Emisión de metano entérico por rumiantes y su contribución al calentamiento global y al cambio climático. Revisión

Enteric methane emission by ruminants and its contribution to global climate change. Review

Jorge Armando Bonilla Cárdenas^a, Clemente Lemus Flores^b

^a Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. CIRPAC. C.E. Santiago Ixcuíntla. Leyes de Reforma 120, Col. Lázaro Cárdenas. 63190 Tepic, Nayarit. Tel. Part. 311 213 2152. Tel. Cel. 311 116 1948. bonilla.jorge@inifap.gob.mx, abonilla@uan.edu.mx. Correspondencia al primer autor.

Recibido el 21 de junio de 2010.
Aceptado el 18 de enero de 2011.

Resumen

La producción de metano (CH₄) por los rumiantes se deriva de manera natural del proceso digestivo en estos, pero constituye una pérdida de energía y contribuye a las emisiones de gases de efecto invernadero (GEI), por lo que ha aumentado el número de investigaciones a fin de reducir la metanogénesis ruminal. Esta última está influenciada por varios factores, entre los que destacan: consumo de alimento, composición y digestibilidad de la dieta y procesamiento previo del alimento. Entre las estrategias para mitigar las emisiones de CH₄ que se han propuesto, la manipulación dietética–nutricional parece ser la de mayor potencial, simplicidad y factibilidad. En aquellos países que han estimado su inventario de GEI, la cantidad de metano es importante y en Nueva Zelanda, por ejemplo, se percibe como urgente la necesidad de que los ganaderos tengan acceso a tecnologías que les permitan reducir las emisiones de GEI de una manera segura y económicamente efectiva. En México se han encontrado diferencias significativas entre los factores propuestos por distintas fuentes, lo que sugiere desarrollar más estudios en las diferentes condiciones climáticas del país. Para desarrollar estrategias para mitigar las emisiones de CH₄ por el ganado, debe ser posible cuantificarlas en una amplia gama de circunstancias, por lo que existen varios métodos tanto para estimarlas como para medirlas. El objetivo de esta revisión es compilar y difundir información sobre la emisión de CH₄ por los rumiantes, sus posibles efectos en el calentamiento y en el cambio climático global, así como las alternativas existentes para su mitigación.

Palabras clave: Gases, Efecto invernadero, Metano, Rumiantes.

Abstract

Key words: Greenhouse gases, Methane, Ruminants.

INTRODUCCIÓN

El metano (CH₄) es un producto final de la fermentación que sufren los alimentos en el rumen, que en términos de energía constituye una pérdida y en términos ambientales contribuye al calentamiento y al cambio climático global. La investigación en nutrición animal se ha enfocado en su mayor parte a encontrar métodos para reducir las emisiones de CH₄ debido a la ineficiencia energética que ocurre en el rumen, y no por el rol del CH₄ en el calentamiento global. Sin embargo, recientemente se ha prestado más atención a su contribución potencial al cambio climático^(1,2,3).

El CH₄ pertenece al grupo de gases de efecto invernadero (GEI), en el que se encuentran también: bióxido de carbono (CO₂), óxido nitroso (N₂O), hidrofluorocarbonos (HFC), perfluorocarbonos, (PFC) y hexafluoruro de azufre (SF₆)⁽⁴⁾. Todos estos gases tienen moléculas con dos o más átomos que se mantienen unidos con suficiente espacio entre sí para poder vibrar cuando absorben calor; eventualmente la molécula que vibra libera radiación y ésta será posiblemente absorbida por otra molécula de 3EI. A este proceso de mantener calor cerca de la superficie de la tierra, se le conoce como efecto invernadero. Los GEI son liberados a la atmósfera tanto por fuentes naturales como antropogénicas. La cantidad de GEI liberados mediante la actividad humana se ha incrementado de manera significativa en los últimos años, lo cual está propiciando la amplificación del efecto invernadero natural y el cambio cli mático global. La agricultura y la producción pecuaria contribuyen ampliamente a las emisiones antropogénicas de CH₄, CO₂ y N₂O a la atmosfera. Por estos motivos se están encaminando esfuerzos a reducir las emisiones y prevenir el calentamiento global, y proteger así el sistema climático natural del planeta, y se considera que los sistemas de producción animal sostenibles deben propender por una menor producción de CH₄(5,6,7).

La producción de CH₄ en los rumiantes está influenciada por factores como consumo de alimento, composición de la dieta, digestibilidad del alimento, procesamiento previo del alimento y frecuencia de alimentación. Entre las estrategias para mitigar las emisiones de CH₄ se ha propuesto: reducir el número de animales rumiantes, aumentar el número de animales no rumiantes, manipulación genética de los microorganismos ruminales metanogénicos, desarrollo de razas menos metanogénicas y manipulación dietética–nutricional; esta última parece ser la de mayor potencial en términos de simplicidad y factibilidad. La manipulación nutricional para suprimir la metanogénesis incluye uso de forrajes de alta calidad, alta proporción de granos en la dieta, uso de aditivos (compuestos químicos, ácidos orgánicos, ionóforos, probióticos), dietas ricas en ácidos grasos insaturados, adición de acetógenos, de bacteriocinasas, de virus vs Archaea, y de extractos vegetales (aceites esenciales), modificación de las prácticas de alimentación y suplementación a dietas basadas en pajas. Estas prácticas de alimentación reducen las emisiones de CH₄ por la modificación de la fermentación ruminal, inhibiendo directamente los metanogénicos y protozoarios, o desviando los iones hidrógeno de los metanogénicos^(8,9). El objetivo de esta revisión es compilar y difundir información sobre la emisión de CH₄ por los rumiantes, sus posibles efectos en el calentamiento y en el cambio climático global, así como las alternativas existentes para su mitigación.

Situación de las emisiones de metano en diversos países

Debido a acuerdos internacionales tales como los protocolos de Montreal y de Kyoto, y las recientes cumbres de Copenhague y Cancún, así como a la existencia de organizaciones gubernamentales y no gubernamentales en todo el mundo, muchos países están realizando acciones encaminadas al control (mitigación) de las emisiones de GEI. La primera acción es determinar el inventario de GEI que cada país emite considerando sus diversas actividades socio–económicas. En el caso de la actividad pecuaria se incluyen la emisión directa de los animales (de origen entérico) y la derivada del estiércol, y generalmente corresponden a CH₄ y NO₂, respectivamente. La metodología para elaborar los inventarios nacionales de GEI es la que recomienda el Panel Intergubernamental para el Cambio Climático (IPCC, por sus siglas en inglés), mediante la que se generan inventarios estimados⁽¹⁰⁾. Las emisiones de CH₄ por el ganado se estiman mediante el inventario ganadero, definiendo previamente las categorías y subcategorías de animales, ya que existen especies que contribuyen con más de una categoría de fuente de emisiones. La precisión de la estimación dependerá del nivel que se elija (1, 2 ó 3), lo que depende a su vez de la disponibilidad y confiabilidad de los inventarios ganaderos de cada país. Por ejemplo, si se elige el nivel 2, habrá de disponerse de información confiable de cada categoría de animales, la productividad de estos, la calidad de la dieta y las condiciones de manejo del estiércol, a fin respaldar una estimación más exacta de la ingesta de alimentos y usarla en la estimación de la producción de CH₄. Las mismas estimaciones de ingesta de alimentos deben emplearse para suministrar estimaciones armónicas de las tasas de excreción de estiércol y nitrógeno, para mejorar la exactitud y la coherencia de las emisiones de CH₄ y N2O producidas por el manejo del estiércol⁽¹¹⁾.

Respecto a la estimación de emisiones de la ganadería en México, se han encontrado diferencias significativas entre los factores propuestos por González y Ruíz⁽¹²⁾ y los valores reportados por el IPCC en 1997 y en 2000, lo que sugiere desarrollar más estudios en sus diferentes condiciones climáticas⁽¹²⁾. México ha presentado ante la Convención Marco de las Naciones Unidas sobre el Cambio Climático (CMNUCC) cuatro comunicaciones (1997, 2001, 2006 y 2009) en las que se incluyó el inventario de emisiones de GEI (INEGEI). Estas comunicaciones forman parte de los compromisos de México ante la CMNUCC y además conforman un avance de las medidas para estudiar, mitigar y adaptarse al fenómeno global del cambio climático. La mitigación de las emisiones de GEI es un a obligación asumida ante la CMNUCC⁽¹³⁾. En el Cuadro 1 se muestra un resumen de los tres últimos inventarios de GEI en México^(14–17).

En Colombia la proyección de emisiones de CH₄ de origen pecuario para el 2010 representaría el 70 % de la participación de los GEI, correspondiendo un 95 % las emisiones entéricas del ganado lechero y productor de carne⁽⁷⁾. Las emisiones de CH₄ procedentes de la ganadería China, contribuyen con aproximadamente el 7.2 % de la producción total mundial estimada de CH₄⁽¹⁹⁾. En Japón, con base en la estimación del consumo de materia seca (MS), la emisión total derivada de fermentación entérica fue de 0.375 millones de toneladas anuales⁽²⁰⁾. En Nueva Zelanda las emisiones entéricas de CH₄ por el ganado en pastoreo son la fuente más importante de GEI generados por la agricultura, representando el 31.8 % del total de los GEI emitidos en ese país, y se menciona que existe la urgente necesidad de que los ganaderos neozelandeses tengan acceso a tecnologías que les permitan reducir estas emisiones de una manera segura y costo–efectiva^(21,22,23). Las cifras en cada país son consecuencia de sus condiciones y actividades socioeconómicas preponderantes, pero permiten percibir la problemática y establecer referencias respecto a México.

En el Cuadro 2 se presenta el número de publicaciones relacionadas con producción de CH₄ entérico en rumiantes consultadas para la presente revisión, el país de origen y el porcentaje que representa el número de publicaciones de cada país respecto al total, lo cual puede ser un indicador de la situación de la investigación a nivel mundial sobre el tema.

