Altitudinal variation among species and provenance of Pinus pseudostrobus, P. devoniana and P. leiophylla. Nursery test

Dante Castellanos-Acuña¹; Cuauhtémoc Sáenz-Romero^1*; Roberto A. Lindig-Cisneros²; Nahum M. Sánchez-Vargas¹; Phillipe Lobbit¹; Juan Carlos Montero-Castro³

¹ Instituto de Investigaciones Agropecuarias y Forestales (IIAF), Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. km 9.5 carretera Morelia-Zinapécuaro. C. P. 58880. Tarímbaro, Michoacán, México. Correo-e: csaenzromero@gmail.com; tel.: (443) 334-0475, ext. 118, fax 200 (^*Autor para correspondencia).

² Laboratorio de Ecología de Restauración, Centro de Investigaciones en Ecosistemas (CIEco), Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 27, Admón. 3, Santa María. C. P. 58091. Morelia, Michoacán, México.

³ Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo. Francisco J. Mújica s/n, col. Felícitas del Río. C. P. 58040. Morelia, Michoacán, México.

Recibido: 14 de enero, 2013
Aceptado: 25 de septiembre, 2013

Resumen

Los bosques de pino-encino de la comunidad de Nuevo San Juan, Michoacán, están dominados por Pinus pseudostrobus, P. devoniana y P. leiophylla. Los patrones de variación genética de estas especies no se conocen lo suficiente, particularmente los de P. leiophylla, lo cual limita la creación de lineamientos para el movimiento de semillas y plántulas para reforestación y su adaptación al cambio climático. Las especies se recolectaron en cuatro o cinco procedencias a lo largo de un transecto altitudinal (1,650 a 2,500 m) para el establecimiento de un ensayo en vivero, con el objetivo de cuantificar la variación genética entre y dentro de las especies. La altura de la planta (tres y cinco meses de edad) fue significativamente diferente (P < 0.0001) entre especies. Entre procedencias hubo diferencias significativas para P. devoniana (P < 0.0001) y P. leiophylla (P = 0.0352). La especie P. devoniana mostró un pronunciado patrón de crecimiento asociado con la altitud de origen, donde las plantas con mayor crecimiento procedían de una menor altitud. Las poblaciones de P. leiophylla fueron diferentes sólo a los tres meses de edad, sin un patrón altitudinal estadísticamente significativo. No se encontraron diferencias significativas entre poblaciones de P. pseudostrobus.

Palabras clave: Variación genética, migración asistida, Nuevo San Juan Parangaricutiro.

Abstract

Pine-oak forests of San Juan Nuevo, Michoacán are dominated by Pinus pseudostrobus, P. devoniana and P. leiophylla. The patterns of genetic variation of these species are poorly known, particularly those of P. leiophylla, limiting the creation of guidelines for the movement of seeds and seedlings for reforestation and climate change adaptation. Species were collected in four or five provenances along an altitudinal transect (1,650 to 2,500 m) for the establishment of a nursery trial, with the aim of quantifying the genetic variation among and within species. Plant height (three and five months) was significantly different (P < 0.0001) among species. Significant differences among provenances for P. devoniana (P < 0.0001) and P. leiophylla (P = 0.0352) were observed. The species P. devoniana showed a pronounced growth pattern associated with altitude of origin, where the fastest growing plants came from a lower elevation. The populations of P. leiophylla were different only at three months of age, with no statistically significant altitudinal pattern. No significant differences were found among populations of P. pseudostrobus.

INTRODUCCIÓN

Las poblaciones de especies forestales con distribución natural, a través de gradientes altitudinales, tienden a diferenciarse genéticamente en los distintos caracteres de crecimiento y adaptación, como respuesta a las diferentes presiones de selección impuestas por el ambiente (Rehfeldt, 1988).

La comprensión de dichos patrones de variación genética es necesaria para crear lineamientos para el movimiento de semillas y plántulas, buscando un acoplamiento adecuado entre genotipos y los ambientes para los que están adaptados (Rehfeldt, 1991).

La Comunidad Indígena de Nuevo San Juan Parangaricutiro (NSJP), Michoacán, perteneciente al grupo étnico de los Purépechas, cuenta con una notable organización. La comunidad realiza manejo sustentable en aproximadamente 11,000 ha de bosque de pino y encino, bajo un régimen de propiedad comunitaria (Velázquez-Montes, Fregoso-Domínguez, Bocco-Verdinelli, & Cortez-Jaramillo, 2003). Gran parte de estos bosques están dominados por Pinus pseudostrobus Lindl., P. devoniana Lindl. (sinonimia P. michoacana) y P. leiophylla Schiede ex Schltdl. & Cham. (Medina-García et al., 2000).

