Consideraciones epidemiológicas en la prevalencia serológica de Brucella ovis en Zacatecas, México

Possible risk factors for serological prevalence of Brucella ovis in Zacatecas, Mexico

José Maria Carrera Chávez^a, Francisco Guadalupe Echavarría Cháirez^b, Carlos Fernando Aréchiga Flores^a, Rómulo Bañuelos Valenzuela^a, Jorge Luis Tórtora Pérez^c

^a Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia. Universidad Autónoma de Zacatecas. México. carrerajm22@hotmail.com. Correspondencia al primer autor.

^c Facultad de Estudios Superiores Cuautitlán. Universidad Nacional Autónoma de México. México.

Recibido el 9 de noviembre de 2011.
Aceptado el 16 de diciembre de 2011.

Resumen

La epididimitis causada por Brucella ovis es una enfermedad de importancia en los rebaños ovinos de México. En los sementales afectados ocasiona baja productividad por la disminución de la fertilidad. El objetivo del estudio fue determinar la relevancia de diferentes posibles factores de riesgo (sistema de producción, densidad de sementales, total de vientres, relación hembras:macho, sistema de empadre y raza del semental) sobre la prevalencia de B. ovis en Zacatecas, México. Se muestrearon 544 sementales, en 153 rebaños, provenientes de cuatro sistemas de producción. La respuesta serológica se evaluó mediante inmunodifusión doble en gel. El 18.6 % (101/544) de los sementales muestreados resultaron positivos y el 10.5 % (16/153) de los rebaños presentó al menos un semental positivo. El sistema semi-intensivo presentó la mayor prevalencia (P<0.05), con 86.1 % (87/101) de sementales positivos, el extensivo 11.9 % (12/101), el traspatio 2.0 % (2/101), y el intensivo no registró positivos. La prevalencia de B. ovis fue más alta en los rebaños más grandes, con mayor número de vientres y sementales. Los sementales de raza Katahdin mostraron mayor prevalencia (30.8 %) (24/78) que los Rambouillet (14.0 %) (18/129), Dorper (13.8 %) (31/224) y Suffolk (13.8 %) (8/58) (P<0.05). La prevalencia se relacionó más con el sistema de producción utilizado que con la relación hembras:macho o el sistema de empadre. Los resultados obtenidos sugieren que la cantidad de sementales en el rebaño es el factor de mayor relevancia en la prevalencia serológica de B. ovis (OR = 17.38, 95 % IC 7.76 a 38.94), aunque pudiera estar supeditado al sistema de producción.

Palabras clave: Brucella ovis, Prevalencia, Tamaño de rebaño, Sistema de producción, Empadre, Razas.

Epididymitis due to Brucella ovis infection lead to a disease with great importance in Mexican sheep industry. In the affected rams produces a low productivity due to a decreased fertility. The objective of the study was to determine the relevance of different possible risk factors (production system, density of sires, population of ewes, ewes:ram ratio, mating system and sires breed) upon B. ovis prevalence in Zacatecas, México. A sample of 544 rams was obtained in 153 flocks from four production systems. The serological test was determined by double immunodiffusion. The positive sampled rams were 18.6 % (101/544) and 10.5 % (16/153) of the sampled flocks had at least one positive ram. The semi-intensive production system showed a major prevalence (P<0.05) with 86.1 % (87/101) of the positive rams, the extensive system with 11.9 % (12/101), the backyard with 2.0 % (2/101) and the intensive did not register positives. The prevalence of B. ovis was higher in larger flocks, with the largest number of ewes and rams. Katahdin rams showed a major prevalence (30.8 %) (24/78) than Rambouillet (14.0 %) (18/129), Dorper (13.8 %) (31/224) and Suffolk rams (13.8 %) (8/58); (P<0.05). The prevalence was associated more with the production system used, than the ratio ewes:ram or mating system. The results suggest that the amount of sires within each flock is the most important factor in the serological prevalence of B. ovis (OR= 17.38, 95% IC 7.76-38.94), although this potential factor could be subject to the production system.

Key words: Brucella ovis, Prevalence, Flock size, Production system, Breeding system, Breeds.

