Distribución de Oosporas de Phytophthora infestans en el Suelo del Valle de Toluca, México

Phytophthora infestans Oospore Distribution in Soil of the Toluca Valley, Mexico

Gaspar Romero Montes¹, Héctor Lozoya Saldaña², Sylvia Fernández Pavía³ y Niklaus J. Grünwald⁴

¹ Instituto de Fitosanidad, Colegio de Posgraduados, Montecillo, edo. Méx., CP 56230, México.

³ Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Km. 9.5 Carr. Morelia Zinapécuaro, Tarímbaro, Michoacán, CP 58880, México.

⁴ Horticultural Crops Research Laboratory, USDA ARS, Dept. Botany & Plant Pathology, Oregon State University, 3420 NW Orchard Ave., Corvallis, OR 97330, USA. Corresponding: picti87@gmail.com

Recibido: Marzo 26, 2010
Aceptado: Diciembre 14, 2010

Resumen

Las oosporas de Phytophthora infestans pueden sobrevivir en el suelo durante años en una distribución poco clara. Para determinar su distribución espacial en el suelo del Valle de Toluca, México, se establecieron parcelas de papa cv. 'Alfa' con y sin fungicidas foliares. La severidad final de la enfermedad fue de 35 y 100%, y el número promedio de oosporas fue de 1.15 y 1.26 por gramo de suelo en parcelas con y sin fungicidas, respectivamente. Agregados marginales fueron observados en ambas parcelas (Índices de Lloyd y Morisita; 1.42 con fungicida, 1.48 sin fungicida). El análisis de autocorrelación espacial mostró una inmediata correlación positiva significativa (p≤0.05) a 1 m en la parcela sin fungicidas, mientras que en la parcela con fungicida la correlación fue a los 4 m sin direccionalidad. Se observó dependencia espacial a través de los surcos; en la parcela con fungicidas ocurrió a cortas distancias (3.6 m) y a 135° acimut en la parcela sin fungicidas. Existieron diferencias entre los tratamientos al comparar la distancia máxima en la que se presentó correlación espacial entre cuadrantes; 3.6 y 27 m con y sin fungicida, respectivamente. La severidad de la enfermedad foliar no influyó en la concentración de oosporas en el suelo, pero afectó la distribución espacial, la agregación y la dependencia espacial.

Palabras clave: Papa, Solanum tuberosum, tizón tardío, epidemias.

Abstract

Phytophthora infestans soilborne oospores can survive in the soil for years in an unclear distribution. To determine their spatial distribution in soil in the Toluca Valley, Mexico, potato plots cv. 'Alpha', with and without foliage-sprayed fungicides were established. Final disease severity was 35 and 100%, and the average number of oospores was 1.15 and 1.26 per gram of soil in plotswith and without fungicides, respectively. Marginal aggregates were observed in both plots (Lloyd and Morisita index; 1.42 with fungicide, 1.48 with no fungicide). The analysis of spatial autocorrelation showed immediate significant positive correlation (p≤0.05) to 1 m in the plot without fungicide, while in the plot with fungicide the correlation was at 4 m with no directionality. Spatial dependence was observed across rows; in the plot with fungicides it occurred at short distances (3.6 m) and at 135° azimuth in the plot without fungicides. There were differences among treatments when comparing the maximum distance in which there was spatial correlation among quadrants; 3.6 and 27 m with and without fungicide. Foliage disease severity did not influence the concentration of oospores in soil, but it did over spatial distribution, aggregation, and spatial dependence.

Keywords: Potato, Solanum tuberosum, late blight, epidemics.