P. pseudostrobus es una especie de gran importancia económica en la región debido a la distribución relativamente amplia, crecimiento rápido en sitios de buena calidad, rectitud de fuste y buena calidad de la madera, de la cual se han estudiado los patrones de variación entre procedencias de la región de NSJP (Viveros-Viveros, Sáenz-Romero, López-Upton, & Vargas-Hernández, 2005; Viveros-Viveros, Sáenz-Romero, Vargas-Hernández, & López-Upton, 2006). En menor medida existen estudios de variación genética entre procedencias de P. devoniana (Aguilar-Aguilar, 2006; Sáenz-Romero & Tapia-Olivares, 2008). En el caso de P. leiophylla, son pocos los ensayos de procedencias en México cuyos resultados han sido publicados. Algunos de éstos son los de Martínez-Trinidad, Vargas-Hernández, López-Upton, y Muñoz-Orozco (2002) y el de Martínez-Trinidad, Vargas-Hernández, Muñoz-Orozco, y López-Upton (2002), aunque varias procedencias de México se han ensayado en Brasil y Sudáfrica (Dvorak, Hodge, & Kietzka, 2007).

El cambio climático representa un reto adicional para acoplar los genotipos a los ambientes. Se estima que en México, para el año 2030, habrá un aumento en la temperatura promedio anual (comparado con el promedio 1961-1990) de 1.5 °C y una disminución de precipitación de 7 % (Sáenz-Romero et al., 2010). Esto ocasionará desacoplamientos entre las poblaciones de especies forestales y el clima al cual están adaptadas, induciendo un decaimiento gradual de las poblaciones, particularmente en los límites inferiores de su distribución altitudinal natural, tal como ya está ocurriendo en otras partes del mundo (Allen et al., 2010; Breshears et al., 2005; Jump, Hunt, & Peñuelas, 2006; Peñuelas, Oyaga, Boada, & Jump, 2007; Rehfeldt, Ferguson, & Crookston, 2009). Este fenómeno causará una disminución de la productividad (impactando el ingreso económico de la comunidad indígena) y, posteriormente, un probable deterioro de la cubierta forestal. Por lo anterior, es necesario realizar migración asistida de poblaciones forestales, a fin de reajustarlas al clima que están adaptadas. Para ello se requiere comprender los patrones de diferenciación genética entre poblaciones a lo largo de gradientes ambientales, tales como los altitudinales (Rehfeldt, 1988,1991).

La Dirección Técnica Forestal (DTF) de la Comunidad Indígena de NSJP está considerando opciones de manejo para adaptarse al cambio climático. La DTF tiene el interés de conocer los patrones de diferenciación genética entre las especies y entre las poblaciones, para seleccionar las mejores fuentes de semilla para su uso en reforestaciones de restauración ecológica, conservación de los recursos genéticos y plantaciones comerciales. La mayor preocupación de esta comunidad es el posible decaimiento de los rodales de P. pseudostrobus, lo que muy probablemente ocurrirá en su límite altitudinal inferior (la especie crece entre los 2,200 y los 2,900 m en la región). El candidato natural para reemplazar las poblaciones de baja altitud de P. pseudostrobus (aquellas entre 2,200 y 2,400 m), serían las poblaciones de media a elevada altitud de P. devoniana (que en la región crece de 1,650 a 2,300 m). En tal contexto, el objetivo de este trabajo fue cuantificar los patrones de variación genética entre y dentro de las poblaciones de P. pseudostrobus, P. devoniana y P. leiophylla en el intervalo altitudinal en el cual podrían llevarse a cabo acciones de migración asistida en el corto plazo.

Material de estudio

Se recolectaron conos de cuatro poblaciones de P. pseudostrobus y P. leiophylla y cinco de P. devoniana en un transecto a intervalos de 100 m de diferencia altitudinal (excepto para una población de P. devoniana, para la cual el intervalo fue de 400 m), desde los 1,650 m (límite inferior de la distribución de P. devoniana) hasta los 2,520 m (cercano al límite superior de distribución de P. leiophylla en NSJP y parte media de la distribución de P. pseudostrobus) (Cuadro 1). El diseño del muestreo obedece a la intención de incluir la variación contenida en el rango de distribución altitudinal de P. leiophylla y P. devoniana, que en una eventual migración asistida, tendrían que reemplazar a las poblaciones del límite altitudinal inferior de P. psedostrobus.