Microorganismos metanogénicos

El CH₄ es producido en el rumen por un grupo altamente especializado de microorganismos, los cuales son anaerobios obligados. La producción de CH₄ por estos microorganismos es parte de su metabolismo energético, y la mayoría utilizan CO₂ como su aceptor terminal de electrones en la respiración anaeróbica, convirtiéndolo a CH₄; el donador de electrones utilizado en este proceso es generalmente el H₂⁽²⁴⁾. Las condiciones anaerobias, la ausencia de luz y la presencia de NO₃, S y SO₄ que caracterizan la fermentación de materia orgánica (MO), conducen a la biogénesis de CH₄⁽²⁵⁾. El CH₄ es producido por microorganismos pertenecientes al dominio Archaea, que comprende dos reinos: Euryarchaeaota (metanogénicos, halófilos extremos y algunos hipertermófilos) y Crenarchaeota (originalmente sólo comprendía a los hipertermófilos pero ahora incluye una variedad de miembros no termofílicos)⁽²⁶⁾. Anteriormente se consideraba que los microorganismos metanogénicos pertenecían al dominio Bacteria. Algunas de las especies que han sido clasificadas son: Methanobacterium formicicum, M. bryantii, M. thermoautotrophicum, Methanobrevibacter ruminantium, M. arboriphilus, M. smithii, Methanococcus vannielii, M. voltae, Methanomicrobium mobile, Methanogenium cariaci, M. marisnigri, Methanospirillium hungatei y Methanosarcina barkeri⁽²⁷⁾. A pesar de su diversidad morfológica (diferentes formas y estructuras celulares) todos los aislados puros de metanogénicos son únicos debido a que usan sustancias simples para obtener energía y crecer, así como su habilidad para producir CH₄. Debido a la gran diversidad de estructuras orgánicas presentes en la biomasa ruminal, se requiere de un amplio grupo de microorganismos para su fermentación además de los metanogénicos, ya que estos sólo catabolizan un limitado número de sustratos. Así, el complejo de microorganismos convierten los carbohidratos, proteínas y lípidos en fragmentos de menor peso molecular, y estos son utilizados por bacterias acetógenicas (productoras de H) para formar acetato e H, y CO₂, los cuales son utilizados por los metanogénicos^(24,27).

Aunque casi siempre se ha considerado que en el rumen ocurre sólo producción de CH₄, también se ha estudiado la utilización (oxidación) de este gas por microorganismos metanotrofos, resultando que dicha oxidación tiene muy poca importancia cuantitativa en la producción neta de CH₄ por los rumiantes⁽²⁸⁾.

Metodologías empleadas para la medición de metano

A fin de desarrollar estrategias para mitigar las emisiones de CH₄ por el ganado, debe ser posible cuantificarlas en una amplia gama de circunstancias. Las técnicas analíticas para la determinación del CH₄ comprenden: espectroscopia infrarroja, cromatografía de gases, espectroscopia de masa y técnicas de d iodo laser⁽¹⁾. Existen también monitores automatizados para la detección de varios gases, entre estos el CH₄. En experimentos para medir las emisiones gaseosas de los rumiantes se han utilizado algunas de las siguientes metodologías e instalaciones:

Uso de gases trazadores. Esta técnica se fundamenta en la liberación de una cantidad conocida del gas trazador contenido en un tubo pre calibrado permeable colocado en el rumen, y la medición subsecuente de la relación de este gas en muestras representativas de aire expirado por los animales en prueba. Los gases trazadores más comúnmente empleados son: hexafluoruro de azufre (SF₆, por sus siglas en inglés). Esta técnica se desarrolló como una alternativa al uso de isótopos. Se coloca una cabezada que sostiene un capilar sobre el morro, a través del cual se colecta muestra de aire expirado y éste es almacenado en un tubo al vacío colocado alrededor del cuello del animal. Posterior a la colección de aire expirado, el tubo se presuriza con nitrógeno y se determinan las concentraciones de SF₆ y CH₄ por cromatografía. Debe conocerse la tasa de liberación del gas antes de su inserción en el rumen⁽³⁵⁾. Debido a la posibilidad de que la tasa de liberación del contenedor permeable afectase la proporción de CH₄:SF₆ en las muestras de aire expirado, se evaluó dicho factor, encontrando que el radio de las concentraciones molares difirió significativamente (P<0.05), 0.651 vs 1.197, cuando la tasa de liberación es baja (10 μl h^–1) o alta (20 μl h^–1), respectivamente. La producción media de CH₄ calculada con la tasa alta de liberación de SF₆ fue 8.5 % mayor que la calculada con la tasa baja de liberación (12.9 vs 11.9 L h^–1, respectivamente), aunque esta diferencia ya no fue estadísticamente significativa⁽³⁶⁾. A pesar de lo anterior, esta técnica tiene la ventaja de que puede usarse en condiciones normales de pastoreo y se puede obtener información individual de los animales, lo cual permite efectuar diversos tipos de comparaciones; es una buena herramienta para países cuyas emisiones de CH ₄ deriven principalmente de ganado en pastoreo, ya que se pueden obtener estimados precisos de las emisiones y desarrollar así opciones apropiadas de mitigación (37). Sin embargo, las técnicas con gases trazadores están asociadas a mayor variación que las técnicas calorimétricas estandarizadas⁽³⁸⁾.

Oxido nitroso (N₂O). El N₂O se usa como trazador, el cual es liberado a una tasa conocida (aproximadamente 10 g h^–1 de cada contenedor). La tasa de emisión de CH₄ de los animales se determina a partir de la relación de la concentración CH₄:NO2 y la tasa conocida de liberación del NO₂. Esta metodología es capaz de cuantificar simultáneamente ambos gases en la corriente de aire. Se han hecho ensayos con vacas Holstein en lactancia monitoreándolas continuamente (excepto a la hora del ordeño) durante cuatro días en pequeñas áreas de pastoreo cercadas, realizando al mismo tiempo el monitoreo con SF₆, habiendo obtenido excelente concordancia entre ambas técnicas⁽³⁹⁾.

Colecta directa. En Argentina se ha ensayado una técnica para colectar el gas producido en el rumen, mediante una fístula de 2 cm de diámetro, a través de la cual fluye el gas a un contenedor de nylon, tipo globo fijado al lomo, en este caso de una vaca Holstein de 550 Kg. Una vez colectado el gas por periodos de 24 h se determina su concentración de CH₄ en intervalos de 6 h. La producción diaria de gas fue en promedio de 911.7 L y la concentración de CH₄ varió de 20 a 32 % y representó en promedio 247 L d^–1(40).

Método micrometeorológico. Estas técnicas son costosas, ya que requieren de una mayor cantidad de equipo para medir la difusividad vertical y horizontal de los gases. Se ha descrito una técnica nueva a cielo abierto denominada espectroscopía infrarroja transformada Fourier (FTIR, por sus siglas en ingles), la cual consiste en que cada animal en el hato lleva un pequeño contenedor con N2O, fijado en un collar, lo cual implica el uso de un método trazador⁽³⁹⁾.

Independientemente del método empleado, se ha observado que existe variación diaria de la emisión de CH₄ en un mismo animal y entre animales, aun cuando el tipo de alimento y el nivel de consumo son uniformes durante largos periodos. Sin embargo la magnitud de tales variaciones (intra e interanimal), expresado como coeficiente de variación es ± 8% de la cantidad de CH₄ producido⁽²⁹⁾.

Estimadores de la producción de metano

En 1940 se propuso una ecuación para calcular la producción de CH₄ en aquellas situaciones donde sólo se requiera un valor aproximado: el coeficiente de determinación de la ecuación fue de 0.94 y se basaba en 100 g de carbohidratos digeridos⁽⁴¹⁾. Con valores previamente reportados de 1.42 y 2.35 mEq de ácidos grasos volátiles (AGV's), 100 g de liquido ruminal^–1 hora^–1 para dietas a base de heno y de grano, respectivamente, se calculó teóricamente la cantidad de CH₄ producido: 187 y 312 L de CH ₄ para la dieta de heno y de grano, respectivamente⁽⁴²⁾. El análisis de varios experimentos en los que se midió la emisión de CH₄ a partir de distintos tipos de dietas (forrajes, mixtas y peletizadas), indicó que en cada tipo de dieta con un consumo a nivel de mantenimiento, la producción de CH₄ se incrementó a medida que aumentó la digestibilidad aparente de ésta; la producción media de CH₄ fue de 8.07 Kcal por cada 100 Kcal ingeridas, con una escala de 6.2 a 10.8, correspondiendo el valor más bajo a pasto festuca peletizado y el más alto a pulpa de remolacha como alimento único⁽²⁹⁾.

En trabajos para evaluar la exactitud de siete ecuaciones previamente publicadas para predecir la producción de CH₄ en vacas Holstein lactantes y no lactantes, procedentes de 16 experimentos, se encontraron diversos grados de desviación entre éstas, y se concluyó que la ecuación de Moe and Tyrrel⁽⁴³⁾ fue la más exacta y precisa, y debido a que ésta considera el consumo de fracciones de carbohidratos relativamente fáciles de obtener (celulosa, hemicelulosa y carbohidratos no fibrosos), la hacen factible de utilizar por nutricionistas y ambientalistas para la predicción y monitoreo de la reducción de las emisiones de CH ₄ por rumiantes⁽⁴⁴⁾. Sin embargo, otros autores señalan que la limitante al emplear ecuaciones como la de Moe and Tyrrel⁽⁴³⁾, radica en la dificultad de obtener variables confiables para introducirlas en el modelo, y propusieron ecuaciones de predicción de producción de CH₄ para ganado lechero y de carne, basadas en el análisis de 29 artículos publicados entre 1964 y 2005, las cuales mostraron mejor predicción y mayor facilidad de uso para efectos de estimar inventarios nacionales de emisiones de CH₄⁽⁴⁵⁾. Los valores de producción de CH₄ que se usan para calcular el inventario total de CH₄ entérico de rumiantes, para ovinos adultos (mayores de un año), para ganado lechero y para venados son de: 20.9, 21.6 y 21.5 g de CH₄ kg de MS consumida^–1, sin embargo cuando se ha medido experimentalmente, los valores encontrados fueron de 18.4, 20.6 y 16.5 g, alimentados con base en alfalfa ensilada. Las diferencias se atribuyeron principalmente al consumo de MS, que fue de 0.060, 0.046 y 0.048 kg kg^{0.75 –1} para las tres especies, respectivamente. La producción total de CH₄ fue de 140.4, 31.5 y 18.3 g día^–1 para ganado, venados y ovinos, respectivamente, por lo que se concluyó que las diferencias en el proceso digestivo y en la fisiología de las poblaciones microbianas entre rumian tes p ueden ser las responsables de las diferencias en la producción de CH₄⁽²²⁾.