INTRODUCCIÓN

El estado de Zacatecas ocupa el quinto lugar en el inventario nacional de ovinos con 410,860 cabezas⁽¹⁾ y se manejan cuatro sistemas de producción: intensivo, semi-intensivo, extensivo y de traspatio. Aunque no es zoonótica^(2,3,4), la importancia de Brucella ovis radica en la pérdida de fertilidad y el aumento en el descarte de sementales infectados⁽⁵⁾, acortamiento de la vida reproductiva de los sementales⁽⁶⁾, pérdida de sementales de alto valor genético, necesidad de un mayor número de sementales para realizar el empadre⁽⁷⁾, y lo más importante, baja productividad del rebaño debido a la disminución de la fertilidad⁽⁸⁾ ocasionada por la presencia y competencia de los sementales afectados con los machos sanos^(5,9,10). De hecho, algunos autores la consideran como la más importante de las enfermedades reproductivas infecciosas^(2,11).

B. ovis afecta principalmente a machos y ocasiona fertilidad disminuida^(2,5,9), epididimitis crónica^(2,12), atrofia testicular⁽⁷⁾ y esterilidad. Las hembras rara vez son afectadas, pero pueden presentar aborto^(11,13) y ocurrir un incremento de la mortalidad perinatal en corderos^(2,14). La principal vía de infección es el contacto sexual entre los machos mientras están separados de las hembras⁽¹⁵⁾ y se considera factible la transmisión venérea pasiva durante el empadre^(5,7), ya que las hembras pueden ser portadoras de la bacteria en el tracto reproductivo hasta por dos meses⁽¹⁴⁾. Para el diagnóstico serológico de B. ovis se han utilizado las pruebas de Coombs, fijación de complemento, ELISA e inmunodifusión doble en gel, siendo esta última la más utilizada actualmente en México⁽¹⁶⁾, y es la prueba que exige la Norma Oficial de Brucelosis del país (NOM-041-ZOO-1995)^(17,18,19), para la cual se reporta una sensibilidad de 9 % y especificidad de 100 %⁽⁵⁾. En México, desde la década de los 90s inició el programa nacional de erradicación de esta enfermedad y al menos desde el 2002 es obligatorio que todos los machos mayores de ocho meses sean muestreados⁽¹⁹⁾. El objetivo de este trabajo fue determinar la relevancia de los posibles factores de riesgo como el sistema de producción, la proporción de sementales, el tamaño del rebaño (cantidad de vientres), la relación hembras: macho, el sistema de empadre y el encaste racial en la seroprevalencia de B. ovis en Zacatecas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los sitios de muestreo se localizaron en el estado de Zacatecas, entre las coordenadas 25°00'51'' N y 104°20'03'' O, 21°04'43'' N y 104°19'08'' O, 20°48'19'' N y 101°29'58'' O y, 24°51'29'' N y 100°40'55'' O, con clima templado semi-árido, y precipitación promedio de 400 mm anuales.

Para determinar la presencia de animales seropositivos a B. ovis, se realizó la prueba de inmunodifusión doble (IDD) en gel, utilizando como antígeno un extracto salino caliente de proteínas de membrana externa de la cepa REO-198 de B. ovist⁸), la prueba se realizó en el Laboratorio de Diagnóstico del CENID Microbiología Animal del INIFAP.

Con la finalidad de evaluar la relación entre prevalencia de B. ovis y la cantidad de sementales dentro de cada unidad de producción, se establecieron los siguientes criterios: muy alta, más de 20 sementales por UP; alta, de 10 a 19 sementales; media, de 5 a 9 sementales y baja, de 1 a 4 sementales por UP. Para evaluar la relación de la prevalencia de B. ovis y el tamaño del rebaño se consideró la población de vientres en la unidad de producción y se categorizó como muy alta, más de 500 vientres por UP; alta de 101 a 499 vientres; media, de 21 a 100 vientres y baja de 3 a 20 vientres por UP. Respecto a la relación hembras:macho se clasificó muy baja, de 3 a 15 vientres por semental; baja, de 16 a 30 vientres por semental; media, de 31 a 45 vientres por semental y alta, más de 45 vientres por semental. Para el tipo de empadre sólo se consideraron dos categorías, empadre continuo donde el semental permanece todo el año con las borregas, y empadre controlado donde el macho se separa de los vientres al menos una vez al año.