La recolecta de P. devoniana no fue posible entre los sitios de 1,650 y 2,034 m, ya que ha sido eliminada o seriamente fragmentada (con una densidad disminuida dramáticamente) para establecer huertas de aguacate (Persea americana Mill.). Todos los sitios tuvieron la misma exposición (sureste). En cada sitio, se obtuvieron cinco conos con semilla de polinización abierta de cada uno de 11 árboles de cada especie. Los árboles fueron elegidos al azar entre aquellos que presentaban conos maduros, con una separación de 50 m entre ellos (buscando reducir la posibilidad de consanguinidad). En lo sucesivo nos referiremos a la población como el conjunto de individuos que representan las muestras, y la localidad de cada población será la procedencia.

Diseño experimental

Las semillas se extrajeron de los conos y germinaron en una cámara de crecimiento a temperatura constante (25 °C), con una alternancia de luz y obscuridad en periodos de 12 h. Las semillas germinadas se trasplantaron a envases de plástico rígido de 350 cm³ de capacidad (20 cm de largo, Beaver Plastics de México), que contenían una mezcla de turba de musgo, agrolita y vermiculita en proporciones 2:1:1, y un litro de fertilizante (Osmocote, Scotts, USA) de lenta liberación por cada m³ de sustrato mezclado.

En febrero de 2011, se estableció un ensayo de especies-procedencias en vivero. El ensayo se instaló con un diseño experimental de bloques completos al azar con las tres especies como parcelas grandes, cuatro procedencias (cinco en el caso de P. devoniana) como parcelas chicas; 12 bloques y nueve plantas por parcela chica en hilera. Cada una de las nueve plantas de las parcelas chicas procedía de un árbol madre diferente, tomado al azar de entre la progenie de medios hermanos de los 11 árboles muestreados por procedencia, para asegurar la representatividad de la variabilidad. El ensayo se estableció en una casa sombra (35 %) en las instalaciones del Centro de Investigaciones en Ecosistemas de la Universidad Nacional Autónoma de México, campus Morelia (CIEco-UNAM). La altura de las plantas se evaluó a los tres y cinco meses de edad (mayo y julio de 2011).

Análisis estadístico

Con el objetivo de determinar diferencias entre especies y procedencias, se realizó un análisis de varianza (ANOVA) mediante el procedimiento GLM del programa estadístico SAS (Statistical Analysis System [SAS], 2004) con el modelo estadístico siguiente:

Y_ijkl = µ + S_i + P_j(S_i) + B_k + S_i*B_k + B_k*P_j(S_i) + E_ijkl

Y_ijkl = Observación del l-ésimo individuo de la j-ésima procedencia de la i-ésima especie en el k-ésimo bloque

µ = Media general de la población

S_i = Efecto de la i-ésima especie

P_j(S_i) = Efecto de la j-ésima procedencia anidada en la i-ésima especie

B_k = Efecto del k-ésimo bloque

S_i*B_k = Efecto de la interacción de la i-ésima especie con el k-ésimo bloque

B_k*P_j(S_i) = Efecto de la interacción de la j-ésima procedencia anidada en la i-ésima especie con el k-ésimo bloque

E_ijkl = Error experimental

Se consideró a la especie como efecto fijo, y a la población dentro de especie y bloque como efectos aleatorios. Con la finalidad de examinar, con mayor detalle, la variación dentro de la especie entre procedencias, se realizó un ANOVA para cada una de éstas, utilizando una reducción del modelo anterior donde se elimina el efecto de la especie (S_i) así como sus interacciones. También se hizo un análisis de regresión (SAS, 2004) entre el crecimiento promedio de cada población y su altitud de origen, para determinar algún patrón de variación altitudinal.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Diferencias entre especies

La altura de las plantas fue estadísticamente diferente entre especies (P < 0.001) y entre procedencias de cada especie (P < 0.001), a los tres y cinco meses de edad (Cuadro 2). A los tres meses de edad, la variación entre especies fue de 25 % de la varianza total y de 52 % a los cinco meses de edad, siendo éste un porcentaje sumamente elevado si se compara con el 18 % que Salazar-García et al. (1999) reportan para cuatro especies de pinos.

A los tres meses de edad, P. pseudostrobus mostró el mayor crecimiento (8.8 cm en promedio) seguido de P. leiophylla (6.4 cm) y P. devoniana (5.6 cm) (Figura 1). Sin embargo, P. leiophylla superó a P. pseudostrobus (26.1 y 24.3 cm, respectivamente) a los cinco meses de edad (Figura 1). Este resultado es sorprendente, considerando que existe una idea extendida de que P. pseudostrobus tiene uno de los mejores crecimientos en comparación con las especies de pino con las que cohabita (López-Upton, 2002). Por tanto, P. leiophylla podría ser una buena alternativa en los programas de reforestación de la meseta purépecha de Michoacán, debido también a su capacidad para crecer en suelos pobres (Musalem & Martínez-García, 2003) y resistir condiciones de humedad restringida (Martínez-Trinidad et al., 2002).