La producción de CH₄ en rumiantes alimentados con base en forraje puede ser predicha adecuadamente por sencillas incubaciones in vitro, combinando la degradabilidad verdadera del sustrato y las mediciones de producción de gas, siempre y cuando se conozca el consumo de alimento⁽⁴⁶⁾. Al efectuar regresiones entre la composición química, la digestibilidad y el consumo de una amplia gama de dietas para ganado de ambos sexos y la producción de CH₄, a niveles de consumo desde uno hasta tres veces el requerimiento de energía para mantenimiento, se encontró que la relación más alta (r² = 0.896) estuvo dada por el consumo de nutrientes digestibles, expresada por la ecuación: y= 1.62 x₁ – 0.38 x₂ + 3.78 x₃ + 1.49 x₄ + 1142, donde y= energía del CH₄ (kJ), x₁= proteína cruda digestible (g), x₂= grasa cruda digestible, x₃= fibra cruda digestible, y x₄= extracto libre de nitrógeno digestible. Se puede notar en esta ecuación que con excepción de la grasa cruda digestible, todos los factores influencian significativamente (P<0.05) la producción de CH₄⁽⁴⁷⁾.

Cantidad de metano producido por rumiantes en diferentes condiciones y factores que intervienen

Históricamente, en ensayos realizados a finales del siglo XIX, en los que se adicionó a la dieta aceite emulsificado de cacahuate, no se encontró disminución en la digestibilidad aparente ni en la producción de CH₄, pero al usar el aceite sin emulsificar disminuyeron tanto la digestibilidad aparente como la producción de CH₄; en un animal este último fue 53 % menor que su valor inicial⁽⁵⁰⁾. Posteriormente, en 1915 se reportaron valores de 4.8 y de 4.7 g de CH₄ producido por cada 100 g de carbohidratos digeridos ofrecidos en forma de forrajes, o una mezcla de forrajes y concentrado, respectivamente; y en 1919 se reportó una producción de CH₄ de 4.29 g por cada 100 g de carbohidratos digestibles por encima del nivel de mantenimiento. Un valor de 4.4 g de CH₄ por cada 100 g de carbohidratos digeridos de heno de sudán fue reportado en 1945. En ese mismo año se midió experimentalmente una tasa diaria de producción de CH₄ de 180 L día^–1 en vacas secas con raciones de mantenimiento y de 280 L día^–1 en vacas lactantes con dietas de producción⁽⁴²⁾.

Variación durante el día. En vacas Holstein en producción, estabuladas, alimentadas con ración total mezclada (RTM), se observó que después de cada oferta de ésta (07:00 y 16:00), la emisión de CH₄ (y de CO₂) se elevó abruptamente, para luego descender paulatinamente hasta su valor más bajo alrededor de las 05:30, justo antes de servir de nuevo la ración⁽⁵¹⁾. El mismo patrón se observó en ovinos en finalización, alimentados dos veces al día, en los que el pico de producción de CH₄ ocurrió entre las dos y tres horas pos alimentación y luego un descenso lento hasta antes de la próxima comida⁽⁵²⁾.

Especie y edad. Al ofrecer siete dietas distintas tanto a bovinos como a ovinos, no se encontraron diferencias significativas entre las dos especies en la cantidad de CH₄ producido, a un nivel de mantenimiento⁽²⁹⁾. En búfalos Murray jóvenes alimentados con base en forraje fresco de maíz y maíz ensilado, suplementado con 1 kg animal^–1 d^–1, se encontró una producción de CH₄ promedio de 86.6 ± 4.7 g animal^–1 d^–1(53). En ovinos y en bovinos menores de un año la producción de CH₄ es entre 17 y 20 % menor que en adultos, lo cual tiene implicaciones al considerar valores de animales adultos y aplicarlos de manera general al inventario ganadero de un país, al momento de elaborar los inventarios nacionales de GEI. En ciervos rojos del destete al año de edad, en pastoreo rotacional de Lolium perenne y Trifolium repens, la producción de CH₄ se incrementó con la edad, de 24.6 a 40.1 g anim^–1 d^–1 en ciervos de 4.5 y 11.5 meses, respectivamente, y 32.8 y 32.3 g anim^–1 d^–1 a los 6.5 y 9 meses, respectivamente⁽⁵⁴⁾. Al comparar la producción de CH₄ de vaquillas de 310 kg de peso vivo promedio, Holstein y Charolais x Simmental, alimentadas con varias dietas, los valores fueron similares, 238.0 vs 228.6 L d^–1, (P>0.05)⁽⁵⁵⁾.

Nivel de consumo. De manera general, a medida que el consumo diario de alimento se incrementa, el porcentaje de energía bruta que se pierde como CH₄ se reduce. Sin embargo, esto depende a su vez del tipo de alimento, ya que por ejemplo, cuando se ofrecen cantidades limitadas de carbohidratos altamente digestibles, ocurre proporcionalmente una elevada pérdida de CH₄, y viceversa, cuando se ofrecen grandes cantidades de carbohidratos altamente digestibles, ocurre proporcionalmente menor perdida de CH₄. El tipo de carbohidrato también afecta la producción de CH₄, ya que los azúcares solubles son menos metanogénicos que los estructurales, y que el almidón^(1,43). Con alimentación a libertad, el consumo de MS se correlacionó fuertemente (P= 0.01; r= 0.8) con la producción de CH₄, y el consumo aportó el 64 % de la variación diaria⁽⁵⁵⁾.

Procesamiento de los ingredientes. El molido y el peletizado de los forrajes disminuye marcadamente la producción de CH₄; sin embargo, este efecto no se manifiesta cuando el consumo se restringe. Parece ser que la mayor tasa de pasaje que provocan estos procesos, es la causa de la menor producción. La amoniatización o suplementación proteínica a forrajes de baja calidad provoca mayor pérdida de CH₄, proporcional al mejoramiento en la digestibilidad, sin embargo, la pérdida global (por unidad de producto) disminuiría⁽¹⁾.

Tipo de fermentación en el rumen. La cantidad de ácido propiónico producida y sobre todo la proporción de ésta respecto a la del ácido acético, es el factor de mayor impacto en la producción de CH₄. La fermentación de las paredes celulares de la fibra resulta en alta proporción acético:propiónico, y por ende mayores pérdidas de CH₄⁽¹⁾.

Tipo, especie y calidad del alimento

Pastos. Ovinos alimentados con Chicorium intybus produjeron 37 % menos CH₄ día^–1 (17.0 g) y 22 % menos CH₄ kg de MS consumida^–1 (24.3 g), que los alimentados con Lolium perenne (26.9 y 31.0 g CH₄ día^–1 y kg de MS consumida^–1, respectivamente). Aunque en este experimento también se evaluó el efecto de agentes metano–reductores, y mostró que es posible disminuir significativamente la producción de CH₄ en dietas con base en forraje fresco, se requiere de mayor investigación para determinar la efectividad de tales agentes en situaciones de pastoreo a largo plazo⁽⁵⁶⁾.

Al ofertar forrajes con alta (61.5 %), media (50.7 %) o baja (38.5 %) digestibilidad de la materia orgánica (DIVMO), consistentes en una mezcla de heno de leguminosa y gramínea, heno de gramínea de mediana calidad y heno de gramínea de baja calidad, respectivamente, se encontró que la producción de CH₄ se incrementó conforme la DIVMO se redujo, correspondiendo una producción de 47.8, 63.7 y 83.2 L kg MO digestible consumida^–1, respectivamente⁽⁵⁵⁾. Aún cuando se ha mencionado que incrementar la digestibilidad del forraje reduce las emisiones de CH₄, al ofrecer el mismo tipo de zacate producido para tener alta (ZAD) o baja digestibilidad (ZBD): 816 y 706 g/kg MS, respectivamente, ofrecidos ad libitum a vaquillas encastadas de Charolais en confinamiento, se encontró que el consumo fue mayor con ZAD que con ZBD: 7.66 vs 5.38 kg MS d^–1. La producción de CH ₄ fue mayor (P=0.003) con ZAD que con ZBD: 193 vs 138 g CH₄ d^–1; sin embargo, cuando se ajustó por el consumo de MS, consumo de MS digestible o consumo de energía bruta, la producción de CH₄ fue similar entre tratamientos. Los indicadores de la fermentación ruminal y la población microbiana tampoco fueron distintos debido a la digestibilidad del pasto⁽⁵⁸⁾.

Pajas de cereales. La producción de CH₄, como porcentaje de la energía bruta consumida, varió de 4.7 a 6.7, sin ser afectada significativamente por el tratamiento químico a pajas de avena, trigo y cebada, aunque el volumen producido por animal por día se incrementó de 17.8 L en ovinos que consumieron paja sin tratar, a 26.2 y a 30.1 L en ovinos que consumieron paja tratada con NaOH y con NH₃, respectivamente. Sin embargo, cuando la producción de CH₄ se expresó con relación al consumo de materia orgánica digestible (MOD), el tratamiento químico redujo significativamente la producción de CH₄: Testigo 55.0, NaOH 48.1 y NH₃ 43.7 L kg MO aparentemente digerida^–1(59).

Leguminosas. La combinación de ryegrass con 30 % de trébol blanco o trébol caucásico, resultó entre 17 y 24 % menor producción de CH₄ en corderos, en comparación a los alimentados con ryegrass solo⁽⁶⁰⁾. Vacas Friesian tuvieron menor emisión de CH₄ cuando se alimentaron con base en Lotus curniculatus comparadas con vacas alimentadas con ensilado de ryegrass (26.9 vs 35.1 g de CH₄ kg de MS consumida^–1 y 378 vs 434 g de CH₄ kg de sólidos en leche^–1(61). Las leguminosas tropicales también tienen efecto reductor de la metanogénesis, ya que por ejemplo, Leucaena leucocephala al 25 % de la dieta (con base en pasto estrella (Cynodon nlemfuensis), redujo la población de metanogénicos respecto al testigo (13.98 vs 40.22 x 10⁷ UFC ml^–1) sin comprometer la población total de bacterias celulolíticas⁽⁶²⁾.

Tipo de concentrado. El uso de concentrados altos en fibra para vacas lecheras en pastoreo puede ser una estrategia de mitigación, debido a que ocurre un incremento significativo en la producción de leche, aun cuando la disminución de la producción de CH₄ no disminuye per se, pero sí la producción de CH₄ kg de leche corregida a grasa^–1(48).

