Dieta del lobo marino de California, Zalophus californianus Lesson, 1828), en la Isla San Jorge, en el norte del Golfo de California, México, 1998-1999

Diet of California sea lions, Zalophus californianus, at San Jorge Island, northern Gulf of California, Mexico, 1998-1999

Eric Mellink^1*, Adriana Lucía Romero-Saavedra^1,2

¹ Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada Apartado postal 2732 Ensenada, Baja California, México. * E-mail: emeUink@cicese.mx

² Paseo de los Álamos 50-14 Fraccionamiento Pulgas Pandas N, 20230 Aguascalientes, Ags., México.

Recibido en agosto de 2004;
aceptado en diciembre de 2004

Resumen

El lobo marino de California, Zalophus californianus (Lesson, 1828), es el único pinnípedo residente en el Golfo de California, donde sus mayores poblaciones están en el cinturón de las Grandes Islas y en el norte del golfo. La Isla San Jorge, en el golfo norte, tiene la segunda colonia reproductiva, que también es genéticamente diferente de otras colonias del Golfo (Schramm-Urrutia, 2002). Se estudió la dieta de los lobos marinos de esta isla por medio del análisis de excretas, entre febrero de 1998 y marzo de 1999. El componente más importante de la dieta fue Porichthys sp. (principalmente P. analis Hubbs y Schultz, 1939), seguido de Pomadasys panamensis (Steindachner, 1875) y el calamar Lolliguncula panamensis Berry, 1911. Aparentemente, los lobos forrajearon principalmente en el fondo del mar. Las presas consumidas por los lobos marinos en la Isla San Jorge no son de valor comercial. Hubo poco traslapo en las dietas entre los lobos marinos y el bobo café, Sula leucogaster (Boddaert, 1783), el ave ictiófaga mas abundante en la isla.

Palabras clave: lobo marino, Zalophus californianus, dieta, Golfo de California norte.

The California sea lion, Zalophus californianus (Lesson, 1828), is the only resident pinniped in the Gulf of California, the largest populations inhabiting the Midriff islands and the northern gulf. San Jorge Island, in the northern gulf, has the second largest reproductive colony, and it is genetically different from other colonies in the gulf. We studied the diet of the San Jorge sea lions through scat analysis from February 1998 to March 1999. Midshipman, Porichthys sp. (mostly darkedge midshipman, P. analis Hubbs and Schultz, 1939) was the most important prey item for sea lions at San Jorge, followed by Panama grunt, Pomadasys panamensis (Steindachner, 1875), and Panama brief squid, Lolliguncula panamensis Berry, 1911. It appears that the sea lions foraged mostly on the sea bottom. The prey consumed by sea lions at San Jorge are of no commercial interest. There was little dietary overlap between California sea lions and brown boobies, Sula leucogaster (Boddaert, 1783), the most abundant ichthyophagous bird on the island.

Key words: California sea lions, Zalophus californicus, diet, northern Gulf of California.

Intriducción

El lobo marino de California, Zalophus californianus (Lesson, 1828), es el pinnípedo más abundante y con distribución más amplia en México. Es el único pinnípedo residente en el Golfo de California, donde tenía una población aproximada de 31,000 individuos en los años ochenta (Aurioles-Gamboa y Zavala-González, 1994). En el Golfo de California, al igual que en otras áreas, el lobo marino de California comparte un nivel trófico alto con otros mamíferos marinos y muchas especies de aves marinas (Anderson et al., 1976; Le Boeuf et al., 1983). Dado el tamaño de sus colonias, su impacto sobre la comunidad de peces e invertebrados marinos cerca de las islas que ocupa puede ser grande.