Phytophthora infestans (P.i.) es un oomyceto heterotálico que necesita de la interacción de dos tipos de apareamiento, denominados A1 y A2, para la formación de oosporas, (Gallegly y Galindo, 1958; Smoot et al., 1958; Niederhauser, 1991). Las oosporas son estructuras de paredes gruesas que pueden sobrevivir en el suelo de uno a cuatro años (Pittis y Shattock, 1994; Drenth et al., 1995; Mayton et al., 2000; Turkensteen et al., 2000; Fernández-Pavía et al., 2004), o mantener su viabilidad por lo menos durante un invierno (Pittis y Shattock, 1994; Drenth et al., 1995; Fernández-Pavía et al., 2004) y empezar epidemias en el ciclo siguiente como posible fuente de inóculo primario (Zarzycka y Sobkowiak, 1997; Andersson et al., 1998; Fernández-Pavía et al., 2004). En México, la formación natural de oosporas se ha observado por más de 50 años (Gallegly y Galindo, 1958; Niederhauser, 1991) y por lo general se pueden encontrar en los foliolos de cultivos susceptibles y moderadamente resistentes (Romero-Montes et al., 2003), en las hojas de diferentes especies silvestres de Solanum (Flier et al., 2001) y en tubérculos (Fernández-Pavía et al., 2002). Esto sugiere que las oosporas se incorporan al suelo una vez que el periodo de crecimiento de la papa ha concluido y los residuos de la cosecha se han incorporado (Fernández-Pavía et al., 2004).

Los estudios sobre la distribución espacial ayudan a detectar y caracterizar los patrones de distribución del inóculo (xiao et al., 1997), los mecanismos de dispersión del patógeno (Larkin et al., 1995), los efectos de las prácticas culturales, de manejo y los efectos de factores climáticos en la infección, en la dispersión de patógenos y enfermedades (Campbell y Noe, 1985; Larkin et al., 1995; Ristaino y Gumpertz, 2000). Diversas técnicas se han utilizado para definir la distribución de inóculo (Campbell y Noe, 1985; Campbell y Madden, 1990), y el grado de dependencia espacial que existe (Gumpertz et al., 1997; Nelson et al., 1999; Ristaino y Gumpertz, 2000). El análisis de autocorrelación espacial ayuda a entender el grado de correlación que existe entre una y otra muestra en la dirección de los surcos y entre los mismos (Gottwald et al., 1992; Campbell y Van der Gaag, 1993; xiao et al., 1997); sin embargo, existen técnicas geoestadísticas que permiten visualizar los patrones de dependencia espacial en diferentes direcciones (Larkin et al., 1995; Xiao et al., 1997; Nelson et al., 1999; Jaime-García et al., 2001), mediante los cuales se puede predecir o estimar los valores en áreas no muestreadas (Nelson et al., 1999; Jaime-García et al., 2001).

El patrón de distribución espacial de oosporas de P. infestans en el suelo no ha sido descrito en México. El Valle de Toluca es un lugar ideal para llevar a cabo estos estudios, ya que ambos tipos de apareamiento se encuentran en un equilibrio aproximado de 1:1, lo que favorece a la formación natural de oosporas (Gallegly y Galindo, 1958; Grünwald et al., 2001; Niederhauser, 1991; Flier et al., 2001; Romero-Montes et al., 2003; Fernández-Pavía et al., 2004). Nuestro objetivo fue obtener una descripción cuantitativa de la distribución espacial de oosporas en el suelo en parcelas que difieren en la severidad de la enfermedad; parcelas que presentaban un caso severo de infección (susceptibilidad en la variedad 'Alfa' sin aplicación de fungicida) y otras con severidad moderada de la misma ('Alfa' con aplicación protectiva de fungicida cada semana).

MATERIALES Y MÉTODOS

Muestreo de suelo. El muestreo se llevó a cabo antes de la cosecha, tomando en cuenta sólo 18 m de los 18 surcos centrales de cada parcela. Dicha superficie fue dividida en cuadros adyacentes de 1 x 1 m resultando en un total de 324 cuadros por parcela. Tres muestras de 200 g de suelo fueron tomadas a una profundidad de 15 cm de cada uno de los cuadros con un muestreador de acero de fabricación casera (8 cm de diámetro). Las tres muestras de cada cuadro se mezclaron vigorosamente en una bolsa de polietileno y almacenados a temperatura ambiente para su posterior procesamiento en el laboratorio.