Sistema de producción. En sistemas de producción ganadera tropicales generalmente se tienen bajos índices productivos debido a la baja calidad de la dieta, lo cual implica que en situaciones de bajo consumo de alimento a causa de baja tasa de pasaje, no solo se tiene el efecto detrimental en el rendimiento por animal, sino también se obtiene mayor emisión de CH₄ y por ende menor aporte de energía metabolizable(7,63).

Alternativas para reducir la cantidad de metano emitido por rumiantes

Como se ha mencionado, existen numerosos factores que afectan la producción de CH₄, por lo que las alternativas para reducirlo pueden orientarse a uno de los factores, a un grupo de estos, o a implementar todo un conjunto de medidas para su control, lo que dependerá en gran parte de las condiciones de producción. Las líneas de investigación que se han abordado para reducir la metanogénesis se pueden clasificar en tres grandes grupos: 1) Disminución de CH₄ en el rumen indirectamente, por ejemplo, la defaunación, estimulando la fermentación propiónica en el rumen, disminuyendo la cantidad de carbohidratos estructurales y aumentando la de carbohidratos de fácil fermentación en la dieta. 2) Evaluación de productos que inhiben directamente a las bacterias metanogénicas; por ejemplo, la producción de vacunas, utilizando extractos de plantas, ionóforos, antibióticos específicos, bacteriófagos y bacteriocinasas. 3) Evaluación de vís alternas para la utilización del H + producido en rumen, con el objetivo de limitar la producción de CH₄. Se han adicionando ácidos orgánicos precursores del propionato y se investigan diferentes bacterias acetogénicas que pueden usar H + y CO₂ en la producción de acetato⁽⁶⁴⁾. Por otra parte, el mejoramiento de las características nutricionales del forraje y la implementación de sistemas estratégicos de suplementación, como la presencia de otros estratos vegetales en el área de pastoreo (sistemas silvopastoriles), pueden mejorar las características de la fermentación ruminal, reflejándose en mayor productividad y generalmente en una disminución en las emisiones de CH₄⁽⁷⁾.

Aditivos al alimento. Recientemente se han destacado cuatro objetivos principales al usar aditivos para optimizar la función ruminal: 1) reducir la producción de CH₄ a favor del propionato para mejorar el balance energético de los animales, 2) disminuir la degradación de las proteínas para incrementar la biodisponibilidad de aminoácidos en el intestino delgado, 3) reducir la tasa de degradación de los carbohidratos rápidamente fermentables (almidón, sacarosa) y controlar la concentración de ácido láctico, y 4) mejorar la digestión de la fibra. Los antibióticos ionóforos cubren la mayoría de estos objetivos en el rumen⁽⁶⁵⁾.

Ionóforos: Monensina sódica. En varias investigaciones en la década de los 80s se reportó que la monensina sódica disminuía la producción de CH₄ desde valores modestos hasta un 25 %, aunque posteriormente se encontró que el periodo de reducción es corto, y que a las dos semanas los niveles retornan a los valores iniciales, por lo que la reducción en la producción de CH₄ por ionóforos parecía más relacionada con la reducción en el consumo de alimento y no con un efecto directo en la metanogénesis⁽¹⁾. Sin embargo, los estudios al respecto han continuado y en 2004 se reportó que la monensina (33 mg kg MS^–1) disminuyó en 9 % la pérdida de energía gruesa en forma de CH₄ en becerros en crecimiento alimentados con dietas basadas en ensilado de cebada (66). En ovinos alimentados con pastos frescos (Lolium perenne y Chicorium intybus), la adición de 15 mg de monensina sódica día^–1 redujo las emisiones de CH₄⁽⁵⁶⁾. Se ha observado una reducción sostenida del 7 % en la emisión de CH₄ durante seis meses en vacas lecheras dosificadas con 24 mg de monensina kg de M S^–1 ofrecida ad libitum, consistente en RTM 60:40 forraje:concentrado, por lo que ésta podría ser una estrategia para reducir la producción de CH ₄ en vacas Holstei n en producción⁽⁶⁷⁾. Al usar monensina en cápsulas de liberación controlada (274 ± 0.72 mg d^–1) en vacas lecheras alimentadas con base en ryegrass y grano, no se encontró efecto del ionóforo en la producción de CH₄ ni en pastoreo, ni en las cámaras de respiración, siendo quizás necesaria una dosis mayor⁽⁶⁸⁾.

Lípidos. Si bien se adicionan grasas para incrementar la densidad energética de la dieta, para aumentar la producción de leche o para modificar su perfil de ácidos grasos (AG), su adición a las dietas para rumiantes impacta en la pérdida de CH₄ por varios mecanismos, incluyendo la biohidrogenación de AG insaturados, mayor producción de ácido propiónico e inhibición de protozoarios, por lo que son una opción para alterar la producción de CH₄^(1,50,72).

Grasas animales. La inclusión de sebo de res (34 g de grasa kg MS^–1) en dietas con base en ensilado de cebada para vaquillas Angus en crecimiento, redujo en 14 % la emisión de CH₄, sin reducir el consumo de alimento, pero sí la digestibilidad de la FDN en el tracto total (–15 %), comparado con la dieta testigo. La adición de 3 % de lípidos a dietas altas en forrajes disminuye la emisión de CH₄ y podría tener efecto sustancial en los inventarios de CH₄ si se adopta a nivel comercial, pero habrán de elegirse aquellas fuentes de grasas que tengan potencial de aplicación en campo, ya que aunque el sebo y las semillas de girasol sean de menor costo que el aceite de girasol, su efectividad como estrategia para abatir las emisiones debe tener también en cuenta los efectos potencialmente negativos en el consumo de energía digestible y en el comportamiento de ganado alimentado con dietas altas en forrajes⁽⁷³⁾.

Grasas vegetales. La adición in vitro de aceite de palma, aceite de coco, y aceite de canola en dosis del 5 % de la MS, redujo en 34, 21 y 20 % la producción de CH₄⁽⁷⁴⁾. En ovinos, la adición de 3.5 y 7 % de aceite de coco redujo la metanogénesis en 28 y 73 %, respectivamente⁽⁷⁵⁾. En ovinos alimentados con forraje fresco de Lolium perenne o de Chicorium intybus, y adicionados con 3 % de aceite de coco no se encontró una disminución importante en la producción de CH₄: 25.1 y 24.5 g animal^–1 día^–1, para el control y el aceite de coco, respectivamente⁽⁵⁶⁾. La suplementación con aceite de coco, a dietas basadas en ensilaje de maíz, heno de pasto y concentrado, redujo en 26 % la producción de CH₄ kg de peso vivo^–1 en ovinos, respecto a la dieta testigo, en tanto que con semilla de nabo, de girasol y de linaza, la reducción fue de 19, 27 y 10 %, respectivamente⁽⁷⁶⁾. La adición de 5 % de aceite de girasol a una dieta alta en forraje, disminuyó en 22 % la producción de CH₄ respecto al testigo, sin embargo, la digestibilidad de la FDN en el tracto total disminuyó 20 %⁽⁶⁶⁾. El uso de semilla de algodón o canola como fuente de grasa a dietas para vacas en lactación, no afectó la emisión de CH₄, aunque existió tendencia a incrementar la eficiencia de producción de leche por unidad de CH₄ emitido, por lo que el uso de grasas insaturadas provenientes de semillas de oleaginosas no fue efectivo para reducir la emisión de CH₄⁽⁷⁷⁾.

Ácidos grasos: Acido cáprico (C_10:0). La adición de 10, 20 ó 30 mg a 0.5 g de un concentrado estándar para ganado lechero y su incubación in vitro, provocó inhibición en la metanogénesis, y a mayor dosis de ácido cáprico, mayor inhibición (–85 y –34 % con las dosis de 30 y 20 mg, respectivamente), sin que se observara efecto con la dosis de 10 mg, pero se requiere de la evaluación in vivo para puntualizar su efecto antimetanogénico⁽⁷⁸⁾.

Acido láurico (C₁₂). Se ha demostrado in vivo que el ácido láurico es más potente para suprimir la producción de CH₄ en el tracto total (– 68 %), que el ácido mirístico (–49 %)⁽⁷⁹⁾. Estos mismos autores encontraron una disminución curvilínea al incrementar la proporción de C₁₂ en una mezcla de C₁₂/C₁₄, agregada a líquido ruminal in vitro. La reducción en la producción de CH₄ en 24 h fue de 50 % al adicionar 10 mg de C₁₂ y 20 mg de C₁₄, de 87 % cuando se agregaron 15 mg de cada uno y de 96 % cuando la proporción fue de 20 mg de C₁₂ y 10 mg de C₁₄. La población de Archaea disminuyó en una forma casi lineal al incrementar la proporción de C₁₂.

Acido mirístico (C_14:0). De entre los AG saturados, los de cadena media (C₈–C₁₆) son los que tienen mayor potencial para suprimir la metanogénesis ruminal. La adición de 5 % de ácido mirístico a la RTM de vacas en producción, redujo (P<0.05) en 36 % la producción de CH₄: 608 vs 391 L animal^–1 día^–1, para la dieta testigo y la que contenía ácido mirístico, respectivamente. La cantidad de CH₄ producida en cada uno de los tratamientos fue equivalente a 23.0 y 14.8 MJ, respectivamente. Concomitantemente hubo un tendencia a la reducción en el consumo de MS, en la producción de leche y disminución (P<0.05) de grasa en la leche⁽⁷²⁾.

Ácidos oleico (C_18:1), linoleico (C_18:2n–6), linolénico (C_18:3n–3), palmítico (C₁₆) y etil–linolenato. Se ha propuesto que la adición al rumen de aceptores de hidrógeno distintos al CO₂ podrían reducir la producción de CH₄, para lo cual se realizó una serie de experimentos, en los que la infusión de ácido oleico, linoleico y linolénico redujeron la producción de CH₄ en 13.8, 14.2 y 16.4 Kcal en forma de CH₄ por 100 Kcal de ácido oleico, linoleico y linolénico, respectivamente⁽⁵⁰⁾. La depresión en la producción de CH₄ tendió a incrementarse a medida que aumentó la insaturación de los AG. Cuando se infundió ácido palmítico, la producción de CH₄ se redujo considerablemente, lo que confirmó que el efecto que los AG de cadena larga tienen en la producción de CH₄ es considerable pero no depende totalmente de su insaturación (50). También se ha encontrado que ocurre una menor proporción de acetato y mayor de propionato al incrementar el nivel de insaturación de los AG C–18, disminuyendo las poblaciones de metanogéni cos y protozoarios con los ácidos linoleico y linolénico, siendo este último más eficiente⁽⁸⁰⁾.

