidad de M. pyrifera se consideró como un factor fijo con tres niveles (bajo, 0–1 ind 20 m^–2; medio, 2–3 ind 20 m^–2; alto, >4 ind 20 m^–2) y la abundancia de depredadores se consideró como un factor fijo de tres niveles (nulo, 0 ind 20 m^–2; medio, 1–2 ind 20 m^–2; alto, >3 ind 20 m^–2).

La normalidad y la homogeneidad de varianza se verificaron utilizando las pruebas de Kolmogorov–Smirnov y Levene respectivamente, resultando dentro de los límites permisibles (Zar 1996). La densidad de reclutas se transformó a log₁₀ para obtener la normalidad y homogeneidad de varianza.

Todos los análisis se realizaron utilizando el paquete estadístico Statistica versión 6.

Variación espacial de las densidades de reclutas

Las densidades de reclutas de erizo rojo variaron entre 0 y 88.11 ind 20 m^–2 dentro de las 10 localidades analizadas (tabla 1, fig. 2). Las localidades con mayores densidades de reclutas fueron Arrecife Sacramento (88.11 ind 20 m^–2), Isla Coronado Sur (43.71 ind 20 m^–2) e Isla San Jerónimo (40.51 ind 20 m^–2). Estas localidades también presentaron los porcentajes de sustrato de refugio más altos, con valores entre 30% y 37% (tabla 1). Cabe destacar que en Punta San Quintín y Punta Baja no se encontraron reclutas, a pesar de tener un porcentaje de sustrato de refugio de 25% y 15%, respectivamente.

La densidad de adultos de erizo rojo varió entre 10.0 y 96.2 ind 20 m^–2, siendo Isla San Jerónimo (96.2 ind 20 m^–2), Santo Tomás (91.8 ind 20 m^–2) y Arrecife Sacramento (72.7 ind 20 m^–2) las localidades donde se observó la mayor densidad. Las densidades más bajas de adultos se encontraron en Punta San Quintín y Punta Baja (10.0 y 15.1 ind 20 m^–2, respectivamente).

Al comparar las densidades de reclutas entre las localidades, se encontraron diferencias significativas (ANOVA, F = 10.36, P = 0.0000; tabla 2). Arrecife Sacramento presentó diferencias significativas con respecto a Popotla, Isla Todos Santos, Punta Banda, Santo Tomás, Isla San Martín y Punta Baja (Tukey, P = 0.0001 a 0.012), y no se encontraron diferencias significativas con Isla Coronado Sur e Isla San Jerónimo.

Se encontraron diferencias significativas entre la densidad de reclutas y el porcentaje de oquedades (ANOVA, F = 8.12, P = 0.0001); sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre la densidad de adultos (ANOVA, F = 0.49, P = 0.61) y la profundidad (ANOVA, F = 0.013, P = 0.099) (tabla 2).

Relación de reclutas de erizo rojo con la densidad de adultos y el sustrato de refugio

Se encontró una relación positiva entre la densidad de reclutas y la densidad de adultos (r² = 0.28, P = 0.030), indicando que conforme la densidad de adultos aumenta, la densidad de jóvenes tiende también a aumentar (fig. 3a); sin embargo, el valor del coeficiente de determinación fue bajo. La relación entre la densidad de reclutas y el porcentaje de oquedades también fue positiva (r² = 0.54, P = 0.0022), con un coeficiente más alto (fig. 3b).

Análisis temporal: Comparación entre isla Todos santos y Punta Banda

No se encontraron diferencias significativas entre Isla Todos Santos y Punta Banda (ANOVA, F = 0.06, P = 0.81); sin embargo, la densidad de reclutas de erizo rojo fue diferente entre años (2005–2007; ANOVA, F = 70.97, P = 0.0000) (tabla 3a). Las densidades más altas de reclutas se observaron en 2006 y las más bajas en 2007, en ambas localidades (fig. 4a).

La densidad de adultos de erizo rojo fue diferente entre años y entre localidades, y fue significativamente mayor en Punta Banda durante los tres años (ANOVA, F = 14.95, P = 0.0000; ANOVA, F = 30.91, P = 0.0000, respectivamente) (tabla 3b, fig. 4b).

Otras variables

Efecto de la pesca

Las localidades en donde se ha reportado la mayor captura acumulada en 20 años de extracción son Arrecife Sacramento y Santo Tomás (3752 y 3282 t de peso vivo, respectivamente), y las de menor captura acumulada son Punta San Quintín e Isla Coronado Sur (125 y 159 t de peso vivo, respectivamente) (tabla 1). Se observó una relación positiva entre la densidad de reclutas de erizo rojo y la CPUE (kilogramo de erizo vivo por día de trabajo) al considerar todas las localidades durante 2002 a 2005 (r² = 0.60, P = 0.045) (fig. 5).

DISCUSIÓN

Los resultados del presente trabajo sugieren que el sustrato de refugio, específicamente el porcentaje de oquedades, es un factor importante que puede contribuir a explicar la variación de la densidad de reclutas observada en las poblaciones de erizo rojo en Baja California. Tanto la variación espacial como la temporal mostraron una relación positiva entre la densidad de reclutas y el sustrato de refugio, sugiriendo que a medida que aumenta el porcentaje de sustrato, la densidad de reclutas también tiende a aumentar. Esta relación fue evidente principalmente en Isla Coronado Sur, Isla San Jerónimo y Arrecife Sacramento (fig. 2). La presencia de oquedades como sustrato de refugio contra los depredadores se ha observado en las poblaciones de erizo verde (S. droebachiensis) del Atlántico (Scheibling y Raymond 1990, Scheibling y Hamm 1991). Estos trabajos demuestran, por medio de la experimentación, que la presencia de refugios aumenta la supervivencia de jóvenes de erizo verde y en consecuencia favorecen el reclutamiento. Nuestros resultados para S. franciscanus concuerdan con lo encontrado por estos autores; sin embargo, es necesario realizar experimentos que confirmen nuestras observaciones.

Los resultados de este trabajo sugieren que el sustrato de refugio puede ser un factor importante para asegurar la supervivencia de reclutas de las poblaciones de erizo rojo en Baja California. Este factor no ha sido considerado en las estrategias de manejo y conservación de las poblaciones de erizo rojo, por lo que sería relevante identificar zonas adicionales con un alto porcentaje de oquedades, así como localidades de retención de larvas con características similares a las encontradas en Isla San Jerónimo y Arrecife Sacramento. Esta información sería de utilidad para el diseño de una red de reservas marinas a lo largo del área de distribución de S. franciscanus en la Península de Baja California.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por el proyecto de fondos mixtos del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y el Gobierno de Baja California (proyecto BC–01–2003–09).

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*English translation by Christine Harris.

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