Cuantificación de oosporas. Las oosporas se extrajeron del suelo mediante el método de Van der Gaag y Frinking (1997) con las modificaciones descritas por Fernández-Pavía et al. (2004). Las muestras procesadas se almacenaron en alícuotas a 4°C para su posterior examinación. Las muestras fueron homogenizadas por medio de agitación vigorosa. El número de oosporas por muestra se cuantificó por microscopio, tomando cinco submuestras de 20 μl y observándolas con una resolución de 10^x y 40^x. El número total de oosporas por gramo de suelo se determinó con base en el promedio obtenido de las cinco submuestras de 20 μl. Oosporas ornamentadas, de tamaños extremos en comparación con los comúnmente observados en condiciones controladas para P. infestans, no se incluyeron en el conteo.

Análisis de distribución espacial. El patrón especial de los datos se determinó utilizando "estadísticas de ventanas en movimiento" (moving window statistics). Esta técnica es totalmente experimental y muestra el cambio del promedio y la desviación estándar a través de una parcela (Isaacks y Srivastava, 1989), lo que permite determinar las áreas con mayor variabilidad. Esta variabilidad puede detectarse mejor a través de esta técnica que por medio de gráficas tridimensionales, gráficas de contorno o gráficas de escala de grises (Gumpertz, 1997). La técnica consiste en dividir elcampo en áreas rectangulares o cuadradas llamadas "ventanas", que pueden ser adyacentes el uno al otro o sobrepuestos. De cada ventana se obtienen la media, la desviación estándar u otras estadísticas y se representan gráficamente en el mismo sentido que los surcos (Isaacks y Srivastava, 1989; Gumpertz, 1997). En este estudio hubo 18 cuadrantes horizontales y 18 verticales, por lo tanto las "ventanas" se construyeron de cuatro cuadrantes horizontales y cuatro verticales. Cuanto mayor sea el tamaño de la ventana, los datos serán más suaves y vice-versa (Gumpertz, 1997). Si el tamaño de la muestra es pequeño, se recomienda que las ventanas se sobrepongan una sobre otra (Isaacks y Srivastava, 1989; Gumpertz, 1997). Por lo tanto, en este trabajo se establecieron tres cuadrantes sobrepuestos entre ventanas en ambas direcciones. En total, se obtuvieron 14 ventanas horizontales y 14 verticales. La media y la desviación estándar de cada ventana se obtuvieron en SAS versión 8.1 (PROC IML, SAS Institute, Cary, NC). Tres técnicas de análisis se utilizaron para medir el patrón de distribución espacial de las oosporas en el suelo. El índice de dispersión de Morisita (I_s) y el índice de amanchonamiento de Lloyd (LIP) (Campbell y Noe, 1985; Campbell y Madden, 1990) se utilizaron como indicadores de la agregación de oosporas en el suelo. El análisis de autocorrelación espacial y el análisis geoestadístico se utilizaron para medir la autocorrelación y dependencia espacial entre los cuadrantes de cada parcela.

El análisis de autocorrelación espacial se realizó con el programa LCOR2 (Gottwald et al., 1992), el cual calcula tres matrices de correlación especial: p⁺ =[p(l, k)], p^- =[p(l, -k)] y ρ =1/2 (p+ + p^-), donde l y k indican las distancias bidimensionales en número de filas y columnas, respectivamente. La primera fila y columna de p+ y p^- (donde l =0 y k =0) son idénticas. Dado a que l, k>0, p+ y p^- contienen correlaciones espaciales por distancia en diferentes direcciones diagonales a través de la parcela (Gottwald et al., 1992). Una diferencia en p+ y p- indica asimetría en la distribución espacial con respecto a los bordes de la parcela (Gottwald et al., 1992; Campbell y Van der Gaag, 1993).