De las 19 colonias conocidas de lobos marinos en el Golfo de California, 14 se encuentran en el cinturón de las Grandes Islas y al norte de éste, conteniendo 82% (19,000 individuos) de la población del golfo. Esta región contiene las dos colonias principales de lobos marinos en el golfo: Isla San Esteban (en el cinturón de las Grandes Islas) e Isla San Jorge (en el norte del golfo) (Aurioles-Gamboa, 1988; Aurioles-Gamboa y Zavala-González, 1994). Se ha sugerido que las mayores concentraciones de lobos marinos en esta región son producto de una mayor productividad primaria y una mayor abundancia de presas en el área (Aurioles-Gamboa, 1988; Lowry et al., 1991; Zavala-González, 1993).

En general, las aguas más productivas son utilizadas no sólo por lobos marinos y otros homeotermos, sino que sustentan pesquerías importantes. Cuando ambos, las poblaciones de lobos marinos y las pesquerías, son grandes, se desarrolla algún tipo de interacción, la cual es frecuentemente negativa. Mientras que una pesquería artesanal intensa puede reducir el alimento de los lobos marinos y causar su muerte por enmalla-miento en los artes de pesca, los lobos marinos pueden sacar peces de las redes o causar que se escape el producto de las mismas (por ejemplo, camarón) y pueden destruir el equipo de pesca (Zavala-González y Mellink, 1997). En ocasiones, los pescadores usan a los lobos marinos como carnada en palangres para la pesca de tiburón, o matan lobos marinos al considerarlos sus competidores (Mellink, 1996; Zavala-González y Mellink, 1997).

La colonia de lobos marinos de la Isla San Jorge es no sólo una de las dos más grandes en el Golfo de California, sino que, como se ha determinado recientemente, es genéticamente diferente de otras colonias del golfo (Schramm-Urrutia, 2002). A pesar del tamaño de esta colonia y su papel potencial en el ecosistema, el conocimiento acerca de ella se limitaba a una estimación del número de lobos y de las crías nacidas entre 1979 y 1985 (Aurioles-Gamboa y Zavala-González, 1994; Zavala-González y Mellink, 1997).

Hay muchas maneras de enfocar las relaciones entre los lobos marinos y las pesquerías, pero para esta región, donde aún no es muy grande la pesca ribereña, ni eran importantes sus interacciones con los lobos marinos, una primera determinación de la dieta de los lobos parecía un buen punto de partida (sensu Pierce y Boyle, 1991). En este estudio reportamos la dieta de los lobos marinos en la Isla San Jorge a partir del análisis de excretas recolectadas durante 1998 y 1999. Dado que los lobos marinos son muy versátiles en su dieta, dependiendo de los recursos disponibles, nuestros resultados representan una primera imagen que puede ser útil para el conocimiento de la ecología trófica de la región.

Área de estudio

La Isla San Jorge, Sonora, se localiza en el extremo noreste del Golfo de California (31°01'N, 113°15'W) y es en realidad un pequeño archipiélago compuesto por una isla principal y cuatro islotes que en conjunto miden 1097 m de longitud. La isla principal mide 549 m en su sección más ancha y su punto más alto está a 62 m sobre el nivel medio del mar. La isla está a unos 10 km de la costa, y el mar que las separa tiene menos de 20 m de profundidad. Al oeste de la isla la profundidad es mayor. El norte del Golfo de California tiene mareas semi-diurnas y corrientes mareales fuertes (Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991; Roden y Emilsson, 1979). Los vientos son muy variables, pero de noviembre a mayo son primordialmente del noroeste, mientras que el resto del año son del sureste (Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991).

La Isla San Jorge tiene la colonia reproductiva más densa del Golfo de California, pero la segunda en tamaño. Conteos durante los veranos recientes han documentado entre 2183 y 4536 individuos, pero en julio de 1998, un año ENOS (El Niño Oscilación del Sur), contamos 6717, de los cuales 793 eran crías (Mellink 2003). La isla tiene colonias importantes de bobo café, Sula leucogaster (Boddaert, 1783), y pato buzo de doble cresta, Phalacrocorax auritus (Lesson, 1831), entre otras especies de aves (Mellink y Palacios, 1993).