Otros autores mencionan que los AG insaturados de cadena larga son los que tienen un alto potencial para suprimir la metanogénesis ruminal⁽⁸¹⁾. A este respecto, se ha determinado que el ácido linolénico tuvo el mayor efecto supresor; al evaluar la emisión de CH₄ por ovinos en finalización, usando dietas con diferente proporción forraje:concentrado (70:30 a 30:70) y adicionadas con 5 % de la MS de etil–linolenato, se redujo la metanogénesis en 17.3 y 33.8 % en las dietas basadas en forraje y en concentrado, respectivamente. Los efectos del etil–linolenato consistieron en incremento del pH, disminución de la proporción molar de acetato y butirato, e incremento en la de propionato en la dieta basada en concentrado, mientras que en la dieta basada en forraje el efecto fue pequeño. El N–am oniacal y la masa proteica microbiana disminuyeron (P<0.05) por la adición de etil–linolenato, y concluyeron que la adición de este compuesto puede inhibir la emisión de CH₄ tanto en dietas basadas en forraje como en concentrado⁽⁵²⁾.

Ácidos orgánicos (ácidos dicarboxílicos). Acido málico (AM). Si bien la adición de AM a la dieta de rumiantes ha resultado en respuestas inconsistentes, en cuanto a fermentación ruminal y digestibilidad aparente, tales inconsistencias pueden atribuirse a las distintas condiciones en que se desarrollaron las pruebas, tales como variación en la proporción forraje:concentrado, diferente dosis de AM, y distintos métodos de evaluación (in vitro e in vivo). Se ha determinado que la dosis óptima de AM es de 15.6 g kg MS^–1, habiendo incrementado la concentración ruminal de AGVs y alterado el patrón de fermentación hacia la producción de mayor cantidad de ácido propiónico⁽⁸²⁾.

Metabolitos secundarios. Estos incluyen a las saponinas, terpenoides, fenoles, glucósidos, taninos, ligninas, alcaloides, polisacáridos y aceites esenciales. La especificidad de los metabolitos secundarios de los vegetal es contra grupos microbianos puede utilizarse para la inhibición selectiva de algunos microbios indeseables en el rumen. En un estudio se evaluaron 93 extractos de 31 plantas, y 11 de estos fueron efectivos como antimetanógenos in vitro, en el orden de 25 a 50 % y nueve en más de 50 %⁽⁶¹⁾. En otro estudio se evaluó el efecto de 450 plantas sobre la producción de CH₄ in vitro, y se encontró que 12 de ellas tuvieron un efecto depresor de la metanogénesis superior al 20 % y en una prueba más, se detectó que sólo seis mostraron efecto significativo sin inhibir la fermentación del sustrato, siendo éstas: Carduus pycnocephalus, Populus tremula, Prunus avium, Quercus robur, Rheum nobile y Salix caprea⁽⁸⁵⁾.

Taninos, saponinas y otros compuestos fenólicos. Los taninos condensados (TC) de las plantas reducen la metanogénesis ruminal mediante la disminución de la formación de hidrógeno e inhibiendo a los metanogénicos, Scalbert (1993) y Tavendale et al (2005), citados por Ramírez et al⁸⁶⁾. Estos últimos autores encontraron menor producción de CH₄ en ovinos alimentados con bloques de forraje que contenían pequeños trozos de Salix spp, que en ovinos en pastoreo de Lolium perenne y Trifolium repens: 25.4 vs 31.0 g animal^–1 d^–1, respectivamente, después de cinco semanas de pastoreo, atribuyendo la reducción a la presencia de TC y de otros compuestos fenólicos en los arbustos de Salix spp. Se ha encontrado disminución en la producción de CH₄ (39.6 L kg de MS digestible^–1 vs 52.1 del testigo) al incluir Terminalia chebula en dietas de paja de trigo más concentrado en una proporción 1:1, por lo que esta especie parece tener potencial de uso como aditivo para mejorar la digestibilidad y reducir las emi siones entéricas de CH₄ en rumiantes, debido a la presencia de alta concentración de compuestos fenólicos⁽⁸⁷⁾. La evaluación in vitro de la adición de especies taniníferas (Styzolobium aterrimum, S. derringiatum, Leucaena leucocephala, Mimosa caesalpiniaefolia), y Cynodon como testigo, conteniendo: 20, 54, 66, 105 y 0.2 g de TC kg^–1 de MS, respectivamente, dio como resultado que al tiempo medio de la máxima producción de gas, el CH₄ se redujo (P<0.05) en 17 % con la adición de leguminosas. Cuando se relacionó con la degradabilidad verdadera del sustrato la reducción promedió 50 % con Leucaena y S. aterrimum y en 25 % con S. derringiatum y M. caesalpiniaefolia. En general, las plantas taniníferas fueron capaces de reducir el CH₄ entérico, con diferentes proporciones en los productos de la fermentación, sin embargo, sólo Leucaena y S. aterrimum pueden contribuir a incrementar l a producción animal con mayor efici en ci a⁽⁸⁸⁾. Un estudio similar encontró disminución en la producción de CH₄ al incluir 127 g kg^–1 d^–1 de M. caesalpiniaefolia en el alimento para ovinos: 31 vs 20 ml kg^–1 de MS ingerida, para la dieta testigo y la que contení M. caesalpiniaefolia, respectivam ente⁽³²⁾. Se ha encontrado en ensayos tanto in vitro como in vivo que los taninos reducen la biohidrogenación ruminal, ya sea en dietas basadas en concentrado como en forrajes. La suplementación con taninos (4 % de la MS) redujo la acumulación de AG saturados en sangre (P<0.05), comparada con las dietas libres de taninos; lo que implica que la suplementación con taninos puede ser un estrategia útil para incrementar el ácido ruménico y el contenido de AG poliinsaturados y reducir los AG saturados en la carne de rumiantes. Sin embargo, la concentración correcta de taninos en la dieta debe ser elegida cuidadosamente para evitar efectos negativos en el consumo de MS y en el comportamiento productivo⁽⁸⁹⁾. Los extractos de mango (Mangifera indica), ajo (Allium sativum) y Foeniculum vulgare, inhibieron la metanogénesis sin deprimir la digestibilidad, por lo cual estas especies pueden ser objeto de otras investigaciones para determinar la dosis más apropiada in vivo⁽⁶¹⁾.

El segundo grupo en importancia son las saponinas, cuyo efecto anti protozoario se atribuye al enlace de las saponinas con el colesterol de la membrana celular del protozoario, causando su lisis, y dado que aproximadamente el 25 % de los metanogénicos están en simbiosis con protozoarios ciliados, la inhibición de la metanogénesis se atribuye principalmente al efecto adverso de las saponinas en los protozoarios ciliados productores de hidrógeno y en las bacterias celulolíticas, reduciendo la disponibilidad de hidrógeno para la metanogénesis^(61,90).

Al utilizar ropadiar (extracto de orégano; Ropapharm Inc. Product, Holland), y flavomicina, ambos en dosis de 250 mg día^–1 y saponinas (extracto de Yuca schidigera) en dosis de 170 mg día^–1, el consumo y la digestibilidad no se afectaron por los tratamientos. La producción media de CH₄ expresada en base a MO digestible disminuyó en comparación al testigo en 3.3 y en 4.2 g kg^–1 con saponina y ropadiar, respectivamente. La producción se correlacionó positivamente con las concentraciones ruminales de NH₃–N y negativamente con las de AGV total es y con la proporción de propionato en el liquido ruminal⁽¹⁹⁾.

Aceites esenciales (AE). A fin de evaluar el impacto de algunos AE en las poblaciones ruminales de Archaea, se evaluaron el cinamaldehido, el aceite de ajo y el aceite de junípero, adicionados en dosis de 0.02 g kg MS^–1 a dietas para ovejas. Mediante el análisis del ADN del contenido ruminal utilizando técnicas cuantitativas de PCR, electroforesis en gel, clonación y secuenciación, se encontró que la población de Archaea no se afectó significativamente por los tratamientos. El análisis filogenético indicó que estos AE incrementaron la diversidad de Archaea metanogénicas, con relación a Methanosphaera stadtmanae, Methanobrevibacter smithii y algunos grupos no cultivables del rumen ovino⁽⁹¹⁾. En otro estudio se encontró que el aceite de ajo (5 g vaca^–1 día^–1) y el aceite de junípero (2 g vaca^–1 día^–1) no afectaron el consumo de alimento, pero ambos promovieron mayor digestibilidad ruminal de la MS y MO ( + 13 %) que el testigo; debido fundamentalmente al incremento en la digestión ruminal de la proteína (+ 11 %)⁽⁹²⁾.

También se ha estudiado el efecto del aceite de menta (Mentha piperita) in vitro, adicionándolo al medio en dosis de 0, 0.33, 1.0 y 2.0 μl ml^–1, sobre la producción de gas y de CH₄. El sustrato fue paja de trigo y concentrado en proporción 1:1 usando liquido ruminal como fuente de inóculo. La producción de CH₄ respecto al testigo fue 19.9, 46.0 y 75.6 % menor con cada una de las dosis empleadas, respectivamente, siendo similar el valor mayor al reportado por Wood et al⁽⁸³⁾, al usar acido fumárico encapsulado. Sin embargo, las dosis altas de aceite de menta fueron tóxicas para la microbiota ruminal, por lo que sólo el nivel de 0.33 μl ml^–1 pudiese ser evaluado más a detalle en estudios in vivo⁽⁹³⁾.