El análisis estadístico se realizó con ayuda del paquete estadístico SAS⁽²⁰⁾ mediante una prueba de X² para determinar la influencia de los factores de riesgo en la presencia de la seroprevalencia de B. ovis, y se calcularon también razones de momios (odds ratio; OR) e intervalos de confianza (IC) al 95%, que incluye el estadístico X² Mantel-Haenszel. También se realizó un análisis de correlación canónica para determinar la relación entre prevalencia con el sistema de producción, la densidad de población de sementales, la población de vientres, la relación hembras:macho, el tipo de empadre y el encaste racial.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En base a la información obtenida con la aplicación de la encuesta, se realizó la siguiente caracterización de los sistemas de producción (Cuadro 1).

1) Sistema de producción intensivo: se caracterizó por manejar el rebaño en estabulación total, con un tamaño promedio de 85.4 ± 125.8 cabezas y un promedio de vientres en producción de 44.9 ± 75.8. La productividad en este sistema es muy variable, aunque el promedio fue de 0.46 ± 0.2 animales producidos por vientre al año. La relación hembras:macho fue de 31.4 ± 19.8 vientres por semental. Las razas y cruzas que predominaron en vientres fueron Dorper (39.0 %), seguida por Katahdin, Rambouillet y Suffolk, y en menor escala Pelibuey y Blackbelly. Entre los sementales predominó la raza Dorper (63.2 %), seguida por Katahdin y Rambouillet, y en menor escala otras razas como Suffolk y Charolais.

2) Sistema de producción semi-intensivo: se caracterizó por ser de pastoreo en praderas inducidas, pastoreo en agostadero o esquilmos agrícolas, y por ofrecer algún complemento a la alimentación al momento de realizar el encierro de los animales, con la finalidad de incrementar la productividad del rebaño, la cual fue de 0.60 ± 0.4 animales producidos por vientre al año, con un tamaño promedio de rebaño de 208.0 ± 264.0 cabezas y un promedio de vientres en producción de 126.3 ± 152.4. La relación hembras:macho fue de 41.3 ± 16.7 vientres por semental. La distribución de las razas en este sistema es más homogénea, sobre todo en vientres, predominando la raza Dorper (31.5 %), seguida de Rambouillet y Katahdin, y en menor escala Pelibuey, Suffolk y Blackbelly. Entre los sementales predominó la raza Dorper (47.2 %), seguida por la raza Katahdin y Rambouillet, y en menor escala Suffolk, Pelibuey, Charolais, Ile de France y Blackbelly.

3) Sistema de producción extensivo: se caracterizó por ser de pastoreo en agostadero, pastoreo de esquilmos agrícolas o de trashumancia, es de tipo tradicional, de escasa o nula tecnificación y organización, y una productividad muy baja de 0.38 ± 0.2 animales producidos por vientre al año. Tuvo un tamaño promedio de rebaño de 114.7 ± 117.9 cabezas y un promedio de vientres en producción de 72.4 ± 73.1. La relación hembras:macho fue de 30.8 ± 24.0 vientres por semental. En vientres predominaron las cruzas lanares con Rambouillet (44.2 %), seguidas por Dorper y Suffolk, y en menor escala Pelibuey, Katahdin, Blackbelly y otras como la raza Polipay. En sementales, predominó la raza Rambouillet (39.8 %), seguida por la raza Dorper y Suffolk, y en menor escala Polipay, Katahdin, Pelibuey y Blackbelly.

El 18.6 % de los sementales muestreados resultaron positivos a B. ovis y el 10.5 % de los rebaños presentaron al menos un semental positivo. La prueba de IDD se considera de baja sensibilidad (92 %) pero de alta especificidad (100 %)⁽⁵⁾, con lo que los animales positivos pueden considerarse con alta probabilidad como infectados, mientras que por su baja sensibilidad, cabe la posibilidad de que entre los sementales diagnosticados como negativos hubieran animales ya infectados.

