Análisis espacial de las comunidades tropicales intermareales asociadas a los litorales rocosos de Venezuela

Spatial analysis of intertidal tropical assemblages associated with rocky shores in Venezuela

JJ Cruz-Motta

Departamento de Estudios Ambientales, Universidad Simón Bolívar, Apartado postal 89000, Sartenejas, Caracas 1080, Venezuela. E-mail: juancruz@usb.ve.

Resumen

Se presenta una descripción cuantitativa de las comunidades intermareales asociadas a los litorales rocosos de Venezuela, la cual consideró las siguientes escalas espaciales jerárquicamente organizadas: regiones (separadas por cientos de kilómetros), localidades dentro de cada región (separadas por decenas de kilómetros), sitios dentro de las localidades (separadas por cientos de metros) y réplicas (separadas por metros). Se encontró que las comunidades de algas variaron significativamente a todas las escalas espaciales consideradas, mientras que los animales variaron significativamente sólo a las escalas espaciales de sitios y localidades pero no a la escala de regiones. Para las dos matrices de datos (algas y animales), los componentes de variación mayores estuvieron asociados a las escalas de localidades y réplicas, y los menores con la escala de regiones. Los resultados de este estudio tienen relevancia para el entendimiento de las comunidades asociadas a litorales rocosos tropicales ya que se mostró que, como ocurre en zonas templadas, la mayor fuente de variabilidad se encuentra a escalas espaciales pequeñas (metros y cientos de metros) y que las comparaciones a escalas espaciales más grandes pueden estar confundidas o solapadas por esta variabilidad. Asimismo, permiten la propuesta de modelos conceptuales sobre procesos ecológicos que pueden ser relevantes para estos sistemas.

Palabras clave: variabilidad espacial, diseños anidados, comunidades intermareales, plataformas rocosas.

Abstract

A quantitative description is made of the intertidal assemblages associated with rocky shores on the coast of Venezuela, considering different hierarchically-structured spatial scales: regions (separated by hundreds of kilometers), locations within regions (separated by tens of kilometers), sites within locations (separated by tens to hundreds of meters) and replicate quadrates (separated by meters). Assemblages of algae varied significantly at all the spatial scales, whereas assemblages of animals varied significantly only at the spatial scales of sites and locations but not at the scale of regions. For the two data matrices (algae and animals), the largest components of variation were found among locations and among replicates, and the smallest were associated with the spatial scale of regions. Findings in this study have relevance for an improved understanding of tropical rocky assemblages because it was shown that, as occurs in other temperate zones, variability at small spatial scales (meters and hundreds of meters) is very important and, consequently, comparisons among places located at larger distances might be confounded by this variability. Moreover, they allow the proposal of conceptual models about ecological processes that might be relevant for these systems.

Key words: spatial variability, nested designs, intertidal assemblages, rocky platforms.

Introducción

Las comunidades bénticas marinas asociadas a los litorales rocosos intermareales son muy importantes desde un punto de vista ecológico y científico. Desde la perspectiva ecológica se ha demostrado que a pesar de su representación relativamente pequeña (i.e., ocupan un área pequeña en comparación con otros ecosistemas costeros), son indispensables para el funcionamiento ecológico de las zonas costeras (Lubchenco et al. 1991). Científicamente, los investigadores que trabajan en este tipo de ecosistema han contribuido con un porcentaje elevado de avances conceptuales que han provocado una serie de cambios de paradigmas en el campo de la ecología marina y la ecología en general (Simberloff 1980, Menge y Branch 2001, Robles y Desharnais 2002).

A partir de los experimentos pioneros de manipulación de Connell (1961) sobre competencia, la ecología marina ha mostrado un incremento significativo en la experimentación tanto manipulativa como intrusiva (Underwood 1996). La mayor parte de ella se realiza en comunidades asociadas a litorales rocosos (Underwood 2000), principalmente debido a que estos sistemas: (1) abarcan un gradiente marino-terrestre en distancias relativamente cortas; (2) contienen organismos muy diversos, abundantes, macroscópicos y sésiles o de movilización lenta que pertenecen a varios grupos funcionales (Menge y Branch 2001); y (3) son habitados por organismos que interactúan en escalas espaciales pequeñas (Underwood y Chapman 1996). Estos enfoques experimentales han incluido una serie de estudios sobre procesos ecológicos como la competencia (e.g., Underwood 1984, Menge y Sutherland 1987, Lubchenco et al. 1991, Drabsch et al. 2001, Sink et al. 2005), la depredación (e.g., Paine 1966, Menge y Sutherland 1987, Coleman et al. 2006), la perturbación y sucesión (e.g., Sousa 1979, 1984; Farrell 1991; Benedetti-Cecchi y Cinelli 1996; Thrush et al. 1997; Cervin et al. 2005), el reclutamiento larvario (e.g., Underwood y Denley 1984, Menge 1991, Underwood y Chapman 2006) y los efectos indirectos (e.g., Jenkinson 1972, Wootton 2002).

Los estudios descriptivos son precursores necesarios de los experimentos bien diseñados que pretenden probar hipótesis sobre los procesos que ocurren en comunidades naturales (Underwood et al. 2000), ya que describen el punto de partida para proponer nuevos modelos e hipótesis (Andrew y Mapstone 1987). Esto es particularmente cierto para lugares donde no se conocen bien las comunidades naturales, tales como las comunidades bénticas asociadas a litorales rocosos en el sur del Caribe. A pesar de su importancia, los ambientes rocosos intermarales en estas regiones del mundo no han sido muy estudiados. Por ejemplo, se desconocen los procesos que determinan y/o modifican la estructura y la composición de las comunidades asociadas a estos sistemas. De los pocos trabajos descriptivos que se han publicado (en revistas arbitradas disponibles) sobre la región (e.g., Núñez et al. 1999, Vera y Foldats 2002, Good 2004), ninguno ha considerado las diversas escalas espaciales y temporales a las cuales pueden variar estas comunidades.