El análisis geoestadístico se llevó a cabo en cada una de las parcelas para determinar la dependencia espacial del número de oosporas entre los cuadrantes y para describir su continuidad espacial (Isaacks y Sivastava, 1989). Un análisis exploratorio de los datos se incluyó, junto con análisis de semivariogramas, obtenidos de la estructura espacial y la interpolación de superficies (Nelson et al., 1999). Un semivariograma se define como la diferencia entre la mitad de la media al cuadrado y los pares de los valores de cada muestra separados por un intervalo dado de la distancia (Clark, 1987; Isaacks y Srivastava, 1989; Lecoustre et al., 1989; Gumpertz et al., 1997). El rango es cuando en este intervalo la semivarianza alcanza un valor constante e indica la distancia máxima en la que los valores de una muestra y otra están fuertemente correlacionados (Isaacks y Srivastava, 1989; Larkin et al., 1995; Gumpertz et al., 1997). Las muestras separadas por distancias más pequeñas que el rango están correlacionadas espacialmente, en contraste con aquellos que están separadas por distancias mayores que el rango. El valor constante alcanzado por la semivarianza al llegar al rango se conoce como "umbral" (Isaacks y Srivastava, 1989) y estima el valor total adicional sobre el rango (Jaime-García et al., 2001). El punto en el cual el semivariograma cruza el eje Y se llama la varianza "pepita"; este valor refleja una discontinuidad a distancia cero y estima la variabilidad y el error de medición a cortas distancias (Isaacks y Srivastava, 1989; Larkin et al., 1995; Jaime-García et al., 2001). Las diferencias entre las pendientes en dirección diferente de cada semivariograma indican la presencia o ausencia de anisotropía [correlación espacial que varía con la dirección (Isaacks y Srivastava, 1989; Larkin et al., 1995; Gumpertz et al., 1997; Jaime-García et al., 2001)]. La semivarianza, covarianza, el intervalo de distancia y la frecuencia de pares para cada intervalo de distancia se calculó utilizando SAS 8.1 (PROC VARIOGRAM, SAS Institute, Cary, NC). Para evitar el efecto de confusión de observaciones fuera de lugar, se utilizó un estimador del semivariograma (Gumpertz et al., 1997). Semivariogramas orientados también se construyeron, graficando la semivarianza contra el intervalo de distancia en cuatro direcciones, 0, 45, 90 y 135° acimut, donde 0° representa la dirección en la que los surcos fueron establecidos (este-oeste). Los modelos esféricos, Gaussiano, exponencial, de poder, de ondas y racionales (Clark, 1987; Isaacks y Srivastava, 1989; Gumpertz et al., 1997), se utilizaron para ajustar cada uno de los semivariogramas. La técnica utilizada fue la de mínimos cuadrados ponderados en la progresión no lineal (Gumpertz et al., 1997) (PROC NLIN, SAS Institute, Cary, NC); los pesos se calcularon dividiendo el número de pares de cada intervalo de distancia por la semivarianza al cuadrado del modelo en un intervalo de distancia determinada (Larkin et al., 1995; Gumpertz et al., 1997). El modelo con el menor cuadrado promedio del error se considera que ofrece el mejor ajuste. Los semivariogramas que no se ajustaron a ningún modelo se determinaron mediante la inspección visual de la gráfica. La presencia o ausencia de anisotropía fue determinada por el comportamiento de los semivariogramas en las diferentes direcciones.

El kriging ordinario es un método de predicción espacial que produce mapas de superficie y contorno indicando la probabilidad de ocurrencia en las zonas no muestreadas (Isaacks y Srivastava, 1989; Jaime-García et al., 2001). Una vez que se conoce el modelo que mejor se adapte al semivariograma de una variable dada, se puede hacer una estimación local de una variable regionalizada de una muestra (Lecoustre et al., 1989). El programa SURFER 6.04 (Golden Software Inc., Golden, Colorado) fue utilizado para generar mapas de superficie y de contorno en cada una de las parcelas, a través del procedimiento de kriging ordinario y la incorporación de los parámetros obtenidos por el método instalado en el semivariograma.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Detección de oosporas. Las concentraciones de oosporas oscilaron entre 0-7 g^-1 de suelo en ambas parcelas (Cuadro 1). La mayoría de los cuadrantes tenían entre 0-2 g^-1 de suelo en cualquiera de los dos tratamientos (Figura 1). La media y la desviación estándar mostraron una variación homogénea a lo largo de la parcela con aplicación de fungicida (Figura 2a) con un poco más de variación hacia el final de la parcela, lo que sugiere una mayor heterogeneidad espacial.