Desde 1974 (primer reporte de B. ovis en México), se han realizado estudios en diferentes estados de la República Mexicana con la finalidad de determinar la prevalencia a B. ovis⁽¹³⁾, existe incluso un reporte que señala que se erradicó B. ovis en México en 1991⁽³⁾. Sin embargo, Núñez et aX¹⁶⁾ reportaron una prevalencia general de 2.4 % en varios estados (Jalisco, Estado de México, Tlaxcala, Hidalgo, Guanajuato, Nuevo León, Puebla y Veracruz), siendo Hidalgo el que resultó con la prevalencia más alta (6.9 %), con 20.5 % de rebaños positivos. Posteriormente, Méndez et a/⁽¹³⁾ reportaron una prevalencia de 22.5 % mediante IDD en seis rebaños del altiplano Mexicano (México D.F., Estado de México e Hidalgo). Hernández et aX¹⁸⁾, reportan la prevalencia de B. ovis en diferentes estados de la República durante los años 2000 al 2002 y señalan que la prevalencia disminuyó de 7.5 % en el 2000, a 3.1 % en el 2001 y en el 2002 se encontró una prevalencia sólo del 1.1 %, aunque debe considerarse qu e en algunos Estados se analizaron pocas muestras, y que no se realizó un análisis continuo sobre las mismas poblaciones de los primeros trabajos. Destacan el caso de Hidalgo que en el 2002 analizó 1,318 sueros sin encontrar un solo positivo y el caso de Yucatán, que en el 2001 reporta una prevalencia de 2.0 % pero en el 2002 se incrementó hasta 8.13 %. La existencia de datos que resultan contradictorios en periodos de tiempo muy cercanos, sugieren la falta de seguimiento formal, normativo, del problema, con muestreos consecutivos a las mismas poblaciones, y la consecuente falta de información y de aplicación de medidas de control, a una enfermedad que muestra una prevalencia relevante. La no obligatoriedad de la Norma y su falta de observancia, permiten que animales no diagnosticados o incluso detectados como positivos pero sin signos clínicos o anomalías palpables, puedan ser vendidos como sementales, convirtiéndose en la forma más segura de difusión de la bacteria a nuevos rebaños. De lo anterior, puede inferirse que el hecho de conocer la prevalencia de B. ovis y las medidas que se tomen para su control, son determinantes para lograr disminuir su presencia en los rebaños de la República Mexicana.

Referente a la seroprevalencia de B. ovis según el sistema de producción (Cuadro 2), se encontró que el sistema que mostró mayor prevalencia (P<0.05) fue el semi-intensivo, correspondiéndole el 86.1 % de los sementales positivos; OR= 12.78, 95% IC 3.05-53.54 (Cuadro 3), siguiendo el extensivo con 11.9 % (OR= 2.16, 95% IC 0.47-9.97), luego el traspatio con 2.0 % y contrario a lo esperado, el sistema intensivo no presentó sementales reactores. Existen estudios con especies de Brucella l isas que reportan una relación contradictoria entre prevalencia y sistema de producción ⁽²¹⁾, con B. melitensis en caprinos^(22,23); mayor prevalencia en sistemas extensivos y con B. abortus en bovinos⁽²⁴⁾; mayor prevalencia en sistemas intensivos, lo que indica que el factor sistema de producción puede estar supeditado a otros factores de mayor influencia⁽²³⁾ para la presencia de B. ovis. Sin embargo, cuando la seroprevalencia se analizó en relación a la población de sementales dentro de cada explotación (Cuadro 2), la población caracterizada como muy alta tuvo una prevalencia mayor (P<0.05) con 79.2 % de los animales positivos (OR= 17.38, 95% IC 7.7638.94; Cuadro 3), mientras que la población alta tuvo 11.9% (OR= 2.90, 95% IC 1.11-7.59), la media 2.0 % (OR= 1.44, 95% IC 0.29-7.20) y la baja 6.9 %. Estos resultados pueden ser consecuencia de efectos confundidos, dado que el 100 % de los sementales caracterizados como población muy alta y el 57.0 % de los sementales caracterizados como población alta, corresponden al sistema semi-intensivo. Se ha reportado que la prevalencia de la enfermedad (Brucella spp) es mayor en rebaños grandes, que en rebaños pequeños^(25-28), lo que también fue confirmado en este estudio, pues se encontró que los sementales provenientes de los rebaños más grandes (Cuadro 2) con una población de vientres caracterizada como muy alta, fueron los que tuvieron mayor prevalencia (P<0.05) con 80.2 % de los sementales positivos (OR= 14.24, 95% IC 3.39-59.76; Cuadro 3), seguida por la población alta de vientres con 12.9 % (OR= 3.31, 95% IC 0.7215.15), la población media con 4.9 % (OR= 1.37, 95% IC 0.26-7.27) y finalmente los semental es provenientes de la población caracterizada como baja con 2.0 %. Esta información también coincide con lo reportado por Ficapal et aX²⁴⁾ quienes indican que el porcentaje de reactores se incrementa de acuerdo al tamaño del rebaño, con 35 % en rebaños chicos (50 a 400 ovinos), 65.2 % en rebaños medianos (401-800 ovinos) y 50.7 % en rebaños grandes (más de 801 ovinos). El mayor tamaño del rebaño y por ende el número de sementales presentes, podría favorecer la diseminación de la bacteria entre ellos, ya que se ha demostrado que el porcentaje de animales infectados aumenta después de un empadre de dos meses (de 58.7 a 74.4 %), lo que indica una rápida diseminación de la enfermedad a sementales sanos⁽²⁵⁾.