Otros compuestos: Inhibidores halogenados. Bromoclorometano (BCM). Al adicionar 5.5 g día^–1 de BCM, así como 5 % de sebo o aceite de maíz a dietas de becerros en crecimiento, únicamente el BCM mostró efectos antimetanógenos significativos, ocurriendo la máxima inhibición a las 6 h pos alimentación; a las 15 era solamente del 50 % y nula a las 24 h⁽⁹⁴⁾. En ovinos, la administración de BCM en dosis de 0, 1.5, 3.0 y 4.5 mg kg PV^–1, resultó en producciones de CH₄ de 14.4, 2.3, 2.21 y 1.86 L 12 h^–1 animal^–1, y una reducción del 85 %⁽⁹⁵⁾ (uno de los mayores valores reportados en la literatura hasta la fecha), aunados a valores de 90 %⁽⁹⁶⁾ y 96 %⁽⁷⁹⁾. En vaquillas se refiere una reducción de 30 % en la emisión de CH₄ a cuya dieta se le adicionó BCM, sin afectar la digestibilidad de la fibra⁽⁶¹⁾. Recientemente se ha estudiado la persistencia de la actividad antimetanogénica del BCM en la fermentación ruminal y en la estructura de las comunidades microbianas en condiciones de fermentación continua in vitro, encontrando reducción de 89 a 94 % en los valores de CH₄, así como una inhibición completa de los metanogénicos acompañada por una disminución de 66 y de 8 % en la población de R. flavefaciens y de F. succinogenes, respectivamente, y de un incremento de 62 % en la población total de hongos, no habiendo efecto del BCM en la población de protozoarios⁽⁹⁷⁾.

Bromoetanosulfonato. La producción de CH₄ se redujo hasta niveles difíciles de detectar en la presencia de 5 mmol L^–1 de ácido bromoetanosulfónico en dos sustratos distintos (alfalfa y maíz); el número de metanogénicos estimados por PCR en tiempo real disminuyó significativamente pero no se eliminaron por completo⁽⁶¹⁾.

Nitratos. En una reciente compilación sobre el tema, se menciona que los nitratos pueden usarse como fuente de N fermentable en el rumen, siempre y cuando el animal haya sido previamente adaptado, sin que se observen signos de enfermedad y con el posible incremento en la eficiencia de crecimiento microbiano. Se ha hipotetizado que la utilización de nitratos incrementa los requerimientos de azufre a fin de mantener la conversión a amonio sin producir nitritos en exceso. Esto se fundamentó en un estudio en el que la adición conjunta de nitratos y sulfatos a la dieta de ovinos produjo la mayor reducción en la producción de metano, sin ningún signo de metahemoglobinemia, sin embargo, es necesaria más investigación al respecto⁽⁹⁸⁾.

BLCS (Bio Livestock Clean System^TM; Japan Jinando Enterprises Inc). Es un suplemento comercial que contiene Lactobacillus, Bacillus nato y levaduras, cuya aplicación incluye la modificación de la actividad ruminal y la reducción de la emisión de CH₄ in vitro y el aumento de la producción de leche in vivo. Se ofrecieron 10 g de este suplemento a vacas lecheras en pastoreo y resultando en una reducción (P<0.05) de 10 % en la emisión de CH₄ expresado con relación al consumo de MS: 19 vs 17.1 g kg MS consumida^–1, lo cual los autores consideran un efecto antimetanogénico relativamente bajo, aunque falta por investigar la dosis más adecuada de este producto para animales alimentados con base en pastoreo⁽²³⁾.

Alteración de la microflora ruminal. Defaunación (de protozoarios). Además de la inhibición directa de los metanogénicos por aditivos al alimento, los protozoarios son un blanco frecuente para la inhibición debido a su estrecha asociación física con endo y ecto–simbiotes que estimulan la metanogénesis en el rumen⁽⁹⁹⁾.

Adición de bacterias acetogénicas. La evaluación de seis bacterias acetogénicas in vitro resultó en la disminución de la producción de CH₄ en 5 % con dos de ellas (Eubacterium limosum y una bacteria identificada como Ser 5)⁽¹⁰⁰⁾, mientras que otro estudió reportó una reducción de 66 % en la producción de CH₄ al adicionar a incubaciones in vitro una bacteria acetogénica, estimándose que ésta tiene una alta capacidad para competir con las metanogénicas por el CO₂ y el H⁺, por lo que tiene potencial como inóculo ruminal para disminuir la producción de CH₄, aunque se requiere de mayores estudios para su identificación (64).

Vacunas. Se evaluó la viabilidad de una vacuna elaborada con cinco cepas metanogénicas de ovinos por medio de su aplicación en 32 ovinos a los 0, 28 y 103 días, sin encontrar diferencia en los niveles de CH₄ producido ni en el número de metanogénicos entre el grupo vacunado y el testigo; sin embargo, los resultados sugirieron que se puede elaborar una vacuna altamente específica para ciertas cepas de metanogénicos⁽¹⁰¹⁾.

CONCLUSIONES

Existe una gran cantidad de factores que afectan la producción de metano en los rumiantes, por lo que las estrategias para su mitigación deben ser integrales y cuidadosamente diseñadas a cualquier nivel de planeación.

La disminución en la producción de metano reportada en la literatura es en extremo variable (hasta de 90 puntos porcentuales), lo que puede deberse al diferencial de condiciones de alimentación, de estrategias para su mitigación, de la metodología empleada para el muestreo y de las técnicas analíticas; sin embargo, esta amplia escala sugiere un gran potencial para reducir la emisión de metano entérico.

No existen metodologías sencillas (fáciles de implementar y estandarizar en cualquier laboratorio) para efectuar estudios sobre la producción de metano in vitro o in vivo.

Las grasas vegetales parecen tener el mayor efecto en la reducción de la metanogénesis, aunque este efecto va asociado a disminución en la digestibilidad, particularmente de la fracción fibrosa.

En general, las plantas taniníferas fueron capaces de reducir el CH₄ entérico, con diferentes proporciones en los productos de la fermentación, sin embargo, solo Leucaena y Styzolobium aterrimum pueden contribuir a incrementar la producción animal con mayor eficiencia.

En México, la información sobre producción de metano por los rumiantes es escasa, así como la investigación al respecto.

Como parte de las acciones para mitigar las emisiones de metano de la agricultura, y específicamente de la ganadería, la búsqueda de alternativas para reducir la producción de metano por los rumiantes, debería ser una actividad concomitante a toda investigación y aplicación tecnológica en el área de la nutrición animal, lo cual puede contribuir a reducir las emisiones de GEI. La aplicación de tecnologías pecuarias disponibles debería ser una acción inaplazable, a fin de maximizar la eficiencia del proceso de producción primaria. Las acciones de mitigación de las emisiones de metano por los rumiantes sólo son una parte de la amplia gama de acciones a realizar de manera inmediata para atenuar y frenar el efecto del calentamiento y el cambio climático global.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el financiamiento parcial para la realización de esta revisión por medio del proyecto CO1/93389 Fomix Nayarit 2008. Fortalecimiento del doctorado en Ciencias Biológico Agropecuarias y Pesqueras.

LITERATURA CITADA

1. Johnson KA, Johnson DE. Methane emissions from cattle. J Anim Sci 1995;(73):2483–2492.         [ Links ]

2. Van Amstel A. Integrated assessment of climate change with reduction of methane emissions. Environ Sci 2005 2(2–3):315–326.         [ Links ]

3. Karnati SKR, Sylvester JT, Ribeiro CVDM, Gilligan LE, Firkins JL. Investigating unsaturated fat, monensin, or bromoethanesulfonate in continuous cultures retaining ruminal protozoa. I. Fermentation, biohydrogenation, and microbial protein synthesis. J Dairy Sci 2009;(92):3849–3860.         [ Links ]

4. Protocolo de Kyoto de la Convención Marco de Las Naciones Unidas sobre el cambio climático. Naciones Unidas. 1998.         [ Links ]

5. NCAE. National Council for Agricultural Education. Global climate change and environmental stewardship by ruminant livestock producers. Student reference. Agricultural Education and University of Missouri. 1998.         [ Links ]

6. Primavesi O, Shiraishi FRT, Dos Santos PM, Aparecida de LM, Teresinha BT y Franklin BP. Metano entérico de bovinos leiteiros em condiçoes tropicais brasileiras. Pesquisa Agropecu Bras 2004;39(3):277–283.         [ Links ]

7. Carmona CJ, Bolívar MD, Giraldo AL. El gas metano en la producción ganadera y alternativas para medir sus emisiones y aminorar su impacto a nivel ambiental y productivo. Rev Col Cienc Pecu 2005;18:1(49–63).         [ Links ]

8. Boadi D, Benchaar C, Chiquette J and Massé D. Mitigation strategies to reduce enteric methane emissions from dairy cows: Update review. Can J Anim Sci 2004;84(3):1918–1825.         [ Links ]

9. Sharma RK. Nutritional strategies for reducing methane production by ruminants. Indian J Res 2005;4(1).         [ Links ]

10. Intergovermental Panel on Climate Change (IPCC). Revised 1996 IPCC guidelines for greenhouse gas inventories. Reference manual. Vol.3. [en línea] http://www.ipcc–nggip.iges.orjp/public/gl/invs6c.html, Consultado 21 mayo 2010.         [ Links ]

11. Dong H, Mangino J, McAllister TA, Hatfield JL, Johnson DE, Lassey KR, Aparecida de Lima M, Romanovskaya A. Directrices del IPCC de 2006 para los inventarios nacionales de gases de efecto invernadero. Volumen 4: Agricultura, silvicultura y otros usos de la tierra, Capítulo 10: Emisiones resultantes de la gestión del ganado y del estiércol. 2006.         [ Links ]

12. González–Avalos E, Ruíz–Suárez LG. Methane conversion factors from cattle manure in México. Atmósfera 2007;20(1):83–92.         [ Links ]

13. Gay C, Martinez J. Mitigation of emissions of greenhouse gases in Mexico. Interciencia 1995;20(6):336–342.         [ Links ]

14. INE. Instituto Nacional de Ecología. Segunda comunicación nacional de México sobre cambio climático. Resumen ejecutivo. Gaceta Ecol 2001;60:37–49.         [ Links ]

15. INE–SEMARNAT. Instituto Nacional de Ecología–Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales. México tercera comunicación nacional ante la convención marco de las Naciones Unidas sobre el cambio climático. Primera ed. 2006.         [ Links ]

16. Hernández TT, Ordóñez DJAB. Inventario de emisiones de gases de efecto invernadero para México. 3^era Reunión Nacional de Innovación Agrícola y Forestal Yucatán 2008:234.         [ Links ]

17. INE–SEMARNAT. Instituto nacional de ecología–Secretaría del medio ambiente y recursos naturales. México cuarta comunicación nacional ante la convención marco de las Naciones Unidas sobre el cambio climático. Primera ed. 2009.         [ Links ]