La estructura y la composición de estas comunidades depende de una amplia serie de factores que operan a diversas escalas espaciales y temporales. En este sentido las corrientes oceanográficas (e.g., Blanchette et al. 2006, Nakaoka et al. 2006) y las variaciones climáticas globales (e.g., Boettger et al. 2002) influyen sobre las comunidades asociadas a los litorales rocosos intermareales a grandes escalas espaciales (cientos de kilómetros), mientras que las interacciones de especies como la depredación, la competencia y el mutualismo (e.g., Underwood y Verstegen 1988, Benedetti-Cecchi y Cinelli 1996, Kawai y Tokeshi 2006), y la microtopografía (e.g., Wahl 2001, Bates y Hicks 2005), operan a escalas espaciales de centímetros. Procesos tales como la disponibilidad larvaria operan a escalas intermedias (cientos de metros a decenas de kilómetros; Underwood y Denley 1984, Underwood 1989).

El entendimiento de las escalas espaciales a las cuales varían las comunidades asociadas a los ambientes rocosos intermareales proporcionará la información indispensable para iniciar el estudio de la importancia relativa de los diferentes factores que pueden afectar estas comunidades y la forma en que interactúan (Underwood et al. 2000). La forma más económica de lograr esto es mediante diseños de muestreos jerárquicos en los cuales diferentes conjuntos de unidades de observación realizadas a una cierta escala espacial son anidados dentro de un nivel de observación superior que cubre una escala espacial más amplia (Morrisey et al. 1992; Underwood y Chapman 1996, 1998a, 1998b, 1998c; Nakaoka et al. 2006).

En este trabajo se presenta una descripción de las comunidades asociadas a los litorales rocosos de la costa venezolana, la cual considera diferentes escalas espaciales jerárquicamente organizadas: regiones (separadas por cientos de kilómetros), localidades dentro de cada región (separadas por decenas de kilómetros), sitios dentro de las localidades (separados por decenas a cientos de metros) y réplicas de cuadrantes dentro de los sitios (separadas por metros). Este diseño de muestreo permitió probar hipótesis sobre los patrones espaciales de la abundancia de los organismos asociados a las costas rocosas, así como compilar nuevas observaciones que fueron la base para proponer modelos conceptuales de los procesos que pueden estar determinando y afectando las comunidades relacionadas con estos sistemas.

Material y métodos

La costa continental de Venezuela se extiende por unos 3900 km y los ecosistemas marinos más conspicuos son las playas arenosas, los litorales rocosos, los mantos de pasto marino, los arrecifes coralinos, los manglares y las lagunas costeras. El conocimiento de estos sistemas a lo largo de la costa venezolana no es uniforme y la mayoría de los estudios sobre los sistemas marinos se han enfocado en el lado oriental de la costa (e.g., Farina et al. 2005, Marcano et al. 2005, Narciso et al. 2005, Arrieche y Prieto 2006, Méndez et al. 2006). Por esta razón, este estudio se realizó en el lado centro-occidental de la costa, para el cual se requiere mayor información. En este lado de la costa, la temperatura superficial del mar varía entre 20°C y 29°C a lo largo del año (Miloslavich et al. 2003). Los intervalos mareales son muy estrechos (30 cm máximo) y, por tanto, la zonificación característica de las comunidades del intermareal rocoso se presenta a lo largo de distancias horizontales muy cortas (de 2 a 6 m, según la pendiente). Se han descrito tres zonas verticales para los litorales rocosos de Venezuela (Miloslavich et al. 2003): (1) el supralitoral, siempre expuesto y bajo la influencia del rocío, que se caracteriza por la presencia de Littorina spp. y Nerita spp.; (2) el litoral medio, la zona de cambio mareal expuesta y cubierta dos veces al día, caracterizado por la presencia de diversas comunidades de algas y fauna asociada (e.g., Siphonaria spp. y Fisurella spp.); y (3) el sublitoral, permanentemente cubierto por agua, que se caracteriza por agregaciones pequeñas de corales y Milleporidae. Estas zonas son claramente identificables y pueden ser conspicuas en plataformas planas o con una pendiente suave. Las localidades de muestreo de este estudio fueron seleccionadas aleatoriamente de litorales rocosos sin pendiente apreciable.