En contraste, P. devoniana tuvo una altura menor (12.7 cm), debido seguramente a su condición de estado cespitoso, durante el cual se desacelera o suspende el crecimiento primario, promoviéndose en su lugar el desarrollo de la raíz y el crecimiento secundario (Perry, 1991; Schmidtling & White, 1989).

Diferencias entre procedencias y patrón altitudinal

En el ANOVA realizado para cada una de las especies, las diferencias entre procedencias fueron significativas para P. devoniana (a los tres y cinco meses de edad; P < 0.0001) y para P. leiophylla (sólo a los tres meses de edad; P = 0.0352), pero no para P. pseudostrobus (Cuadro 3). La contribución a la varianza total de la variación entre procedencias de P. devoniana fue de 29 y 39 %, a los tres y cinco meses de edad, respectivamente. Estas contribuciones son muy elevadas, considerando que, en ensayos de vivero, la variación entre procedencias es común por debajo de 15 %; por ejemplo, para Picea glauca (Moench) Boss. es de 3 % (Li, Beaulieu, Corriveau, & Bousquet, 1993), para Pinus patula Schiede ex Schltdl. & Cham. es de 5 % (Sáenz-Romero, Beaulieu, & Rehfeldt, 2011; Sáenz-Romero, Ruíz-Talonia, Beaulieu, Sánchez-Vargas, & Rehfeldt, 2011), y para P. pseudostrobus (Viveros-Viveros et al., 2005) y Abies alba Mill. es de 15 % (Vitasse, Delzon, Bresson, Michalet, & Kremer, 2009).

El crecimiento de cada especie a una determinada edad tiene un patrón altitudinal diferente, según las procedencias. La población de P. devoniana presentó (a las dos edades evaluadas) mayor crecimiento a una menor altitud (1,630 m), en comparación con las cuatro poblaciones de mayor altitud. El patrón de variación entre poblaciones es clinal a los tres meses (r² = 0.89, P = 0.0169) (Figura 2) y discontinuo a los cinco meses con una marcada diferenciación entre la procedencia de menor altitud (1,650 m) y las de la parte media y alta (2,000 a 2,300 m; r² = 0.79, P = 0.0426) (Figura 3). El patrón altitudinal de variación entre procedencias de P. devoniana es similar al reportado en un ensayo de procedencias con la misma especie en el centro-norte de Michoacán, también a lo largo de un gradiente altitudinal (Tumbisca [1,650 m] a San Miguel del Monte [2,400 m], en las cercanías de Morelia). En ese estudio se observaron diferencias significativas (P < 0.05) entre procedencias, donde las poblaciones de menor altitud muestran mayor crecimiento y una expresión menos pronunciada del estado cespitoso (Aguilar-Aguilar, 2006). También se ha encontrado que las poblaciones de P. devoniana de baja altitud tienen menor resistencia al daño por heladas, respecto a las de elevada altitud (Sáenz-Romero & Tapia-Olivares, 2008). La asociación negativa entre crecimiento y resistencia al daño por heladas se considera una estrategia de adaptación a los sitios de mayor altitud (Vitasse et al., 2009). Algunas estrategias similares de adaptación se han observado en otras especies como Pinus hartwegii Lindl. (Viveros-Viveros et al., 2009), P. pseudostrobus y Pinus montezumae Lamb. (Jasso, Martínez, & Jiménez, 1997; Viveros-Viveros, Sáenz-Romero, López-Upton, & Vargas-Hernández, 2007). En estos estudios, se encontraron especies (P. pseudostrobus) o poblaciones con mayor crecimiento en las partes bajas de distribución, y especies (P. montezumae) o poblaciones con menor crecimiento y expresión más pronunciada del estado cespitoso en las partes altas de distribución altitudinal.