18. Smith MTS. Greenhouse gases and agriculture in Cambodia–initial perspective. GGAAC. New Zeland. 2007:lxxxi–lxxxii.         [ Links ]

19. Wang CJ, Wang SP, Zhou H. Influences of flavomycin, ropadiar, and saponin on nutrient digestibility, rumen fermentation, and methane emission from sheep. Ani m Fed Sci Technol 2009;148:157–166.         [ Links ]

20. Takahashi J. Emission of GHG from livestock production in Japan. Greenhouse gases and animal agriculture: An update. Proc Inter Conf Greenhouse Gases Ani m Agric. Zurich, Switzerland. 2006.         [ Links ]

21. Takenaka A, Mistumori M, Pinares–Patiño CS, Ronimus R, Joblin KN. Methane and hydrogen concentrations in the breath of sheep. GGAAC. New Zeland. 2007:lxxxvi–lxxxvii.         [ Links ]

22. Swainson NM, Hoskin SO, Clark H, Pinares–Patiño CS, Brookes IM. Comparative methane production and yields from adult cattle, red deer and sheep. GGAAC. New Zeland. 2007:lxxix–lxxx.         [ Links ]

23. Knight TW, Molano G, Death AF, Clark H, ad Cavanagh A. Effects of BLCS supplements on methane emissions from lactating dairy cows. GGAAC. New Zeland. 2007:lviii–lix.         [ Links ]

24. Brock DT, Smith WD, Madigan TM. Biology of microorganisms. 4^th ed. Englewood Cliffs, NJ, USA: Prentice–Hall Inc; 1984.         [ Links ]

25. Mah RA. Methanogenesis and methanogenic partnerships. Phil Trans R Soc Lond 1982; B 297:599–616.         [ Links ]

26. Jarrell KF, Bayley DP, Correia JD, Thomas NA. Recent excitement about Archaea. Biosience 1999;49(7):530–541.         [ Links ]

27. Klass DL. Methane from anaerobic fermentation. Science 1984;223(4640):1021–1028.         [ Links ]

28. Kajikawa H, Valdes C, Hillman K, Wallace RJ, Newbold CJ. Methane oxidation and its coupled electron–sink reactions in ruminal fluid. Lett Appl Microbiol 2003;(36):354–357.         [ Links ]

29. Blaxter KL, Clapperton JL. Prediction of the amount of methane produced by ruminants. Br J Nutr 1965;19:511–522.         [ Links ]

30. McLean JA. On the calculation of heat production from open circuit calorimetric measurements. Br J Nutr 1972;27:597–600.         [ Links ]

31. Kelly JM, Kerrigan B, Milligan LP, McBridge WM. Development of a mobile, open–circuit indirect calorimetry system. Can J Anim Sci 1994;74:65–71.         [ Links ]

32. Abdalla AL, Bueno ICS, Peçanha MRSR, Longo C, Godoy PB, Sallam SMA, Casti lho LA, et al. In vivo methane determination in a small chamber system. Proc Greenhouse Gases Anim Agric Conf (GGAAC). New Zeland. 2007:xviii–xviv.         [ Links ]

33. Pinares–Patiño CS, Clark H, Waghorn G, Hunt C, Martin R, Lovejoy P, West J. Ruminant methane – Extension of the animal calorimetry facility at Agresearch grasslands. Agresearch Limited. 2008.         [ Links ]

34. Grainger C, Clarke T, McGinn SM, Auldist MJ, Beauchemin KA, Hannah GC, Waghorn GC et al. Methane emissions from dairy cows measured using the sulfur hexafluoride (SF₆) tracer and chamber techniques. J Dairy Sci 2007;90:2755–2766.         [ Links ]

35. Johnson KA, Huyler M, Westberg H, Brian L, Zimmerman P. Measurement of methane emissions from ruminant livestock using a SF₆ tracer technique. Environ Sci Technol 1994;28:359–362.         [ Links ]

36. Pinares–Patiño CS, Koolaard J, Clark H, Rochette Y, Jouany J–P, Martin C. Effect of SF₆ tracer permeation rate upon the calculated ruminal methane production rates using rumen head space gas composition. GGAAC. New Zeland. 2007:lxviii–lxix.         [ Links ]

37. Ulyatt MJ, Baker SK, McCrabb GJ, Lassey KR. Accuracy of SF₆ tracer technology and alternatives for field measurements. Aust J Agric Res 1999 50:1329–1334.         [ Links ]

38. Pinares–Patiño CS, Holmes CW, Lassey KR and Ulyatt MJ. Measurement of methane emission from sheep by the sulphur hexafluoride tracer technique and by the calorimetric chamber: failure and success. Animal 2008;2(1):141–148.         [ Links ]

39. Tonini M, Griffith D, Bryant G, Phillips F, Eckard R, Grainger C, McGinn S. An open air tracer method for measuring CH₄ emissions from cattle. GGAAC. New Zeland. 2007:lxxxviii.         [ Links ]

40. Berra G, Valtorta SE , Finster L, Mangano E, Barrera F, Fraigi L. A simple technique for measuring enteric methane emissions in cows. GGAAC. New Zeland. 2007:xxvii–xxviii.         [ Links ]

41 . Bratzler JW, Forbes EB. The estimation of methane production by cattle. J Nutr 1940;(19):611.         [ Links ]

42. Wolin MJ. A theoretical rumen fermentation balance. J Dairy Sci 1960;(43):1452–1459.         [ Links ]

43. Moe PW, Tyrrel HF. Methane production of dairy cows. J Dairy Sci 1979;62:1583–1586.         [ Links ]

44. Wilkerson VA, Casper DP, Mertens DR. The prediction of methane production of Holstein cows by several equations. J Dairy Sci 1995;78:2402–2414.         [ Links ]

45. Ellis JL, Kebreab E, Odongo NE, McBride BW, Okine EK, France J. Prediction of methane production from dairy and beef cattle. J Dairy Sci 2007;90:3456–3467.         [ Links ]

46. Blümmel M, Givens DI, Moss AR. Comparison of methane produced by straw fed sheep in open–circuit respiration with methane predicted by fermentation characteristics measured by an in vitro gas procedure. Anim Feed Sci Technol 2005;(123–124):379.         [ Links ]

47. Jentsch W, Schweigel M, Weissbach F, Scholze H, Pitroff W, Derno M. Methane production in cattle calculated by the nutrient composition of the diet. Arch Anim Nutr 2007;61(1):10–19.         [ Links ]

48. Lovett DK, Stack LJ, Lovell S, Callan J, Flynn B, Hawkings M, O mara FP. Manipulating enteric methane emissions and ani mal performance of late–lactation dairy cows through concentrate supplementation at pasture. J Dairy Sci 2005;88:2836–2842.         [ Links ]

49. Clark H, Brookes I, Walcroft A. 2003. Enteric methane emissions from New Zealand ruminants 1990–2001 calculated using an IPCC Tier 2 approach. Report prepared for the Ministry of Agriculture and Forestry (March 2003).         [ Links ]

50. Czerkawsky JW, Blaxter KL, Wainman FW. The metabolism of oleic, linoleic and linolenic acids by sheep with reference of their effect on methane production. Br J Nutr 1966;20:349–362.         [ Links ]

51. Kinsman R, Sauer FD, Jackson HA, Wolynetz MS. Methane and carbon dioxide emissions from dairy cows in full lactation monitored over a six month period. J Dairy Sci 1995;78:2760–2766.         [ Links ]

52. Zhang CM, Yuan ZP, Yi XW, Li WT, Guo YQ, YM Wu YM, Wang JK, Liu JX, Zhu WY. Effect of forage/concentrate ratio and ethyl linolenate level on methane emission and fermentation parameters of Huzhou sheep. GGAAC. New Zeland. 2007:xcviii–xcix.         [ Links ]

53. Mohini M, Singh GP. Methane production on maize fodder based rations in buffalo calves. Indian J Anim Nutrition 2001;18(3):204–209. http://www.natcomindia.org/datasources1a.htm. Consultado 4 julio 2009. Rev Mex Cienc Pecu 2012;3(2):215–246        [ Links ]

54. Swainson NM, Hoskin SO, Clark H, Pinares–Patiño CS, López–Villalobos N. Effect of age, on methane emissions of red deer stags from weaning until one year of age grazing perennial ryegrass–based pasture. GGAAC. New Zeland. 2007:lxxvi–lxxvii.         [ Links ]

55. Boadi DA, Wittenberg KM. Methane production from dairy cattle and beef heifers feed forages differing in nutrient density using the sulphur hexafluoride (SF₆) technique. Can J Anim Sci 2002;82:201–206.         [ Links ]

56. Swainson NM, Hoskin SO, Clark H, Brookes IM. The effect of coconut oil and monensin on methane emissions from sheep fed either fresh perennial ryegrass pasture or chicori, GGAAC. New Zeland. 2007:lxxviii–lxxviii.         [ Links ]

57. Moysés do Nascimento CF, Assumpção de Abreu Demarchi JJ,Berndt A, Mazza RPH. methane emissions by nellore beef cattle consuming brachiaria brizantha with different stages of maturation. GGAAC. New Zeland. 2007:lxiv–lxv.         [ Links ]

58. Hart KJ, Martin PG, Foley PA, Kenny DA, Boland TM. Effect of sward dry matter digestibility on methane production, ruminal fermentation and microbial populations of zero–grazed beef cattle. J Anim Sci 2009;87:3342–3350.         [ Links ]

59. Moss AR, Givens DI, Garnsworthy PC. The effect of alkali treatment of cereal straws on digestibility and methane production in sheep. Anim Feed Sci Technol 1994;(49):245–259.         [ Links ]

60. Knight TW, Molano G, Nichols W, Clark H. Effect of feeding Caucasian clover, ryegrass and combinations of ryegrass and clovers on the methane emissions of wether lambs. GGAAC. New Zeland. 2007:lvi–lvii.         [ Links ]

61. Kamra DN, Patra AK, Chatterjee PN, Ravindra Kumar, Neeta Agarwal, Chaudhary LC. E ffect of plant extracts on methanogenesis and microbial profile of the rumen of buffalo: a brief review. Aust J Exp Agric 2008;(48):175–178.         [ Links ]