La Isla San Jorge parece ser única en algunas características ecológicas, presumiblemente debido a lo somero del área. Por ejemplo, los bobos cafés tienen allí una temporada reproductiva mucho más larga que en otros sitios del golfo (Mellink, 2000). También, aunque en general los eventos ENOS causan una reducción en la productividad del Golfo de California, el evento 1997-1998 produjo un incremento sustancial en el número de lobos marinos en San Jorge y ningún efecto sobre la producción de crías (Mellink, 2003).

Métodos

Se determinaron las presas de los lobos marinos de la Isla San Jorge a través de la identificación de otolitos de peces y picos de calamar en excretas recolectadas el 10 de febrero, 6 de abril, 2 de junio, 22 de julio, 11 de octubre y 1 de diciembre de 1998, y el 19 de enero y 23 de marzo de 1999. Aunque se intentó recolectar cuando menos 15 excretas por visita, durante las tres primeras visitas, las mareas, hora del día, escasez de excretas, problemas de acceso e inexperiencia condujeron a recolectar un menor número de muestras. Se ha demostrado que el uso único de otolitos y picos de calamar para determinar la dieta de pinnípedos tiene algunas limitaciones, por lo que es conveniente incluir otros elementos duros en el análisis de la dieta, como escamas, vértebras y estructuras bucales (Roffe y Mate, 1984; Pierce y Boyle, 1991; Cottrell et al., 1996). Sin embargo, no existen colecciones de referencia de estos elementos para esta área de estudios, por lo que no fue posible realizar dicha inclusión.

Las excretas se congelaron hasta el momento de su análisis. En ese momento, se colocaron en agua con detergente hasta que emulsificar la materia orgánica (generalmente entre 6 y 24 h); se enjuagaron y filtraron a través de mallas de 2.00, 1.00 y 0.425 mm, para separar las partes duras. Los otolitos se identificaron por comparación con ejemplares de las colecciones en el Museo del Condado de Los Angeles, California, EUA; el Centro Regional de Investigación Pesquera, en Ensenada; el Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, Unidad Guaymas, en Sonora; y en el Instituto de Estudios Superiores de Monterrey, campus Guaymas. Diez y ocho por ciento de los otolitos no se pudieron identificar. No se formaron parejas (derecha-izquierda) de otolitos. Los picos de calamar se identificaron en el Laboratorio de Ecología Pesquera, del CICESE, por comparación con ejemplares identificados por U. Markaida.

Se calcularon frecuencias relativas (número de muestras en las que apareció un taxón dividido entre la suma de los números de muestras en los que apareció cada taxa, en un periodo determinado) y abundancia relativa (número de vestigios de un taxón dividido entre la suma de los números de vestigios de todos los taxa, en un periodo determinado). Por medio de una regresión lineal simple se analizó la relación entre el número de muestras en cada periodo y el número de especies encontrado en ellas (Zar, 1974). Las autoridades taxonómicas de los taxa identificados en este trabajo se encuentran en la tabla 1.

Resultados y discusión

Se recolectaron 234 excretas, 129 (55.6%) de las cuales contenían otolitos y 48 (20.5%), picos de calamar. Las excretas con otolitos en buen estado tenían entre 12 y 357 otolitos, dando un total de 1042. Pudimos identificar 936 (89.8%) de éstos, que correspondieron a 26 especies (tablas 1, 2). Dos grupos de otolitos se pudieron identificar a nivel de familia solamente, y hubo 10 grupos de otolitos claramente discernibles, pero que no pudimos identificar en las colecciones de referencia. Las excretas con picos de calamar contuvieron entre 1 y 94 picos, dando un total de 219, 117 inferiores y 102 superiores.