En el caso de P. leiophylla, a los tres meses de edad, las poblaciones de la parte central de la distribución altitudinal crecieron más que las de los extremos superior e inferior, aunque se ajusta a un modelo de regresión cuadrática, no es estadísticamente significativo (r² = 0.77, P = 0.4835) (Figura 2). Este patrón desaparece a los cinco meses de edad (Figura 3). El patrón altitudinal de P. leiophylla a los tres meses de edad es similar al mostrado por poblaciones de Pinus oocarpa Schiede ex Schldtl. de la región de Uruapan, Michoacán (Sáenz-Romero, Guzmán-Reyna, & Rehfeldt, 2006), y plantas a temprana edad de P. patula de la región de Ixtlán de Juárez, Oaxaca (Sáenz-Romero et al., 2011). Este patrón de variación genética es común cuando el clima óptimo de las poblaciones se encuentra en altitudes intermedias de su rango natural de distribución, donde se encuentran las mejores condiciones para expresar su potencial de crecimiento (Rehfeldt et al., 2002). Conforme las poblaciones ocupan sitios alejados de su óptimo en el gradiente altitudinal, las condiciones ambientales se vuelven más severas y la presión de selección se intensifica. Debido a esto, la estructura genética se modifica para aumentar la adaptación a condiciones más adversas, muchas veces sacrificando crecimiento para dar lugar a características de mayor valor adaptativo (Mátyás et al., 2010), tales como resistencia a heladas (en la parte alta de la distribución altitudinal) o a la sequía (en la parte baja). El hecho de que a los tres meses de edad existieran diferencias significativas (P = 0.0352) en la altura de P. leiophylla según las procedencias, pero que el patrón altitudinal (si bien con una tendencia cuadrática) no fuera estadísticamente significativo, y que a los cinco meses las diferencias de crecimiento entre procedencias dejaran de ser significativas, debe tomarse con cautela. Se han documentado casos en los que las poblaciones originadas a lo largo de un gradiente altitudinal no muestran diferencias significativas en vivero (Sáenz-Romero, Viveros-Viveros, & Guzmán-Reyna, 2004), pero a edades posteriores en campo las mismas procedencias si muestran diferencias significativas (P < 0.05) (Sáenz-Romero et al., 2006).

Implicaciones de manejo y ante escenarios de cambio climático

Las diferencias significativas en altura de planta entre las poblaciones de P. devoniana confirma la necesidad de utilizar una zonificación altitudinal para decidir el movimiento de semillas y plantas en programas de reforestación con esta especie. Se sugiere confirmar esta tendencia a edades posteriores y, previamente, confirmar o redelinear las zonas altitudinales para la especie, con base en la resistencia a heladas (Saénz-Romero & Tapia-Olivares, 2008). Por tanto, el posible movimiento altitudinal que se haga en un manejo que incluya la migración asistida, debe considerar las diferencias genéticas entre poblaciones de P. devoniana. En el caso de P. leiophylla, de confirmarse a edades posteriores en ensayos de campo que no existe diferenciación entre poblaciones a lo largo de gradientes altitudinales, las decisiones sobre el movimiento de semillas y plantas de programas de reforestación se simplificarían. Es decir, las semillas y plantas podrían moverse libremente dentro de los límites de distribución de la especie en la región, sin poner en riesgo la adaptación de los individuos en el clima contemporáneo. De realizarse la migración asistida, podría emplearse cualquier población (se insiste, de confirmarse la tendencia expresada a los cinco meses). Dependiendo de cuál sea el comportamiento de P. pseudostrobus en evaluaciones futuras y en otras variables, será la estrategia a seguir. Si en el futuro se manifestara una diferenciación entre poblaciones, será necesario redelinear las zonas previamente establecidas (ver Sáenz-Romero et al., 2012) para decidir el movimiento de semillas y plantas. Por el contrario, si se confirma la no existencia de diferenciación, las semillas y plantas podrían moverse libremente dentro de la zona, al igual que P. leiophylla. Por ahora, existe evidencia de que las poblaciones si están genéticamente diferenciadas para el carácter de peso seco expresado a los dos años de edad (Sáenz-Romero et al., 2012).

Considerando los efectos inminentes del cambio climático (Sáenz-Romero et al., 2010), es importante empezar a implementar prácticas de manejo que ayuden a realinear las poblaciones forestales al clima para el cual están adaptadas. El establecimiento de ensayos de campo de migración asistida con movimiento altitudinal de poblaciones y especies, sería de suma importancia como estrategia para evaluar la adaptación o desadaptación de las plantas. Esto permitiría tener una valoración más objetiva de los riesgos o beneficios de la migración asistida. Para el caso concreto de la Comunidad Indígena de NSJP, los experimentos de campo deben contemplar el reemplazo de las poblaciones de menor altitud de P. pseudostrobus por especies y poblaciones más tolerantes a la sequía, como podrían ser P. devoniana y P. leiophylla. Idealmente, y para efectos de mantener la productividad de los bosques de NSJP, se podría incluir una porción de plantas de P. devoniana y P. leiophylla originadas de genotipos superiores; es decir, sería recomendable tener acoplado un programa de mejoramiento genético, en donde las zonas para plantación usando semilla de huertos semilleros contemplen en su delimitación el reacoplamiento necesario para aminorar los efectos del cambio climático.