Diseño de muestreo y recolección de datos

La costa venezolana ha sido dividida en 13 ecoregiones con base en las características ecológicas, y esta división es utilizada para propósitos de manejo (Miloslavich et al. 2003). Se seleccionaron tres localidades con litorales rocosos intermareales dentro de cada una de las tres ecoregiones seleccionadas al azar (fig. 1). La selección aleatoria de las localidades se realizó de entre varias localidades que comparten características similares en cuanto a: (1) exposición al oleaje (todas están expuestas), (2) tamaño (ancho y largo similar), (3) distancia de la influencia de ríos o arroyos (todas alejadas de ellos) y (4) orientación (todas paralelas a la costa). A pesar de estas consideraciones, algunas de las localidades seleccionadas presentaron características propias, como la composición de las rocas (tabla 1). Este aspecto es difícil de controlar ya que la composición de las rocas depende de las formaciones geológicas que se encuentran en cada una de las regiones consideradas en este estudio. En cada localidad se seleccionaron dos sitios al azar, separados de 50 a 100 m según la longitud del litoral. Cada sitio se muestreó mediante seis cuadrantes aleatorios (50 x 50 cm) entre abril y junio de 2006. Puesto que los litorales rocosos seleccionados no tenían pendiente, los cuadrantes fueron acomodados fácilmente dentro de la zona del litoral medio. El muestreo no fue destructivo y los datos se obtuvieron directamente en el campo. Se muestreó el porcentaje de cobertura de roca, animales coloniales y algas desde 100 puntos espaciados uniformemente en cada cuadrante. Además, se contaron todos los animales que pudieron ser individualmente identificados en cada cuadrante. Los animales y las algas fueron identificados a nivel de especie, excepto las plantas pertenecientes al género Sargassum que no pudieron ser separadas in situ.

Análisis de datos

Se obtuvieron dos matrices de datos: (1) el porcentaje de cobertura de algas y animales coloniales, de aquí en adelante llamada matriz de datos de algas; y (2) la densidad de animales no coloniales (ya sea sésiles o móviles), en lo sucesivo llamada matriz de datos de animales. Se construyeron matrices de disimilitud de Bray-Curtis a partir de las matrices originales de datos biológicos. En base a éstas, se realizaron ordenaciones multivariadas (nMDS) para ilustrar los patrones en la distribución espacial de las muestras en cuanto a la estructura de las comunidades bénticas. Se utilizó un análisis de varianza multivariado, con base en permutaciones (PERMANOVA) de tres factores, para someter a prueba la hipótesis nula de que no existen diferencias en las comunidades entre los sitios, las localidades o las regiones (Anderson 2001, McArdle y Anderson 2001). Se construyeron las hipótesis nulas mediante la permutación de residuales bajo el modelo reducido (Anderson 2001). Al encontrar diferencias significativas se identificaron los taxa que más contribuyeron a estas diferencias mediante la técnica de análisis SIMPER (PRIMER; Clarke 1993, Clarke y Warwick 2001). Se aplicó un ánalisis de varianza anidado de tres factores para someter a prueba la hipótesis nula de que no existen diferencias entre sitios, localidades o regiones de los taxones individuales seleccionados con SIMPER. Las matrices de los datos de densidad y el porcentaje de cobertura siempre fueron analizados independientemente usando datos no transformados.

Resultados

Las comunidades de algas variaron de forma significativa a todas las escalas espaciales consideradas en este estudio, mientras que las comunidades de animales variaron significativamente a las escalas espaciales de sitios y localidades pero no regiones (tabla 3). Los componentes de variación fueron mayores entre localidades y réplicas, y la menor variación se asoció con la escala espacial de regiones (tabla 3). Las muestras de cada región se separaron claramente en las ordenaciones multi-variadas cuando se analizó la matriz de algas (fig. 2a), pero no se observaron patrones claros entre las regiones cuando se utilizó la matriz de datos de animales (fig. 2b). Esta falta de asociación entre las dos matrices de datos también fue corroborada por los análisis RELATE (Clarke y Warwick 2001), los cuales mostraron que no hubo una correlación significativa entre las dos matrices de datos (ρ = 0.003; P = 0.31).

Las diferencias entre las localidades dentro de cada una de las regiones fueron claras para las regiones de la Costa Central y el Golfo Triste, pero no para la región de Paraguaná (fig. 3). Se observó este patrón de distribución espacial para las dos matrices de datos (i.e., algas y animales). Puede observarse que en las regiones de la Costa Central y el Golfo Triste, las muestras de las localidades se distribuyen de forma gradual a lo largo de la costa. En este sentido, en ambas matrices de datos las muestras de Taguao, la localidad más al oeste de la Costa Central (fig. 1), se encuentran del lado izquierdo del nMDS, mientras que las de Chirimena, la localidad más oriental de la Costa Central (fig. 1), se sitúan del lado derecho (fig. 3a). De forma similar, para ambas matrices de datos las muestras de Gañango, la localidad más oriental del Golfo Triste (fig. 1), se encuentran a la izquierda del nMDS, mientras que las de San Juan de los Cayos, la localidad más occidental del Golfo Triste (fig. 1), se observan a la derecha (fig. 3b). En la región de Paraguaná, los patrones no fueron tan claros como los descritos anteriormente. Se puede observer, sin embargo, que las muestras de Adícora, la localidad más al sur y cercana al centro urbano de la región (fig. 1), se separaron de las de las otras dos localidas, Tamutey y Cabo San Román, las cuales no fue posible separar entre sí (fig. 3c).