Hubo entre 6 y 34 especies presas por fecha de muestreo, pero la riqueza de especies presas reflejó básicamente el número de muestras (r² = 0.925; y = 3.223 + 0.288 + 3.71 x²; fig. 1). La gráfica entre número de muestras y número de especies de presa no mostró evidencias de una asíntota superior. Así, el número óptimo de muestras sería mayor a 60, que fue el límite de nuestros datos. Bajo este estándar los números de muestras utilizados en este trabajo son claramente bajos, lo que implica que las dietas determinadas tienen un riesgo de imprecisión, sobretodo en cuanto a las especies menos consumidas. Esta limitación probablemente no afecta de manera importante la percepción de las presas principales durante este estudio.

Porichthys sp. (P. analis y otras especies de este género no identificables a nivel de especie por los otolitos) fue la presa más importante según las excretas de los lobos marinos recolectadas en Isla San Jorge, seguida de Pomadasys panamensis y el calamar Lolliguncula panamensis (tablas 1, 2). Estas especies no sólo fueron las más abundantes y frecuentes en la dieta, sino que se consumieron en siete y ocho de las ocho fechas de muestreo, respectivamente. Estos tres taxa representaron 41% de todos los otolitos/picos a lo largo del estudio. Adicionando las otras especies de la familia Haemulidae que aparecieron en las excretas, las tres familias que incluyen estas especies representaron 59% de todos los vestigios identificados (excluyendo los otolitos claramente discernibles, pero que no pudieron ser identificados ni siquiera a nivel de familia). Los haemúlidos y Porichthys sp. son esencialmente bentónicos, mientras que muchas de las especies de calamar son bentónicas durante el día, pero ascienden en la columna de agua durante la noche. Así, los lobos marinos parecieron forrajear principalmente en el fondo marino, lo que concuerda con otros estudios de la especie (Spalding, 1964) pero contrario a lo encontrado en otras regiones del golfo (García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa, 2004). Un grupo de seis tipos de otolitos (cinco especies y un "desconocido") formaron un siguiente grupo de importancia, mientras que las demás especies fueron de importancia baja.

A pesar de la importancia general de estas tres familias, en junio de 1998 representaron sólo 22% de todos los vestigios alimentarios identificables y los lobos se alimentaron de especies del género Cynoscion. Dado que las especies de este género son residentes permanentes en la zona, el que se hayan consumido sólo en junio sugiere que son menos deseables que las tres especies más consumidas. Otras especies incluidas en la dieta cuando disminuyó la abundancia en ella de las tres preferidas fueron Cetengraulis mysticetus y, en marzo, Engraulis mordax y una especie no identificada (especie # 6). Tanto Cetengraulis como Engraulis son peces pelágicos.

La dieta de los lobos marinos durante el presente estudio fue notablemente diferente de la que se ha encontrado en otras regiones del Golfo de California. En la Isla Ángel de la Guarda (Sánchez-Arias, 1992), en el cinturón de las Grandes Islas, los principales componentes de la dieta fueron Diaphus sp., Trichiurus spp., Coelorhynchus scaphopsis (Gilbert, 1890) y Merluccius productus (Ayres, 1855); en el Islote El Rasito (Orta-Dávila, 1988), en la misma región, fueron Haemulopsis sp., M. productus, Sardinops sagax (Jenyns, 1842), Scomber japonicus Houttuyn, 1782 y Sebastes sp.; y en Los Islotes (Aurioles-Gamboa et al., 1984, García-Rodríguez, 1995), en el sur del Golfo de California, fueron Porichthys sp., Trichiurus sp., Aulopus sp., Neobythites sp., Pronotogramus sp., Prionotus sp., Serranus sp. y Diplectrum sp. (vea también García-Rodríguez y Aurioles-Gamboa, 2004). Tales diferencias no son sorprendentes ya que, por una parte, los lobos marinos exhiben una gran plasticidad en sus dietas (Ainley et al., 1982; Antonelis et al., 1984; Aurioles-Gamboa et al., 1984; Roffe y Mate, 1984; Lowry et al., 1990, 1991) y, por la otra, estos estudios se llevaron a cabo en años diferentes.