CONCLUSIONES

Se encontraron diferencias significativas (P < 0.0001) en la altura de planta de P. devoniana, P. leiophylla, y P. pseudostrobus, evaluadas a los tres y cinco meses de edad en vivero. El crecimiento de P. devoniana fue diferente (P < 0.0001) entre poblaciones, con un patrón de crecimiento asociado a la altitud de origen, donde la procedencia de menor altitud mostró mayor crecimiento. La especie P. leiophylla mostró diferencias significativas (P = 0.0352) entre poblaciones a los tres meses de edad, pero no un patrón altitudinal estadísticamente significativo. A los cinco meses no mostró patrón alguno de diferenciación entre poblaciones. En el caso de P. pseudostrobus tampoco se encontraron diferencias significativas entre poblaciones. El posible movimiento altitudinal que se haga en un manejo que incluya la migración asistida, debe considerar las diferencias genéticas entre poblaciones de P. devoniana.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el financiamiento del Fondo Mixto CONACYT-Michoacán (2009-127128) de la Coordinación de la Investigación Científica de la UMSNH y el programa PAPIT (IN202112) de la UNAM. Se agradecen las facilidades brindadas por la Dirección Técnica Forestal de la Comunidad Indígena de Nuevo San Juan Parangaricutiro para la recolecta de semillas, a través de Felipe Aguilar, Manuel Echevarría, Antonio Echevarría, Felipe López y Reyes Aguilar, así como ayuda en el mantenimiento del ensayo de vivero de Mariela Gómez, CIEco-UNAM.

REFERENCIAS

Aguilar-Aguilar, S. (2006). Variación genética altitudinal entre procedencias de Pinus devoniana Lindl., evaluadas en un ensayo de corta duración. Tesis de Maestría, Facultad de Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.         [ Links ]

Allen, C. D., Macalady, A. K., Chenchouni, H., Bachelet, D., McDowell, N., Vennetier, M., ...Cobb, N. (2010). A global overview of drought and heat-induced tree mortality reveals emerging climate change risks for forests. Forest Ecology and Management, 259, 660-684. doi: 10.1016/j.foreco.2009.09.001.         [ Links ]

Breshears, D. D., Cobb, N. S., Rich, P. M., Price, K. P., Allen, C. D., Balice, R. G., ...Meyer, C. W. (2005). Regional vegetation die-off in response to global-change-type drought. Proceedings of National Academy of Sciences, 102, 15144-15148. doi: 10.1073/pnas.0505734102        [ Links ]

Dvorak, W. S., Hodge, G. R., & Kietzka, J. E. (2007). Genetic variation in survival, growth, and stem form of Pinus leiophylla in Brazil and South Africa and provenance resistance to pitch canker. Southern Hemisphere Forestry Journal, 69(3), 125-135. doi: 10.2989/SHFJ.2007.69.3.1.351        [ Links ]

Jasso, M. J., Martínez, I., & Jiménez, M. (1997). Evaluación del crecimiento de dos especies del genero Pinus en una plantación. Linares, Nuevo León, México: III Congreso Mexicano sobre Recursos Forestales. Sociedad Mexicana de Recursos Forestales, A. C.         [ Links ]

Jump, A. S., Hunt, J. M., & Peñuelas, J. (2006). Rapid climate change-related growth decline at the southern range edge of Fagus sylvatica. Global Change Biology, 12, 2163-2174. doi: 10.1111/j.1365-2486.2006.01250.x        [ Links ]

Li, P., Beaulieu, J., Corriveau, A., & Bousquet, J. (1993). Genetic variation in juvenile growth and phenology in a White Spruce provenance-progeny test. Silvae Genetica, 42(1), 52-60. Obtenido de http://www.allgemeineforstundjagdzeitung.de/fileadmin/content/dokument/archiv/silvaegenetica/42_1993/42-1-52.pdf        [ Links ]

López-Upton, J. (2002). Pinus psedostrobus. In Vozzo, J. A. (Ed.), Tropical tree seed manual (pp. 636-638). USA: USDA Forest Service.         [ Links ]

Martínez-Trinidad, T., Vargas-Hernández, J., López-Upton, J., & Muñoz-Orozco, A. (2002). Respuesta al déficit hídrico en Pinus leiophylla: Acumulación de biomasa, desarrollo de hojas secundarias y mortalidad de plántulas. Terra, 20(3), 291. Obtenido de http://www.chapingo.mx/terra/contenido/20/3/art291-301.pdf        [ Links ]

Martínez-Trinidad, T., Vargas-Hernández, J., Muñoz-Orozco, A., & López-Upton, J. (2002). Respuesta al déficit hídrico en Pinus leiophylla: Consumo de agua y crecimiento en plántulas de diferentes poblaciones. Agrociencia, 36, 365-376. Obtenido de http://redalyc.uaemex.mx/redalyc/src/inicio/ArtPdfRed.jsp?iCve=30236310        [ Links ]