Con respecto a la relación hembras:macho (Cuadro 2), se encontró que en la relación caracterizada como baja se presentó la mayor prevalencia (P<0.05) con 63.6 % de los animales positivos (OR= 3.95, 95% IC 1.649.50; Cuadro 3), la relación media con 28.7 % (OR= 3.03, 95% IC 1.20-7.65), la relación muy baja con 5.9 % (OR= 2.07, 95% IC 0.4010.65) y la relación alta con 2.0 %. Como se ha observado con los demás factores epidemiológicos, existe una dependencia con relación al sistema de producción y la densidad de sementales. La prevalencia de B. ovis fue mayor en la relación hembras:macho baja y media posiblemente porque el 62.5 y 68.7 % respectivamente, pertenecen al sistema de producción semi-intensivo y el 61.0 y 25.9 % respectivamente, pertenecen por esta misma relación, a la categoría de densidad de población de sementales muy alta. Asimismo, debe considerarse que en la relación hembras:macho caracterizada como muy baja, en su mayor parte, corresponden a los sistemas de traspatio y extensivos, donde el número de sementales existentes y el manejo inherente al sistema de producción limitan la transmisión de la enfermedad. La relación hembras:macho en la transmisión de B. ovis es importante, ya que debe considerarse que las consecuencias económicas de la infección por B. ovist¹¹) dependen en gran medida de la prevalencia y tipos de empadre⁽⁵⁾, al existir alta prevalencia en rebaños con relación hembras:macho baja puede resultar en reducidas tasas de concepción o un periodo muy largo de parición (incremento del número de días abiertos, y como consecuencia, el productor que ignora la situación creada por B. ovis, puede intentar corregir el problema aumentando el número de sementales en servicio facilitando la transmisión de la enfermedad.

Se encontró que la prevalencia fue mayor (P<0.05) en los sementales que se manejan en un sistema de empadre controlado (Cuadro 2), con el 89.1 % de los sementales positivos (OR= 5.39, 95% IC 2.80-10.38; Cuadro 3) y sólo el 10.9 % en sementales que se manejan con empadre continuo, lo que quizá se explique considerando que la principal vía de infección son las montas entre los machos mientras están separados de las hembras⁽¹⁵⁾.

En el análisis de correlación canónica se encontró que el posible factor epidemiológico que mostró una mayor correlación con la seroprevalencia de B. ovis, fue la densidad de sementales dentro de cada rebaño, lo cual se corrobora al haber sido el factor que tuvo una mayor OR (10.37), lo que podría indicar que existe una dependencia de los demás factores de riesgo respecto a esta densidad para la presencia de B. ovis en los rebaños de Zacatecas (Cuadro 4).

La baja correlación entre los sistemas de producción y la prevalencia de B. ovis, mostrada en el análisis de correlación canónca, se atribuye a que los sistemas de producción pudieran no ser precisos en su definición debido a los atributos que se tomaron en cuenta para su clasificación, y que en México existe una gran diversidad de estos y sus combinaciones. El manejo específico de los ovinos en cada UP influyó más con la prevalencia de B. ovis que los sistemas aquí definidos. Esto indica que debieran definirse sistemas a mayor detalle y con elementos propios de cada UP, estado o región, lo que pudiera ayudar a expresar la posible relación y entender con mayor detalle la problemática y dar soluciones específicas, considerando la importancia que tiene la ovinocultura para el estado de Zacatecas, además de que la ovinocultura en México es una actividad económica agropecuaria que presenta una de las mejores tasas de rentabilidad y perspectivas de crecimiento.