Las presas consumidas por lobos marinos en la Isla San Jorge no son de interés comercial y los lobos no competirían con los pescadores por ellas. Sin embargo, si los pescadores ribereños locales incrementan su actividad del nivel actual, pueden surgir conflictos, así fuera sólo por las redes rotas y los lobos enmallados.

En resumen, los lobos marinos en Isla San Jorge tuvieron una dieta basada en gran medida en Porichthys sp., Pomadasys panamensis y Lolliguncula panamensis, aparentemente forrajeando principalmente en el fondo del mar. Su dieta no traslapó de manera importante con la de los bobos cafés y estuvo basada en especies que no son de interés comercial.

Agradecimientos

Jorge Domínguez, Unai Markaida y Mark Lowry proporcionaron apoyo logístico, Oscar Sosa y Vicente Ferreira proporcionaron consejos y Jeff Seigel, Lilia Alemán, Oscar Pedrín, Juán Pablo Gallo y Manuel Nava amablemente nos permitieron el acceso a las colecciones a su cargo. Nuestro agradecimiento a todos ellos.

Referencias

Ainley, G.A, Huber, H.R. and Bailey, K.M. (1982). Population fluctuations of California sea lions and the Pacific whiting fishery off central California. Fish. Bull., 80: 253-258.         [ Links ]

Álvarez-Borrego, S. and Lara-Lara, J.R. (1991). The physical environment and primary productivity of the Gulf of California. In: J.P. Dauphin and B.R.T. Simoneit (eds.), The Gulf and Peninsular Province of the Californias. Memoir 47. American Association of Petroleum Geology, pp. 555-567.         [ Links ]

Anderson, D.W., Mendoza, J.E. and Keith, J.O. (1976). Seabirds in the Gulf of California: A vulnerable, international resource. Nat. Resour. J., 16: 484-505.         [ Links ]

Antonelis, G.A., Fiscus, C.H. and DeLong, R.L. (1984). Spring and summer prey of California Sea lion, at San Miguel Island, California, 1978-79. Fish. Bull., 82: 67-76.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa, D. (1988). Behavioral ecology of California sea lions in the Gulf of California. Ph.D. thesis, University of California, Santa Cruz, 175 pp.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa, D. y Zavala-González, A. (1994). Algunos factores ecológicos que determinan la distribución y abundancia del lobo marino en el Golfo de California. Cienc. Mar., 20: 535-553.         [ Links ]

Aurioles-Gamboa, D., Fox, C., Sinsel, F. and Tanos, G. (1984). Prey of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Bay of La Paz, Baja California Sur, Mexico. J. Mammal., 65: 519-521.         [ Links ]

Cottrell, P.E., Trites, A.W. and Miller, E.H. (1996). Assessing the use of hard parts in faeces to identify harbour seal prey: Results of captive-feeding trials. Can. J. Zool., 74: 875-880.         [ Links ]

García-Rodríguez, F.J. (1995). Ecología alimentaria del lobo marino de California, Zalophus californianus californianus, en Los Islotes, BCS, México. Tesis de licenciatura, Universidad Autónoma de Baja California Sur, La Paz, México.         [ Links ]

García-Rodríguez, F.J. and Aurioles-Gamboa, D. (2004). Spatial and temporal variation in the diet of the California sea lion (Zalophus calfornianus) in the Gulf of California, Fish. Bull., 102: 47-62.         [ Links ]

Le Boeuf, B.J., Aurioles, D., Condit, R., Fox, C., Gisiner, R., Romero, R. and Sinsel, F. (1983). Size and distribution of the California sea lion population in Mexico. Proc. Calif. Acad. Sci., 43: 77-85.         [ Links ]