Los análisis SIMPER mostraron que 90% de las diferencias a todas las escalas espaciales se asociaron con variaciones de los taxa más abundantes (tabla 2). En general, los taxa de algas más conspicuos fueron Sargassum spp. y Laurencia obtusa, y las especies de animales más abundantes fueron los erizos de mar Echinometra lucunter y E. viridis y el gasterópodo Mitrella sp. (tabla 2). Todos estos taxa (algas y animales) fueron encontrados en las tres regiones pero con patrones de distribución espacial muy distintos entre las localidades dentro de cada una de las regiones y entre los sitios en cada localidad (tabla 4, fig. 4). Puede observarse que la mayoría de los taxa de algas mostraron una variación significativa a las escalas espaciales de localidades y sitios, mientras que los taxones de animales, al contrario que los resultados del PERMANOVA y la interpretación de las gráficas del nMDS (tabla 3, fig. 3), lo hicieron sólo a la escala de sitios (tabla 4). Sólo tres taxones de algas mostraron diferencias significativas a la escala de regiones (tabla 4) y fueron responsables de la mayor parte de las disimilitudes (SIMPER, 92%) encontradas entre las comunidades a esta escala espacial. Centroceras sp. (Rhodophyta) se encontró casi exclusivamente en la región de la Costa Central, mientras que Laurencia sp. (Rhodophyta) se encontró casi exclusivamente en la región del Golfo Triste y Gelidella sp. (Rhodophyta) se observó sólo en la región de Paraguaná.

Cambios graduales en la composición de las comunidades en las distintas localidades de cada región (fig. 3a, b) también se evidenciaron en el porcentaje de cobertura de algunos taxa de algas en la Costa Central (fig. 4a). En esta región se presentó una disminución gradual en el porcentaje relativo de cobertura de Sargassum spp. desde Chirimena (localidad más oriental y distante de La Guaira, principal centro de población de la región) hasta Taguao (localidad más occidental y cercana a La Guaira; fig. 1). Esta reducción de Sargassum spp. fue compensada por un incremento en el porcentaje relativo de cobertura de las algas Laurencia obtusa y Centroceras sp. a lo largo del mismo gradiente, y por la presencia de las algas Colpomenia sinuosa y Jania sp. sólo en la parte media del gradiente (localidad La Sabana). En el Golfo Triste y Paraguaná, sin embargo, este cambio gradual no es tan evidente al descrito arriba y los cambios en la estructura de las comunidades en las distintas localidades de estas dos regiones fueron más discretos. A causa de la gran variabilidad registrada en las escalas espaciales de sitios y réplicas, no se observaron patrones claros en las escalas espaciales de localidades y regiones para los animales.

En las plataformas rocosas a lo largo de la costa centro-occidental de Venezuela predominan las algas foliosas, a diferencia de lo mencionado en otros estudios que encontraron litorales rocosos tropicales dominados por formas de algas resistentes a herbívoros como algas formadoras de tapetes (e.g., Wallenstein y Neto 2006) e incrustantes (Menge et al. 1985, 1986; Lubchenco et al. 1991; Kaehler y Williams 1996, 1998). Se ha postulado que este patrón muestra que las comunidades asociadas a litorales rocosos tropicales están impulsadas principalmente por la herbivoría (Brosnan 1992) y/o el estrés físico (Kaehler y Williams 1998), pero no por la competencia como normalmente sucede en litorales rocosos templados.

No obstante, existen excepciones a este patrón, como los litorales rocosos de Brasil donde predominan las algas foliosas (al igual que en este estudio) y los celenterados sésiles coloniales (e.g., Zoanthus sp.). En este caso, la competencia preferencial entre organismos sésiles se considera un factor importante en la estructuración de estas comunidades (Moreira et al. 1993). Es posible que la costa centro-occidental de Venezuela esté dominada por algas foliosas debido a un efecto insignificante de los herbívoros sobre estas comunidades; sin embargo, esta sugerencia constituye una hipótesis que tendrá que ser comprobada en el futuro. Los herbívoros más abundantes cuantificados en este estudio fueron los equinoideos Litechinus variegatus y L. viridis y, consecuentemente, cualquier estudio que investigue los efectos potenciales de la herbivoría en este tipo de comunidades tendrá que incluir manipulaciones experimentales de estas dos especies.

Por otro lado, en algunos litorales tropicales (e.g., Pacífico mexicano y Hong Kong), las fluctuaciones climáticas y el estrés ambiental, como por ejemplo El Niño (e.g., Carballo et al. 2002) y los monzones (e.g., Kaehler y Williams 1998), han sido señalados como factores importantes que regulan y estructuran las comunidades asociadas a las plataformas rocosas intermareales. En particular, se ha mostrado que las algas incrustantes se ven favorecidas por condiciones de estrés, mientras que las formas foliosas erectas resultan desplazadas (Kaehler y Williams 1998). Es posible que la dominancia de algas foliosas a lo largo de la costa centro-occidental de Venezuela se deba a la ausencia de fuertes fluctuaciones climáticas.

La comparación de las diferentes comunidades rocosas intermareales en la costa centro-occidental venezolana mostró que las comunidades asociadas a estos sistemas variaron significativamente a todas las escalas espaciales consideradas en este trabajo, aunque la mayor parte del porcentaje de variación (60-70%) se presentó a la escala de localidades (decenas de kilómetros) y réplicas (metros). Se han realizado unos cuantos estudios descriptivos basados en diseños jerárquicos para caracterizar las comunidades asociadas a litorales rocosos intermareales (e.g., Archambault y Bourget 1996; Underwood y Chapman 1996, 1998b; Boaventura et al. 2002; Nakaoka et al. 2006), pero ésta es la primera descripción cuantitativa de este tipo para Venezuela y la región del Caribe.