62. Galindo J, González N, Delgado D, Sosa A, Marrero Y, González R, Aldana AI, Moreira O. Efecto modulador de Leucaena leucocephala sobre la microbiota ruminal. Zoot Trop 2008;26(3):249–252.         [ Links ]

63. Kurihara M, Magner T, Hunter RA, McCrabb GJ. Methane production and energy partition of cattle in the tropics. Br J Nutr 1999(81);227–234.         [ Links ]

64. Rodríguez CJA. Aislamiento y caracterización in vitro de una bacteria acetogénica ruminal [tesis maestría]. Montecillo, Texcoco, Estado de México: Colegio de Posgraduados; 2009.         [ Links ]

65. Jouany JP, Morgavi DP. Use of natural products as alternatives to antibiotic feed additives in ruminant production. Animal 2007;(1–10):1443–1466.         [ Links ]

66. McGinn SM, Beauchemin KA, Coates T, Colombatto D. Methane emissions from beef cattle: Effects of monensin, sunflower oil, enzymes, yeast, and fumaric acid. J Anim Sci 2004;82:3346–3356.         [ Links ]

67. Odongo NE, Bagg R, Vessie G, Dick P, Or–Rashid MM, Hook SE, Gray JT, et al. Long–term effects of feeding monensin on methane production in lactating dairy cows. J Dairy Sci 2007;90:1781–1788.         [ Links ]

68. Grainger C, Auldist MJ, Clarke T, Beauchemin KA, McGinn SM, Hannah GC, Eckard J, Lowe LB. Use of monensin controlled–release capsules to reduce methane emissions and improve milk production in dairy cows offered pasture supplemented with grain. J Dairy Sci 2008;91:1159–1165.         [ Links ]

69. Chaucheyras–Durand F, Walker ND, Bach A. Effects of active dry yeast on the rumen microbial ecosystem: Past, present and future. Anim Feed Sci Technol 2008;145:5–26.         [ Links ]

70. Báez PJL, Cobos PMA, Ortega CME, Gonzalez MMSS, Hernández SD, Bárcena JR. Efecto de Saccharomyces cerevisiae sobre la producción de metano y variables microbiológicas en la fermentación ruminal de alfalfa [resumen]. Reunión Nacional de Investigación Pecuaria 2009:117.         [ Links ]

71. Aparecida PR, Franzolin R, Aparecida SE, Assumpção de Abreu DJJ, Shiraishi FRT, Aparecida de Lima M. Efeitos de dietas contendo Leucaena leucocephala e Sacharomyces cereviseae sobre a fermentação ruminal e a emissão de gás metano em bovinos. R Bras Zoot 2008;37(8):1509–1516.         [ Links ]

72. Odongo NE, Or–Rashid MM, Kebreab E, France J, McBride BW. Effect of supplementing myristic acid in dairy cows rations on ruminal methanogenesis and fatty acid profile in milk. J Dairy Sci 2007;90:1851–1858.         [ Links ]

73. Beauchemin KA, McGinn SM, Petit HV. Methane abatement strategies for cattle: Lipid supplementation of diets. Can J Anim Sci 2007;87:431–440.         [ Links ]

74. Dohme F, Machmuller A, Wasserfallen A and Kreuzer M. Ruminal methanogenesis as influenced by individual fatty acids supplemented to complete ruminant diets. Lett Appl Microbiol 2001;32:47–51.         [ Links ]

75. Machmüller A, Kreuzer M. Methane suppression by coconut oil and associated effects on nutrient and energy balance in sheep. Can J Anim Sci 1999;69:65–72.         [ Links ]

76. Machmüller A, Ossowsky DA, Kreuzer M. Comparative evaluation of the effects of coconut oil, oilseeds and crystalline fat on methane release, digestion and energy balance in lambs. Anim Feed Sci Technol 2000;85(1–2):41–60.         [ Links ]

77. Johnson KA, Kincaid RL, Westberg HH, Gaskings CT, Lamb BK, Cronrath JD. The effect of oilseeds in diets of lactating cows on milk production and methane emissions. J Dairy Sci 2002;85:1509–1515.         [ Links ]

78. Goel G, Arvidsson K, Vlaeminck B, Bruggeman G, Deschepper K, Fievez V. Effects of capric acid on rumen methanogenesis and biohydrogenation of linoleic and á–linoliec acid. Animal 2009(3:6):810–816.         [ Links ]

79. Soliva CR, Hindrichsen IK, Meile L, Kreuzer M, Machmuller A. Effects of mixtures of lauric and myristic acid on rumen methanogensis in vitro. Lett Appl Microbiol 2003;37:35–39.         [ Links ]

80. Zhang CM, Guo YQ, Yuan ZP, YM Wu, Wang JK, Liu JX, Zhu WY. Effect of octadeca carbon fatty acids on microbial fermentation, methanogenesis and microbial flora in vitro. Anim Feed Sci Technol 2008;146:259–269.         [ Links ]

81 . Moss AR Jounany JP, Neewbold J. Methane production by ruminants: Its contribution to global warming. Ann Zootech 2000;49:231–253.         [ Links ]

82. Liu Q, Wang C, Yang WZ, Dong Q, Dong KH, Huang YX et al. Effects of malic acid on rumen fermentation, urinary excretion of purine derivatives and feed digestibility in steers. Animal 2009;3(1):32–39.         [ Links ]

83. Wood TA, Wallace RJ, Rowe A, Price J, Yañez–Ruiz DR, Murray P, Newbold CJ. Encapsulated fumaric acid as a feed ingredient to decrease ruminal methane emissions. Anim Feed Sci Technol 2009;152:62–71.         [ Links ]

84. Carro MD, Ranilla MJ. Influence of different concentration of disodium fumarate on methane production and fermentation of concentrate feeds by rumen micro–organisms in vitro. British J Nutr 2003;90:617–623.         [ Links ]

85. Bodas R, López S, Fernández M, García–González R, Rodríguez AB, Wallace RJ González JS. In vitro screening of the potential of numerous plant species as antimethanogenic feed additives for ruminants. Anim Feed Sci Technol 2008;(145):245–258.         [ Links ]

86. Ramírez–Restrepo CA, Barry TN, McWilliam EL, López–Villalobos N, Clark H. Methane production from sheep grazing either willow fodder blocks or dryland pasture. GGAAC. New Zeland. 2007:lxxii–lxxiv.         [ Links ]

87. Patra AK, Kamra DN, Agarwal N. Effect of plant extracts on in vitro methanogenesis, enzyme activities and fermentation of feed rumen liquor of buffalo. Anim Feed Sci Technol 2006;128:276–291.         [ Links ]

88. Longo AC, Hummel BJ, Kehraus BS, Liebich CJ, Burauel CP, Abdalla AAL, Südekum BKH. Effects of tanniferous plants on in vitro enteric methane and other rumen fermentation products. GGAAC. New Zeland:lx.         [ Links ]

89. Vasta V, Mele M, Serra A, Scerra M, Luciano G, Lanza M et al. Metabolic fate of fatty acids involved in ruminal biohydrogenation in sheep fed concentrate or herbage with or without tannins. J Anim Sci 2009;(87):2674–2684.         [ Links ]

90. Hegarty RS. Variante in protozoo populations in feedlot cattle and grazing sheep. GGAAC. New Zeland. 2007:liii–liii.         [ Links ]

91. Ohene–Adjei S, Chaves AV, McAllister TA, Benchaar C, Teather RM, Forster RJ. Essential oils and the diversity of rumen methanogens. GGAAC. New Zeland. 2007: lxvii– lxvii.         [ Links ]

92. Yang WZ, Benchaar C, Ametaj BN, Chaves AV, He ML, McAllister TA. Effects of garlic and juniper berry essential oils on ruminal fermentation and on the site and extent of digestion in lactating cows. J Dairy Sci 2007;90:5671–5861.         [ Links ]

93. Agarwal N, Shekhar C, Kumar R. Chaudhary LC, Kamra DN. Effect of peppermint (Mentha piperita) oil on in vitro methanogenesis and fermentation of feed with buffalo rumen liquor. Anim Feed Sci Technol 2009;148:321–327.         [ Links ]

94. Johnson DE, Wood AS, Stone JB, Moran ET Jr. Effects of methane inhibition in ruminants (steers). J Dairy Sci 1971:54;792 (Abstr 6^th Ann Meet).         [ Links ]

95. Sawyer MS, Hoover WH, Sniffen CJ. Effects of a ruminal methane inhibitor on growth and energy metabolism in the ovine. J Anim Sci 1974;38:908–914.         [ Links ]

96. Davies A, Nwaonu HN, Stanier G, Bpyle FT. Properties of a novel series of inhibitors of rumen methanogenesis; in vitro and in vivo experiments including growth trials on 2, 4–bis(trichloromethyl)–benzo[1,3]dioxin–6–carboxylic acid. Br J Nutr 1982(47):565–576.         [ Links ]

97. Goel G, Harinder P, Makkar S, Becker K. Inhibition of methanogens by bromochloromethane: effects on microbial communities and rumen fermentation using batch and continuous fermentations. Br J Nutr 2009;101:1484–1492.         [ Links ]

98. Leng RA, Preston TR. Further considerations of the potential of nitrate as a high affinity electron acceptor to lower enteric methane production in ruminants. Livest Res Rural Develop 2010;22 [on line]. http://www.lrrd.org/lrrd22/12/leng22221.htm Accessed Dec 11, 2010.         [ Links ]

99. Karnati SKR, Yu Z, Firkins JL. Investigating unsaturated fat, monensin, or bromoethanesulfonate in continuous cultures retaining ruminal protozoa. II. Interaction of treatment and presence of protozoa and prokaryotic communities. J Dairy Sci 2009;(92):3861–3873.         [ Links ]

100. Lopez S, McIntosh FM, Wallace RJ, Newbold CJ. Effect of adding acetogenic bacteria on methane production by mixed rumen microorganisms. Anim Feed Sci Technol 1999;7 8:1–9.         [ Links ]

101. Williams YJ, Popovsky S, Rea SM, Skillman LC, Toovey AF, Northwood KS, Wright ADG. A vaccine against rumen methanogens can alter the composition of Archaeal populations. Appl Environ Microbiol 2009;75(7):1860–1866.         [ Links ]

Nota

Origen del financiamiento: Proyecto C01/93389 Fomix Nayarit 2008. Fortalecimiento del doctorado CBAP.