En la parcela sin fungicidas, la media y la desviación estándar revelan variación de Norte a Sur, en sentido perpendicular a los surcos, con una mayor variación del centro hacia la derecha de la parcela (Figura 2b). Las áreas con mayor variación en esta parcela se encuentran hacia el centro de la misma.

Índices de dispersión. En ambos tratamientos la variación fue superior a la media, lo que indica una agregación del inóculo. Los índices de dispersión fueron superiores a 1, en los dos tratamientos (Cuadro 1). Los valores de LIP and I_s fueron ligeramente superior a 1, lo que indica que existe agregación en la densidad de oosporas en el suelo. Esto podría ser una consecuencia de filas estabilizado en un sistema de abastecimiento de agua de secano. En la incidencia de la enfermedad de los suelos de regadío y la difusión de patógenos (Phytophthora capsici en pimiento) siguen el patrón de filas (Silva-Rojas et al., 2009). En papas, este hallazgo (agregación densidad) predice los focos de inóculo inicial en la siguiente temporada de crecimiento si el mismo cultivo se siembra sin rotación, de las oosporas pueden sobrevivir en el suelo durante varios años (Pittis y Shattock, 1994; Drenth et al., 1995; Mayton et al, 2000;. Turkensteen et al., 2000;.. Fernández-Pavía et al., 2004; Agrocourier, 2011).

Autocorrelación espacial. Autocorrelogramas espaciales fueron examinados para cada uno de los tratamientos. En ambos casos, no se encontró asimetría cuando las matrices p⁺ y p^- fueron examinadas, ya que no había ninguna indicación clara de que los coeficientes de correlación se redujeron a medida que la distancia de intervalos se incrementaba. Los patrones de proximidad fueron construidos basados en la matriz p (Figura 3). Ambos tratamientos mostraron diferencias con respecto al patrón de proximidad. En la parcela con fungicida se observó una correlación positiva a p ≤ 0.05 interpolado con cuadrantes sin correlación entre surcos (Figura 3a). No se encontró correlación en otras direcciones. La parcela con aplicaciones de fungicida mostró una correlación positiva de p ≤ 0.05 en los cuadrantes adyacentes en la dirección de y a través de los surcos (Figura 3b), indicando que el tamaño de la agrupación es superior al tamaño del cuadrante. El resto de los cuadrantes correlacionaron dentro y a través de surcos pero no fueron interrumpidos por cuadrantes sin correlación (Figura 3b). Esta distribución peculiar de las oosporas en el suelo es muy diferente a lo que se debe esperar para los modelos de epidemias follaje (Romero-Montes et al, 2008;. Skelsey et al, 2009a;. Skelsey et al, 2009b;. Skelsey et al, 2010).

Análisis geoestadístico. Se encontraron diferencias entre los semivariogramas de cada parcela al examinar su comportamiento. Se encontró poca dependencia espacial en la parcela con aplicación de fungicida (Figura 4a); el valor de la semivarianza incrementó ligeramente a medida que el intervalo de distancia se incrementó. se encontró una ligera dependencia espacial a través de los surcos de la parcela con aplicación de fungicida; sin embargo, esta dependencia espacial se presenta a distancias cortas (3.6 m) en esta dirección (Cuadro 2). El valor de la pepita y la varianza sill son similares, lo que indica que una variación pequeña sólo existe a distancias cortas. En el resto de las direcciones la dependencia espacial era débil.

Se observó una mayor dependencia espacial en los semivariogramas de la parcela sin fungicida. La semivarianza de la densidad de las oosporas a través de surcos (90°) incrementó en proporción a la longitud del intervalo, sin llegar a un valor constante (Figura 4b); ello indica que el número de oosporas por gramo de suelo esta espacialmente correlacionado entre cuadrantes y que el grado de dependencia disminuye al aumentar la longitud del intervalo.

La distancia en la que existe una dependencia espacial entre los cuadrantes es de 17 m (Cuadro 2). En la dirección de135° el patrón es similar al observado entre los surcos, pero la semivarianza alcanza un valor máximo a una determinada longitud de intervalo (Figura 4b). Al igual que a través de surcos, la dependencia espacial en esta dirección es evidente. La distancia máxima en la que existe una correlación espacial es de 26.9 m. Los surcos en una dirección de 45° mostraron una dependencia espacial débil en esta parcela, lo que indica que el número de oosporas por gramo de suelo tiende a ser variable en esta dirección (Figura 2b).