Lowry, M.S., Oliver, C.W., Macky, C. and Wexler, J.V. (1990). Food habits of California sea lions at San Clemente Island, California, 1981-86. Fish. Bull., 88: 509-521.         [ Links ]

Lowry, M.S., Stewart, B.S., Heath, C.B., Yochem, P.K. and Francis, M. (1991). Seasonal and annual variability in the diet of California sea lions at San Nicolas Island, California, 1981-86. Fish. Bull., 89: 31-336.         [ Links ]

Mellink, E. (1996). Problemas de conservación de la fauna silvestre en el estado de Baja California. En: Memorias del XIV Simposio sobre Fauna Silvestre. Facultad de Medicina Veterinaria y Zootécnia, Universidad Nacional Autónoma de México, México, DF, pp. 135-144.         [ Links ]

Mellink, E. (2000). Breeding of brown boobies in the Gulf of California: Seasonality and apparent effects of El Niño. Waterbirds, 23: 89-99.         [ Links ]

Mellink, E. (2003). Effect of the 1997-1998 El Niño and 1998-1999 La Niña events on breeding waterbirds and sea lions in the upper Gulf of California, Mexico. Geofís. Int., 42: 539-546.         [ Links ]

Mellink, E. and Palacios, E. (1993). Notes on breeding coastal waterbirds in northwestern Sonora. West. Birds, 24: 29-37.         [ Links ]

Mellink, E., Domínguez, J. and Luévano, J. (2001). Diet of eastern Pacific brown boobies Sula leucogaster brewsteri on Isla San Jorge, northeastern Gulf of California, and an April comparison with diets in the middle Gulf of California. Mar. Ornithol., 29: 39-44.         [ Links ]

Orta-Dávila, F. (1988). Hábitos alimenticios y censos globales del lobo marino (Zalophus californianus) en el islote El Racito, Bahía de Las Ánimas, Baja California, México, durante octubre 1986-1987. Tesis de licenciatura, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, México.         [ Links ]

Pierce, G.J. and Boyle, P.R. (1991). A review of methods for diet analysis in piscivorous marine mammals. Oceanogr. Mar. Biol. Annu. Rev., 29: 409-486.         [ Links ]

Roden, G.I. and Emilsson, I. (1979). Physical oceanography of the Gulf of California. The Gulf of California Symposium. UNAM, Mazatlán, Sinaloa, México.         [ Links ]

Roffe, T.J. and Mate, B.R. (1984). Abundances and feeding habits of pinnipeds in the Rogue River, Oregon. J. Wildl. Manage., 48: 1262-1274.         [ Links ]

Sánchez-Arias, M. (1992). Contribución al conocimiento de las hábitos alimenticios del lobo marino en las islas Ángel de la Guarda y Granito, Golfo de California, México. Tesis de licenciatura, Universidad Nacional Autónoma de México, México, DF.         [ Links ]

Schramm-Urrutia, Y. (2002). Estructura genética y filogeográfica del lobo marino de California (Zalophus californianus californianus) en aguas adyacentes a la península de Baja California. Tesis de doctorado, Universidad Autónoma de Baja California, Ensenada, México.         [ Links ]

Spalding, D.J. (1964). Comparative feeding habits of the fur seal, sea lion and harbour seal on the British Columbia coast. Fish. Res. Board Canada Bull., 46: 52.         [ Links ]

Zar, J.H. (1974). Biostatistical Analysis. 2nd ed. Prentice-Hall, Englewood Cliffs, New Jersey.         [ Links ]

Zavala-González, A. (1993). Biología poblacional del lobo marino de California, Zalophus californanus californianus (Lesson, 1828) en la región de las Grandes Islas del Golfo de California, México. Tesis de maestría en ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México, DF.         [ Links ]

Zavala-González, A. y Mellink, E. (1997). Entanglement of California sea lions, Zalophus californanus californianus, in fishing gear in the central-northern part of the Gulf of California, Mexico. Fish. Bull., 95: 180-184.         [ Links ]