CONCLUSIONES E IMPLICACIONES

La característica de mayor importancia epidemiológica fue la cantidad de sementales dentro de cada rebaño, ya que los demás posibles factores de riesgo parecen estar supeditados a esta condición. Sin embargo, se observó que el sistema de producción está asociado a variables como la cantidad de sementales y vientres en el rebaño, la relación hembras:macho y el sistema de empadre para la presencia de seroprevalencia a B. ovis. Se infiere que el sistema de producción, y por lo tanto, el manejo, es un factor determinante en el control adecuado de B. ovis, ya que el mezclar animales de diferentes edades y pesos en los mismos corrales, no eliminar animales serológicamente positivos (aun cuando no presentaran lesiones), no examinar los sementales antes de la temporada de empadre e introducir animales no evaluados serológicamente a B. ovis han favorecido la diseminación de la enfermedad. Asimismo, es de vital importancia para el control de B. ovis, que todos los sementales ofertados en los programas de mejoramiento genético cuenten con prueba diagnóstica negativa y provengan de rebaños libres de la enfermedad.

AGRADECIMIENTOS

LITERATURA CITADA

1. INEGI. Censo Agrícola, Ganadero y Forestal. 2007. Disponible: http://www.inegi.org.mx/sistemas/TabuladosBasicos/Default.aspx?c=17177&s=est. Consultado May 29, 2011.         [ Links ]

2. Xavier MN, Silva TMA, Costa EA, Paixão TA, Moustacas VS, Carvalho Júnior CA, Sant'Anna FM, et al. Development and evaluation of a species-specific PCR assay for the detection of Brucella ovis infection in rams. Vet Microbiol 2010;145:158-164.         [ Links ]

3. Corbel MJ. Brucellosis: an overview. Emerging Infectious Diseases 1997;3(2):213-221.         [ Links ]

4. Gall D, Nielsen K, Vigliocco A, Smith P, Perez B, Rojas X, Robles C. Evaluation of an indirect enzyme-linked immunoassay for presumptive serodiagnosis of Brucella ovis in sheep. Small Ruminant Res 2003;48:173-179.         [ Links ]

5. Ridler AL, West DM. Control of Brucella ovis infection in sheep. Vet Clin Food Anim 2011;27:61-66.         [ Links ]

6. Acosta DJ, Díaz AE, Arellano RB, Tenorio GVR, Tórtora PJ. Inducción experimental de epididimitis en ovinos por inoculación intrauretral con Actinobacillus seminis: estudio bacteriológico, serológico e histopatológico. Tec Pecu Méx 2006;44(2):257-267.         [ Links ]

7. Alvarez JF, Veneros R, González O. Validación operacional de un ELISA comercial para Brucella ovis, Chile. Arch Med Vet 2007;39(3):275-279.         [ Links ]

8. Mejía SP, Díaz AE, Salas TE, Tenorio GVR. Identificación de las proteínas de 35 y 38 kDa específicas de Brucella ovis. Téc Pecu Méx 2004;42(2):277-285.         [ Links ]

9. Gennero MS, Grattarola C, Zoppi S, Goria M, Bergagna S, Di Giannatale E, Dondo A. Diagnostic survey on contagious epididymitis of rams in Piedmont (Italy). Epidémiol et santé anim 2005;48:93-95.         [ Links ]

10. Garrido FG, Acosta DJ, Tortora PJ. Epididimitis del carnero. Congreso de la Asociación Latinoamericana de Especialistas en Pequeños Rumiantes y Camélidos Sudamericanos. Huancavelica, Perú. 2011:127-136.         [ Links ]

11. Carvalho JCA, Moustacas VS, Xavier MN, Costa EA, Costa LE, Silva TMA, Paixão TA, Borges AM, Gouveia AMG, Santos RL. Andrological, pathologic, morphometric, and ultrasonographic findings in rams experimentally infected with Brucella ovis. [on line]http://sciencedirect.com/sicience/article/pii/S0921448811002999. Accessed Sep 20, 2011.         [ Links ]