Estudios previos en la región han presentado un informe taxonómico de las especies encontradas una vez en algunas zonas, o varias veces en una zona (e.g., Almeida 1974, Carmona 1989, Núñez et al. 1999, Vera y Foldats 2002, Good 2004). Estos trabajos han contribuido de forma significativa al desarrollo de las listas de especies, punto inicial para el estudio de la biodiversidad local y regional (Gray 2000). No obstante, para entender los procesos ecológicos que determinan y/o afectan la biodiversidad es necesario documentar las diferencias naturales entre las comunidades a escalas espaciales y temporales relevantes (Underwood et al. 2000). En este sentido, los resultados de este estudio tienen relevancia para un mejor entendimiento de las comunidades asociadas a litorales rocosos tropicales ya que se mostró que la variabilidad a escalas espaciales pequeñas (metros y decenas de metros) es muy importante y que las comparaciones de lugares localizados a mayores distancias pueden confundirse por esta variabilidad. Además, permiten la propuesta de modelos conceptuales sobre procesos ecológicos que pueden ser relevantes para estos sistemas.

Se ha mostrado repetidamente que la mayor variación en estos tipos de sistemas ocurre a escalas espaciales pequeñas. En un estudio de las comunidades intermareales de algas en la costa oriental templada de Australia considerando tres escalas espaciales (litorales, separados por cientos de kilómetros; sitios, separados por decenas a cientos de metros; y cuadrantes replicados, separados por metros), Underwood y Chapman (1998c) encontraron que la mayor parte de la variabilidad estaba asociada a sitios y cuadrantes. Asimismo, en estudios de los litorales de la costa este de Canadá (Archambault y Bourget 1996) y la costa de California (Foster 1990), la mayoría de la variabilidad estaba asociada a lugares separados por cientos de metros.

Por otro lado, en un estudio realizado por Nakaoka et al. (2006) sobre comunidades rocosas intermareales considerando tres escalas espaciales (regiones, varios cientos de kilómetros; litorales, decenas de kilómetros; y estaciones, decenas de metros), se encontró que la mayoría de la variabilidad ocurrió a escala regional. Estos autores argumentan que este resultado singular puede deberse a las condiciones oceanográficas muy particulares que no se presentaron en los otros trabajos mencionados. Otro estudio realizado en la costa de Portugal también encontró diferencias regionales (Boaventura et al. 2002), pero éstas fueron significativas a pesar de una importante variabilidad a escalas espaciales pequeñas (decenas de metros).

En el presente trabajo todos los taxones de animales y la mayoría de las algas (todas menos tres especies) mostraron una variación significativa sólo a la escala de sitios. Asimismo, considerando toda la comunidad, los mayores componentes de variación estuvieron asociados a las réplicas (separadas por metros) y las localidades (separadas por decenas de kilómetros). Las bioregiones marinas de Venezuela fueron propuestas, para propósitos administrativos, con base en la presencia de los ecosistemas marinos conspicuos, la topografía de la costa y el clima. Estas bioregiones están influenciadas por distintos procesos oceanográficos tales como las surgencias. En particular, las regiones de la Costa Central (cerca de Chirimena) y Paraguaná (cerca de Cabo San Román) están bajo la influencia de zonas de surgencia, mientras que la región del Golfo Triste no lo está (Miloslavich et al. 2003). No obstante, los resultados de este estudio sugieren que estas diversas condiciones oceanográficas no tienen un efecto importante en la variabilidad encontrada a escalas mayores en las comunidades asociadas a los litorales rocosos intermareales de Venezuela. Esta situación es muy evidente en el caso de las comunidades de animales. Por tanto, en caso de requerirse decisiones de manejo en cuanto a las plataformas rocosas intermareales, la existencia de estas bioregiones no sería de mucha utilidad ya que la mayor parte de la variabilidad ocurre a otras escalas espaciales que no son las regiones.

Entre las localidades dentro de cada una de las regiones (especialmente en la Costa Central y el Golfo Triste), se observó un claro gradiente de distribución de las comunidades (animales y algas) a lo largo de la costa. Un posible modelo conceptual que explicaría esto es que existe una relación entre la distribución de las comunidades intermareales asociadas a las plataformas rocosas y su distancia a los asentamientos urbanos. Se ha mostrado que una mayor concentración de las actividades antrópicas cerca de los desarrollos humanos causa una mayor perturbación de los hábitats intermareales y, consecuentemente, de la flora y fauna asociada (e.g., Addessi 1994, Boettger et al. 2002). Es bien conocido que los asentamientos humanos pueden provocar cambios en estas comunidades debido a sus efectos sobre la sedimentación (e.g., Balata et al. 2005), aporte de nutrientes (e.g., Russell et al. 2005) y captura de invertebrados (e.g., Keough et al. 1993, Rius et al. 2006).

Los modelos propuestos en este estudio necesitan ser evaluados y la mejor forma de hacerlo es mediante experimentos bien diseñados y fundamentados (Underwood 2000), los cuales necesariamente tendrán que incluir los efectos potenciales de las actividades humanas (Serra et al. 2001). Puesto que se ha demostrado que las comunidades estudiadas aquí no pueden ser descritas en base al muestreo de una sola localidad por región o un solo sitio por localidad, los experimentos tienen que ser replicados en una jerarquía de escalas espacialmente solapadas y muy probablemente también temporalmente solapadas, aunque esto último no ha sido mostrado aquí.

Agradecimientos

Este trabajo fue apoyado por el Decanato de Investigaciones de la Universidad Simón Bolívar. Se agradece a C Herrera, A Kazandjian, S Rodríguez, D Debrot, F Pizzani, R Ramos, A Rincón, J Herrera, Y Díaz y N Noriega su ayuda en el campo y con los análisis de datos. De manera especial se agradecen a C Bastidas y R Cipriani sus sugerencias a versiones preliminares del manuscrito, así como a M Foster y un revisor anónimo sus comentarios para mejor sustancialmente la versión final.