Existe anisotropía en ambos tratamientos; esto es evidente en la parcela sin aplicación de fungicida, ya que hay una diferencia remarcada con respecto a las pendientes de cada uno de los semivariogramas (Figura 4b). En ambos casos existe una correlación espacial a través de los surcos, lo que demuestra la presencia de anisotropía.

Los mapas geoestadísticos interpolativos y las gráficas de contorno muestran la predicción, tamaño, distribución y número de focos basados en una interpolación llevada a cabo mediante el método de kriging ordinario. El tamaño y número de focos previstos así como el número de oosporas por gramo de suelo son mayores en la parcela sin aplicación de fungicida (Figura 5b). En el caso de la parcela que si tuvo aplicaciones de fungicida, el número previsto de oosporas fue alrededor de dos. Grandes extensiones de tierra muestran la posibilidad de encontrar 0-1 oosporas por gramo de suelo (Figura 5a).

Los semivariogramas indican la presencia de anisotropía en ambos tratamientos. También indican la existencia de dependencia espacial a través de los surcos en ambos tratamientos con un efecto más significativo en la parcela sin aplicación de fungicida. La distancia a la que las muestras se correlacionaron fue de 3.6 m en la parcela con aplicaciones de fungicida, en contraste con la parcela sin aplicaciones de fungicida donde la distancia fue de entre 17 y 27 m a través de surcos y a 135° acimut, respectivamente. Este patrón puede ser explicado como el resultado del manejo que se le dio a cada parcela. Más esporangios se formaron en la parcela no tratada. En la parcela sin tratar con fungicidas se formaron mas esporangios, grandes lesiones de esporulación fueron observadas, las cuales proporcionaron una mayor cantidad de inóculo secundario. Si los esporangios son dispersados predominantemente por el viento (Harrison, 1992), entonces la expectativa sería que cuanto mayor sea el número de esporangios producidos, mayor será la longitud de la cola de dispersión en la dirección del viento. Los vientos del Valle de Toluca predominan en dirección norte-sur, lo que explica la incrementada dependencia espacial en dicha dirección. En contraste con el análisis de autocorrelación, el cual sólo funciona en dos direcciones diferentes, el análisis geoestadístico realizado proporciona una mejor comprensión de la dependencia espacial en diferentes direcciones.

Este estudio describió el patrón espacial del inóculo primario, permitiendo una predicción de la probabilidad de encontrar oosporas en ciertas áreas de campos infestados naturalmente por oosporas. Este trabajo también será útil para ayudar a desarrollar estrategias de muestreo de oosporas en diferentes escalas. El conocimiento de la distribución espacial de oosporas en el suelo proporciona un recurso adicional para el desarrollo de estrategias de manejo más precisas, enfocadas a reducir el impacto de estas estructuras como fuente de inóculo primario.

Se concluye que la severidad de la enfermedad foliar no tuvo influencia sobre la concentración de oosporas en el suelo, pero si la tuvo sobre: a) distribución espacial (el patrón era más homogéneo en la parcela con fungicida que en la parcela sin protección química); b) agregación (agrupaciones más grandes en las parcelas con fungicida); y c) dependencia espacial a cortas distancias en las parcelas con fungicida.

Agradecimientos

Agradecemos a la Secretaría de Desarrollo Agropecuario del Estado de México (ICAMEX), al Programa Internacional Cooperativo del Tizón tardío de la Papa (PICTIPAPA), y al Departamento de Fitotecnia de la Universidad Autónoma de Chapingo por el uso de su campo y sus instalaciones de laboratorio. También estamos profundamente agradecidos con N. Ruiz-García, C. Góngora-Canul y L. F. Ceja-Torres por su asistencia en la obtención de las muestras de suelo en el campo, así como a Saúl Hernández por su ayuda en la realización de los experimentos de campo.

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