Mátyás, C., Berki, I., Czúcz, B., Gálos, B., Móricz, N., & Rasztovits, E. (2010). Future of beech in Southern Europe from the perspective of evolutionary ecology. Acta Silvatica et Lignaria Hungarica, 6, 91-110. Obtenido de http://www.nyme.hu/fileadmin/dokumentumok/fmk/acta_silvatica/cikkek/Vol06-2010/08_matyas_et_al_p.pdf        [ Links ]

Medina-García, C., Guevara-Féfer, F., Martínez-Rodríguez, M. A., Silva-Sáenz, P., Chávez-Carbajal, M. A., & García-Ruiz, I. (2000). Estudio florístico en el área de la Comunidad Indígena de Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacán, México. Acta Botánica Mexicana, 52, 5-41. Obtenido de http://redalyc.uaemex.mx/pdf/574/57405202.pdf        [ Links ]

Musalem, M. A., & Martínez-García, S. (2003). Monografía de Pinus leiophylla Schl. et Cham. (1a ed.). México, D. F.: Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias.         [ Links ]

Peñuelas, J., Oyaga, R., Boada, M., & Jump, A. S. (2007). Migration, invasion and decline: Changes in recruitment and forest structure in a warming-linked shift of European beech forest in Catalonia (NE Spain). Ecography, 30, 830-838. doi: 10.1111/j.2007.0906-7590.05247.x        [ Links ]

Perry, P. J. (1991). The pines of México and Central America. Portland, Oregon, USA: Timber Press.         [ Links ]

Rehfeldt, G. E. (1988). Ecological genetics of Pinus contorta from the Rocky Mountains (USA): A synthesis. Silvae Genetica, 37(3-4), 131-135. Obtenido de http://www.bfafh.de/inst2/sg-pdf/37_3-4_131.pdf        [ Links ]

Rehfeldt, G. E. (1991). Gene resource management: Using models of genetic variation in silviculture. In USDA Forest Service (Ed.), Genetics/Silviculture workshop proceedings (pp. 31-44). Wenatchee, Washington, USA: USDA Forest Service. Obtenido de http://www.fs.fed.us/rm/pubs_other/wo_1990_miller_r001.pdf        [ Links ]

Rehfeldt, G. E., Ferguson, D. E., & Crookston, N. L. (2009). Aspen, climate and sudden decline in western USA. Forest Ecology and Management, 258, 2353-2364. doi: 10.1016/j.foreco.2009.06.005.         [ Links ]

Rehfeldt, G. E., Tchebakova, N. M., Parfenova, Y. I., Wykoff, W. R., Kuzmina, N. A., & Milyutin, L. I. (2002). Intraspecific responses to climate in Pinus sylvestris. Global Change Biology, 8, 912-929. Obtenido de http://forest.akadem.ru/PDF/060322/tchebakova_9.pdf        [ Links ]

Sáenz-Romero, C., Beaulieu, J., & Rehfeldt, G. E. (2011). Altitudinal genetic variation among Pinus patula populations from Oaxaca, Mexico, in growth chambers simulating global warming temperatures. Agrociencia, 45, 399-411. Obtenido de http://redalyc.uaemex.mx/src/inicio/ArtPdfRed.jsp?iCve=30219764012        [ Links ]

Sáenz-Romero, C., Guzmán-Reyna, R., & Rehfeldt, G. E. (2006). Altitudinal genetic variation among Pinus oocarpa populations in Michoacán, México; implications for seed zoning, conservation of forest genetic resources, tree breeding and global warming. Forest Ecology and Management, 229, 340-350. doi: 10.1016/j.foreco.2006.04.014.         [ Links ]

Sáenz-Romero, C., Rehfeldt, G. E., Crookston, N. L., Pierre, D., St-Amant, R., Bealieau, J., & Richardson, B. (2010). Contemporary and projected spline climate surfaces for Mexico and their use in understanding climate-plant relationships. Climatic Change, 102, 595-623. doi: 10.1007/s10584-009-9753-5        [ Links ]

Sáenz-Romero, C., Rehfeldt, G. E., Soto-Correa, J. C., Aguilar-Aguilar, A., Zamarripa-Morales, V., & López-Upton, J. (2012). Altitudinal genetic variation among Pinus pseudostrobus populations from Michoacán, México. Two location shadehouse test results. Revista Fitotecnia Mexicana, 32(2), 111-120. Obtenido de http://www.revistafitotecniamexicana.org/documentos/35-2/2a.pdf        [ Links ]