Traducido al español por Christine Harris.

Referencias

Addessi L. 1994. Human disturbance and long-term chances on a rocky intertidal community. Ecol. Appl. 4: 786-797.         [ Links ]

Almeida P. 1974. Distribución de los moluscos en la costa centro-occidental (Patanemo-Punta Tucacas) de Venezuela. Comparación de los hábitats litorales. Mem. Soc. Cien. Nat. La Salle 34: 23-51.         [ Links ]

Anderson MJ. 2001. A new method for non-parametric multivariate analysis of variance. Austral Ecol. 26: 32-46.         [ Links ]

Andrew NC, Mapstone D. 1987. Sampling and the description of spatial pattern in marine ecology. Oceanogr. Mar. Biol. Annu. Rev. 25: 39-90.         [ Links ]

Archambault P, Bourget E. 1996. Scales of coastal heterogeneity and benthic intertidal species richness, diversity and abundance. Mar. Ecol. Prog. Ser. 136: 111-121.         [ Links ]

Archambault P, Bourget E. 1999. Influence of shoreline configuration on spatial variation of meroplanktonic larvae, recruitment and diversity of benthic subtidal communities. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 238: 161-184.         [ Links ]

Arrieche D, Prieto A. 2006. Population parameters of the trigonal tivela Tivela mactroides (Bivalvia: Veneridae) from Caicara Beach, Anzoategui, Venezuela. Cienc. Mar. 32: 285-296.         [ Links ]

Balata D, Piazzi L, Cecchi E, Cinelli F. 2005. Variability of Mediterranean coralligenous assemblages subject to local variation in sediment deposition. Mar. Environ. Res. 60: 403-421.         [ Links ]

Bates TW, Hicks DW. 2005. Locomotory behavior and habitat selection in littoral gastropods on Caribbean limestone shores. J. Shellfish Res. 24: 75-84.         [ Links ]

Benedetti-Cecchi L, Cinelli F. 1996. Patterns of disturbance and recovery in littoral rock pools: Nonhierarchical competition and spatial variability in secondary succesion. Mar. Ecol. Prog. Ser. 135: 145-161.         [ Links ]

Blanchette CA, Broitman BR, Gaines SD. 2006. Intertidal community structure and oceanographic patterns around Santa Cruz Island, CA, USA. Mar. Biol. 149: 689-701.         [ Links ]

Boaventura D, Ré P, da Fonseca LC, Hawkins SJ. 2002. Intertidal rocky shore communities of the continental Portuguese coast: Analysis of distribution patterns. Mar. Ecol. Pub. Staz. Zool. Nap. 23: 69-90.         [ Links ]

Boettger SA, Thompson LE, Watts SA, McClintock JB, Lawrence JM. 2002. Episodic rainfall influences the distribution and abundance of the regular sea urchin Lytechinus variegatus in Saint Andrew Bay, northern Gulf of Mexico. Gulf Mex. Sci. 20: 67-74.         [ Links ]

Brosnan D. 1992. Ecology of tropical rocky shores: Plant-animal interactions in tropical and temperate latitudes. In: John DM, Hawkins SJ, Price JH (eds.), Plant-Animal Interactions in the Marine Benthos. Clarendon Press, Oxford, pp. 101-131.         [ Links ]

Carballo JL, Olabarria C, Osuna TG. 2002. Analysis of four macroalgal assemblages along the Pacific Mexican coast during and after the 1997-98 El Niño. Ecosystems 5: 749-760.         [ Links ]

Carmona C. 1989. Caracterización de las costas del estado Falcón. Bol. Inst. Oceanogr. Univ. Oriente 28: 127-134.         [ Links ]

Cervin G, Aberg P, Jenkins SR. 2005. Small-scale disturbance in a stable canopy dominated community: Implications for macroalgal recruitment and growth. Mar. Ecol. Prog. Ser. 305: 31-40.         [ Links ]

Chapman MG, Underwood AJ, Skilleter GA. 1995. Variability at different spatial scales between a subtidal assemblage. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 189: 103-122.         [ Links ]

Clarke KR. 1993. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure. Aust. J. Ecol. 18: 117-143.         [ Links ]

Clarke K, Warwick R. 2001. Change in marine communities: An approach to statistical analysis and interpretation. PRIMER-E Ltd., Plymouth, 82 pp.         [ Links ]

Coleman RA, Underwood AJ, Benedetti-Cecchi L, Aberg P, Arenas F, Arrontes J, Castro J, Hartnoll RG, Jenkins SR, Paula J, Della Santina P, Hawkins SJ. 2006. A continental scale evaluation of the role of limpet grazing on rocky shores. Oecologia 147: 556-564.         [ Links ]

Connell JH. 1961. The influence of interespecific competition and other factors on the distribution of the barnacle Chthamalus stellatus. Ecology 42: 710-723.         [ Links ]

Drabsch SL, Tanner JE, Connell SD. 2001. Limited infaunal response to experimental trawling in previously untrawled areas. ICES J. Mar. Sci. 58: 1261-1271.         [ Links ]

Farina A, Bellorin A, Sant S, Méndez E. 2005. Structure of the fish community at a reef in Los Monjes Archipelago, Venezuela. Cienc. Mar. 31: 585-591.         [ Links ]

Farrell TM. 1991. Models and mechanisms of succession: An example from a rocky intertidal community. Ecol. Monogr. 61: 95-113.         [ Links ]