12. Acosta DJP, Palomares RG, Hernández AL, Herrera LE, Aguilar RF. Estudio bacteriológico y serológico de un brote de epididimitis por Brucella ovis [resumen]. Congreso Nacional de Buiatría. Acapulco Gro. 2002:254.         [ Links ]

13. Méndez NG, Díaz AE, Morales ÁJF, Aguilar RF, Suárez GF. Epidimitis ovina: Estudios bacteriológico y serológico. Vet Méx 1999;30(4):329-336.         [ Links ]

14. ISU. Iowa State University. College of Veterinary Medicine. Ovine Epididymitis: Brucella ovis. 2007. [on line] http://cfsph.iastate.edu/Factsheets/pdfs/brucellosis_ovis.pdf. Accessed Jun 14, 2011.         [ Links ]

15. Robles CA. Epididimitis contagiosa de los carneros por Brucella ovis. Rev Med Vet 1998;79(1):1-9.         [ Links ]

16. Núñez TE, Díaz AE, Velázquez QF, Trigo TF, Suárez GF. Presencia de anticuerpos contra diferentes especies de Brucella en sementales ovinos jóvenes. Vet Méx 1997;28:241-245.         [ Links ]

17. Norma Oficial Mexicana, NOM-041-ZOO-1995. Campaña Nacional contra la Brucelosis en los animales. Diario Oficial, 20 de agosto 1996.         [ Links ]

18. Hernández AL, Palomares RG, Ochoa DV. Seroprevalencia de Brucella ovis en sementales procedentes de diferentes estados de la República Mexicana. Congreso Nacional de Buiatría. 2003. [en línea] http://ammveb.net/XXVII%20CNB/memorias/Enfermedades_Infecciosas/Cartel/Trabajo_128_Seroprevalencia_de_Brucella_ovis_en_sementales.doc. Consultado: May 29, 2011.         [ Links ]

19. Luna-Martínez JE, Mejía-Terán C. Brucellosis in Mexico: current status and trends. Vet Microbiol 2002;90:19-30.         [ Links ]

20. SAS. User's Guide: Statistics. Version 9.1.3 Edition. SAS Institute Inc., Cary, NC, USA. 2002.         [ Links ]

21. Lopes LB, Nicolino R, Haddad JPA. Brucellosis - Risk factors and prevalence: A review. Open Vet Sci J 2010;4:72-84.         [ Links ]

22. Kabagambe EK, Elzer PH, Geaghan JP, Opuda-Asibo J, Scholl DT, Miller JE. Risk factors for Brucella seropositivity in goat herds in eastern and western Uganda. Prev Vet Med 2001;52:91-108.         [ Links ]

23. Ashagrie T, Deneke Y, Tolosa T. Seroprevalence of caprine brucellosis and associated risk factors in South Omo Zone of Southern Ethiopia. Afr J Microbiol Res 2011;5(13):1682-1685.         [ Links ]

24. Ficapal A, Jordana J, Blasco JM, Moriyón I. Diagnosis and epidemiology of Brucella ovis infection in rams. Small Ruminant Res 1998;29:13-19.         [ Links ]

25. Quispe ChR, Rivera GH, Rosadio AR. Cinética de la infección por Brucella ovis en carneros durante una época de empadre. Rev Inv Vet Perú 2002;13(1):61-66.         [ Links ]

26. Coelho AM, Coelho AC, Góis J, Pinto ML, Rodrigues J. Multifactorial correspondence analysis of risk factors for sheep and goat brucellosis seroprevalence. Small Ruminant Res 2008;78:181-185.         [ Links ]

27. Solorio-Rivera JL, Segura-Correa JC, Sánchez-Gil LG. Seroprevalence of and risk factors for brucellosis of goats in herds of Michoacan, Mexico. Prev Vet Med 2007;82:282-290.         [ Links ]

28. Matope G, Bhebhe E, Muma JB, Lund A, Skjerve E. Risk factors for Brucella spp. infection in smallholder household herds. Epidemiol Infect 2011;39:157-164.         [ Links ]