Sáenz-Romero, C., Ruíz-Talonia, L. F., Beaulieu, J., Sánchez-Vargas, N. M., & Rehfeldt, G. E. (2011). Genetic variation among Pinus patula populations along an altitudinal gradient. Two environment nursery tests. Revista Fitotecnia Mexicana, 34(1), 19-25. Obtenido de http://redalyc.uaemex.mx/src/inicio/ArtPdfRed.jsp?iCve=61017038003        [ Links ]

Sáenz-Romero, C., & Tapia-Olivares, B. L. (2008). Genetic variation in frost damage and seed zone delineation within an altitudinal transect of Pinus devoniana (P. michoacana) in México. Silvae Genetica, 57(3), 165-170. Obtenido de http://www.bfafh.de/inst2/sg-pdf/57_3_165.pdf        [ Links ]

Sáenz-Romero, C., Viveros-Viveros, H., & Guzmán-Reyna, R. (2004). Altitudinal genetic variation among P. oocarpa populations in Michoacán, western México. Preliminary results from a nursery test. Forest Genetics, 11(3-4), 341-349. Obtenido de http://www.tuzvo.sk/files/fg/volumes/2004/FG11-34_343-349.pdf        [ Links ]

Salazar-García, J., Vargas-Hernández, J., Jasso-Mata, J., Molina-Galán, J., Ramírez- Herrera, C., & López-Upton, J. (1999). Variación en el patrón de crecimiento en altura de cuatro especies de Pinus en edades tempranas. Madera y Bosques, 5(2), 19-34. Obtenido de http://redalyc.uaemex.mx/pdf/617/61750203.pdf        [ Links ]

Statistical Analysis System (SAS Institute). (2004). SAS/STAT Guide for personal computers. Version 9.1. Cary, N. C. USA: Author.         [ Links ]

Schmidtling, R. C., & White, T. L. (1989). Genetics and tree improvement of longleaf pine. In R. M. Farrar (Ed.), Proceedings of the symposium on the management of longleaf pine (pp. 114-127). New Orleans, LA, USA: USDA Forest Service, Southern Forest Experiment Station (now Asheville, NC, USDA Forest Service, Southern Research Station).         [ Links ]

Velázquez-Montes, A., Fregoso-Domínguez, A., Bocco-Verdinelli, G., & Cortez-Jaramillo, G. (2003). The use of a landscape approach in Mexican forest indigenous communities to strengthen long-term forest management. Interciencia, 28(11), 632-638. Obtenido de http://www.redalyc.org/articulo.oa?id=33908602        [ Links ]

Vitasse, Y., Delzon, S., Bresson, C. C., Michalet, R., & Kremer, A. (2009). Altitudinal differentiation in growth and phenology among populations of temperate-zone tree species growing in a common garden. Canadian Journal of Forest Research, 39, 1259-2009. Obtenido de http://sylvain-delzon.com/wordpress/www/wp-content/uploads/Vitasse-et-al.-2009-CJFR.pdf        [ Links ]

Viveros-Viveros, H., Sáenz-Romero, C., López-Upton, J., & Vargas-Hernández, J. (2005). Variación genética altitudinal en el crecimiento de plantas de Pinus pseudostrobus Lindl en campo. Agrociencia, 39(5), 575-587. Obtenido de http://www.colpos.mx/agrocien/Bimestral/2005/sep-oct/art-11.pdf        [ Links ]

Viveros-Viveros, H., Sáenz-Romero, C., López-Upton, J., & Vargas-Hernández, J. (2007). Growth and frost damage variation among Pinus pseudostrobus, P. montezumae and P. hartwegii tested in Michoacán, México. Forest Ecology and Management, 253, 81-88. doi: 10.1016/j.foreco.2007.07.005.         [ Links ]

Viveros-Viveros, H., Sáenz-Romero, C., Vargas-Hernández, J. J., & López-Upton, J. (2006). Variación entre procedencias de Pinus pseudostrobus establecidas en dos sitios en Michoacán, México. Revista Fitotecnia Mexicana, 29(2),121-126. Obtenido de http://redalyc.uaemex.mx/pdf/610/61029204.pdf        [ Links ]

Viveros-Viveros, H., Sáenz-Romero, C., Vargas-Hernández, J., López-Upton, J., Ramírez-Valverde, G., & Santacruz-Varela, A. (2009). Altitudinal genetic variation in Pinus hartwegii Lindl. I.: Height growth, shoot phenology, and frost damage in seedlings. Forest Ecology and Management, 257, 836-842. doi: 10.1016/j.foreco.2008.10.021.         [ Links ]