Foster MS. 1990. Organization of macroalgal assemblages in the Northeast Pacific: The assumption of homogeneity and the illusion of generality. Hydrobiologia 192: 21-33.         [ Links ]

Good TP. 2004. Distribution and abundance patterns in Caribbean rocky intertidal zones. Bull. Mar. Sci. 74: 459-468.         [ Links ]

Gray JS. 2000. The measurement of marine species diversity, with an application to the benthic fauna of the Norwegian continental shelf. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 250: 23-49.         [ Links ]

Jenkinson I. 1972. Sludge dumping and benthic communities. Mar. Pollut. Bull. 3: 102-105.         [ Links ]

Kaehler S, Williams GA. 1996. Distribution of algae on tropical rocky shores: Spatial and temporal patterns of non-coralline encrusting algae in Hong Kong. Mar. Biol. 125: 177-187.         [ Links ]

Kaehler S, Williams GA. 1998. Early development of algal assemblages under different regimes of physical and biotic factors on a seasonal tropical rocky shore. Mar. Ecol. Prog. Ser. 172: 61-71.         [ Links ]

Kawai T, Tokeshi M. 2006. Asymmetric coexistence: Bidirectional abiotic and biotic effects between goose barnacles and mussels. J. Anim. Ecol. 75: 928-941.         [ Links ]

Keough MJ, Quinn GP, King A. 1993. Correlations between human collecting and intertidal mollusk populations on rocky shores. Conserv. Biol. 7: 378-390.         [ Links ]

Lubchenco J, Olson A, Brubaker L, Carpenter SR, Holland MM. 1991. The sustainable biosphere initiative: An ecological research agenda. Ecology 72: 371-412.         [ Links ]

Marcano JS, Priet A, Larez A, Alio JJ, Sanabria H. 2005. Growth and mortality of Pinctada imbricata (Mollusca: Pteridae) in Guamachito, Araya Peninsula, Sucre State, Venezuela. Cienc. Mar. 31: 387-397.         [ Links ]

McArdle B, Anderson M. 2001. Fitting multivariate models to semi- metric distances: A comment on distance-based redundancy analysis. Ecology 82: 290-297.         [ Links ]

McGuinness KA. 1990. Physical variability, diversity gradients and the ecology of temperate and tropical reefs. Aust. J. Ecol. 15: 465-476.         [ Links ]

Méndez E, Ruiz LJ, Prieto A, Torres A, Farina A, Sant S, Barrio J, Marín B. 2006. Fish community of a fringing reef at Mochima National Park, Venezuela. Cienc. Mar. 32: 683-693.         [ Links ]

Menge BA. 1991. Relative importance of recruitment and other causes of variation in rocky intertidal community structure. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 146: 69-100.         [ Links ]

Menge BA, Sutherland JP. 1987. Community regulation: Variation in disturbance, competition and predation in relation to environmental stress and recruitment. Am. Nat. 130: 730-757.         [ Links ]

Menge BA, Branch GM. 2001. Rocky intertidal communities. In: Bertness MD, Gaines SD, Hay ME (eds.), Marine Community Ecology. Sinauer Associates, Sunderland, pp. 211-254.         [ Links ]

Menge BA, Lubchenco J, Ashkenas LR. 1985. Diversity, heterogeneity and consumer pressure in a tropical rocky intertidal community. Oecologia 65: 394-405.         [ Links ]

Menge BA, Lubchenco J, Gaines SD, Ashkenas LR. 1986. A test of the Menge-Sutherland Model of Community Organization in a tropical rocky intertidal food web. Oecologia 71: 75-89.         [ Links ]

Miloslavich P, Klein E, Yerena E, Martin A. 2003. Marine biodiversity in Venezuela: Status and perspectives. Gayana 67: 275-301.         [ Links ]

Moreira MH, Queiroga H, Machado MM, Cunha MR. 1993. Environmental gradients in a southern Europe estuarine system: Ria de Aveiro, Portugal. Neth. J. Aquat. Ecol. 27: 465-182.         [ Links ]

Morrisey DJ, Howitt L, Underwood AJ, Stark JS. 1992. Spatial variation in soft-sediment benthos. Mar. Ecol. Prog. Ser. 81: 197-204.         [ Links ]

Nakaoka M, Ito N, Yamamoto T, Okuda T, Noda T. 2006. Similarity of rocky intertidal assemblages along the Pacific coast of Japan: Effects of spatial scales and geographic distance. Ecol. Res. 21: 425-435.         [ Links ]

Narciso S, Prieto-Arcas A, Acosta-Balbas V. 2005. Microgastropods associated with the natural bank of Arca zebra (Swainson 1833; Mollusca: Bivalvia) located in Chacopata, Sucre State, Venezuela. Cienc. Mar. 31: 119-124.         [ Links ]

Núñez SG, López NH, García CB, Navas GR. 1999. Bimonthly characterization and behavior of the sessile community associated with the rocky littoral of Bocachica, Tierra Bomba Island, Colombian Caribbean. Cienc. Mar. 25: 629-646.         [ Links ]

Paine RT. 1966. Food web complexity and species diversity. Am. Nat. 100: 65-76.         [ Links ]

Reuber I, Ellenberg L. 1979. Beachrock in Venezuela. Acta Cient. Venez. 30: 462-177.         [ Links ]

Rius M, Kaehler S, McQuaid CD. 2006. The relationship between human exploitation pressure and condition of mussel populations along the south coast of South Africa. S. Afr. J. Sci. 102: 130-136.         [ Links ]

Robles C, Desharnais R. 2002. History and current development of a paradigm of predation in rocky intertidal communities. Ecology 83: 1521-1536.         [ Links ]

Russell BD, Elsdon TS, Gillanders BM, Connell SD. 2005. Nutrients increase epiphyte loads: Broad-scale observations and an experimental assessment. Mar. Biol. 147: 551-558.         [ Links ]

Serra G, Chelazzi G, Castilla JC. 2001. Temporal and spatial activity of the key-hole limpet Fissurella crassa (Mollusca: Gastropoda) in the eastern Pacific. J. Mar. Biol. Assoc. UK 81: 485-490.         [ Links ]

Simberloff D. 1980. Succession of paradigms in ecology: Essentialism to materialism and probabilism. Synthese 43: 3-39.         [ Links ]

Sink KJ, Branch GM, Harris JM. 2005. Biogeographic patterns in rocky intertidal communities in KwaZulu-Natal, South Africa. S. Afr. J. Mar. Sci. 27: 81-96.         [ Links ]

Sousa WP. 1979. Disturbance in marine intertidal boulder fields: The non-equilibrium maintenance of species diversity. Ecology 60: 1225-1239.         [ Links ]

Sousa WP. 1984. Intertidal mosaics: Patch size, propagule availability, and spatially-variable patterns of succession. Ecology 65: 1918-1935.         [ Links ]

Terlizzi A, Benedetti-Cecchi L, Bevilacqua S, Fraschetti S, Guidetti P, Anderson MJ. 2005. Multivariate and univariate asymmetrical analyses in environmental impact assessment: A case study of Mediterranean subtidal sessile assemblages. Mar. Ecol. Prog. Ser. 289: 27-42.         [ Links ]

Thibaut T, Pinedo S, Torras X, Ballesteros E. 2005. Long-term decline of the populations of Fucales (Cystoseira spp. and Sargassum spp.) in the Alberes coast (France, northwestern Mediterranean). Mar. Pollut. Bull. 50: 1472-1489.         [ Links ]

Thrush SF, Cummings VJ, Dayton PK, Ford R, Grant J, Hewitt JE, Hines AH, Lawrie SM, Pridmore RD, Legendre P, McArdle BH, Schneider DC, Turner SJ, Whitlatch RB, Wilkinson MR. 1997. Matching the outcome of small-scale density manipulation experiments with larger scale patterns: An example of bivalve adult/juvenile interactions. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 216: 153-169.         [ Links ]

Underwood AJ. 1984. Vertical and seasonal patterns in competition for microalgae between intertidal gastropods. Oecologia 64: 211-222.         [ Links ]

Underwood AJ. 1989. The analysis of stress in natural populations. Biol. J. Linnean Soc. 37: 51-78.         [ Links ]

Underwood AJ. 1996. Detection, interpretation, prediction and management of environmental disturbances: Some roles for experimental marine ecology. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 200: 1-27.         [ Links ]

Underwood AJ. 2000. Experimental ecology of rocky intertidal habitats: What are we learning? J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 250: 5176.         [ Links ]

Underwood AJ, Chapman MG. 1996. Scales of spatial patterns of distribution of intertidal invertebrates. Oecologia 107: 212-224.         [ Links ]

Underwood AJ, Chapman MG. 1998a. A method for analysing spatial scales of variation in composition of assemblages. Oecologia 117: 570-578.         [ Links ]

Underwood AJ, Chapman MG. 1998b. Spatial analyses of intertidal assemblages on sheltered rocky shores. Aust. J. Ecol. 23: 138157.         [ Links ]

Underwood AJ, Chapman MG. 1998c. Variation in algal assemblages on wave-exposed rocky shores in New South Wales. Mar. Freshwat. Res. 49: 241-254.         [ Links ]

Underwood AJ, Chapman MG. 2006. Early development of subtidal macrofaunal assemblages: Relationships to period and timing of colonization. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 330: 221-233.         [ Links ]

Underwood AJ, Denley EJ. 1984. Paradigms, explanations and generalizations in models for the structure of intertidal communities on rocky shores. In: Strong DR, Simberloff D, Abele LG, Thistle A (eds.), Ecological Communities: Conceptual Issues and the Evidence. Princeton Univ. Press, Princeton, pp. 151-180.         [ Links ]

Underwood AJ, Verstegen PH. 1988. Experiments on the association between the intertidal amphipod Hyale media Dana and the limpet Cellana tranmoserica (Sowerby). J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 119: 83-98.         [ Links ]

Underwood AJ, Chapman MG, Connell SD. 2000. Observations in ecology: You can't make progress on processes without understanding the patterns. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 250: 97-115.         [ Links ]

Vera B, Foldats E. 2002. Nuevos registros ficológicos para la bahía de Turiamo, Parque Nacional Henri Pittier, Estado Aragua, Venezuela. Acta Cient. Venez. 53: 165-170.         [ Links ]

Wahl M. 2001. Small-scale variability of benthic assemblages: Biogenic neighborhood effects. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 258: 101-114.         [ Links ]

Wallenstein F, Neto AI. 2006. Intertidal rocky shore biotopes of the Azores: A quantitative approach. Helgoland Mar. Res. 60: 196-206.         [ Links ]

Wootton JT. 2002. Indirect effects in complex ecosystems: Recent progress and future challenges. J. Sea Res. (Spec. Issue) 48: 157-172.         [ Links ]