Atracción de adultos y preferencia de oviposición de mosquita blanca (Bemisia tabaci) en genotipos de Capsicum annuum*

Adult attraction and oviposition preference of whitefly (Bemisia tabaci) in genotypes of Capsicum annuum

Wilberth Chan Cupul¹, Esau Ruiz Sánchez^2§, Juan Rogelio Chan Díaz², Luis Latournerie Moreno², Agatha Teresa Rosado Calderón² y Daniel González Mendoza³

¹ Instituto de Ecología A. C. Carretera antigua a Coatepec 351, El Haya, Xalapa, Veracruz, México. C. P. 91070. Tel. 01 228 8421800. Ext. 4404, (wilberth.chan@posgrado.inecol.edu.mx).

² División de Estudios de Posgrado e Investigación, Instituto Tecnológico de Conkal, Yucatán. Antigua carretera Mérida-Motul, km 16.3, Conkal, Yucatán, México. C. P. 97345. Tel. (999) 9124135. (rogelio_chan@hotmail.com; sayilhahil@yahoo.com.mx; agatha_rosadoc@gmail.com). § Autor para correspondencia: esau_ruiz@liotmail.com.mx.

* Recibido: febrero de 2013
Aceptado: octubre de 2013

Resumen

La mosquita blanca (Bemisia tabaci) es una plaga que limita el desarrollo de un gran número de cultivos hortícolas por la succión de savia y transmisión de begomovirus. Con el objetivo de encontrar algunas fuentes de resistencia se evaluó la atracción de adultos y preferencia de oviposición de B. tabaci en genotipos regionales de C. annuum colectados en el sureste de México. Se observó significativamente (p= 0.006) menor atracción de adultos en el genotipo Maax ik (0.6 y 0 adultos cm² a las 24 y 48 h de exposición) comparado con el genotipo comercial Jalapeño (8.2 y 4.2 adultos cm² a las 24 y 48 h de exposición). De igual manera se registró que B. tabaci presentó significativamente (p= 0.048) menor preferencia de oviposición en el follaje del genotipo Maax ik (0.5 y 0.7 huevos cm² a las 24 y 48 h de exposición) comparado con la preferencia al genotipo Jalapeño (12 y 16.5 huevos cm² a las 24 y 48 h de exposición). El genotipo de chile regional Maax ik puede ser usado como fuente de resistencia a B. tabaci en programas de mejoramiento genético de C. annuum.

Palabras claves: Capsicum annuum, Bemisia tabaci, chile, resistencia vegetal.

Abstract

Key words: Capsicum annuum, Bemisia tabaci, chili pepper plant resistance.

Introducción

El chile (Capsicum annuum) es una especie ampliamente cultivada y consumida en el mundo. C. annuum es demandado por su valor nutricional, contenido de vitaminas y principalmente su agradable sabor en la preparación de alimentos en muchos países del mundo (Casseres, 1981). Uno de los problemas técnicos en la producción de C. annum es la mosquita blanca Bemisia tabaci, (Hemiptera: Aleyrodidae), que limita el desarrollo de este cultivo y de una amplia gama de cultivos hortícolas y básicos (Brown, 1993). Los daños que causa pueden ser directos mediante la succión de savia, e indirectos al transmitir begomovirus y manchar frutos y hojas por la excreción de sustancias azucaradas sobre las cuales se desarrollan hongos formadores de fumaginas que impiden el intercambio de gases y fotosíntesis, y afectan la cantidad y calidad de la producción (Ortega, 2002). En América Latina y el Caribe, B. tabaci ha causado serios problemas en C. annuum tanto directamente, como por la transmisión de enfermedades virales (Brown, 1990).

Particularmente en México, este insecto afecta la producción de chile en todas las regiones donde se cultiva, mediante la trasmisión de begomovirus, entre los cuales destacan el virus huasteco del chile (PHV), el virus texano del chile variante Tamaulipas (TPV-T) (Garzón et al, 2002) y el virus del mosaico dorado del chile variante Tamaulipas (PepGMV-Tam) (Stenger et al, 1990). En algunas zonas productoras del país, como el estado de Jalisco, Guanajuato y San Luis Potosí, en donde se cultiva 20% de la superficie del chile a nivel nacional, B. tabaci ha llegado a dañar por transmisión de virus 30 a 40% del área sembrada (Garzón et al., 2002).

Para controlar a B. tabaci se recurre de forma constante a la aplicación de insecticidas a pesar de los costos ecológicos y sobre la salud humana que su empleo conlleva (García, 1999). Por ello, es necesario emplear estrategias de control menos agresivas para el medio ambiente que permitan proteger a los cultivos a través del uso eficiente de recursos y de manera. El uso de genotipos resistentes ha mostrado resultados prometedores en la lucha contra B. tabaci en varios cultivos.

Por ejemplo, algunos estudios sobre la resistencia de diferentes genotipos de tomate a B. tabaci, como los realizados por Fancelli et al. (2003), en el cual se evaluaron la atracción de adultos y preferencia de oviposición, donde se observaron diferencias sobre la resistencia de los genotipos evaluados. Asimismo, Toscano et al. (2002) estudiaron la no preferencia de oviposición en diferentes genotipos de tomate, y encontraron menor oviposición de B. tabaci en aquellos genotipos silvestres. Por su parte, Fancelli y Vendramin (2002) encontraron que algunos genotipos pueden ocasionar que no exista oviposición o retrasar el tiempo de desarrollo de las ninfas. En el cultivo de chile son escasos los estudios que se han llevado a cabo en este sentido. Al respecto, Muñiz (2000) evaluó modelos fenológicos de B. tabaci en tres variedades de chile, y encontró que en el chile Morrón el tiempo de desarrollo generacional de B. tabaci fue mayor que en las variedades Piquillo y Yolo-Wonder.

La exploración de genotipos regionales de chiles silvestres y semidomesticados puede ofrecer una excelente oportunidad para encontrar fuentes de resistencia a B. tabaci. En un estudio sobre diversidad genética y estructura de C. annuum semisilvestre y domesticado en México se observó que el sur de México contiene un gran número de genotipos de chiles, muchos de los cuales son únicos, representando una región importante de domesticación y centro de diversidad del chile (Aguilar et al., 2009).

Específicamente en algunos estados, como Tabasco, Castañon et al. (2008) evaluaron y caracterizaron chiles (Capsicum spp.) silvestres y domesticados registrando once morfotipos de C. annuum la mayoría silvestres. Latournerie et al. (2002) estudiaron la variabilidad fenotípica y morfológica de Capsicum spp. en la comunidad de Yáxcaba, Yucatán, donde fueron evaluadas las características de la planta, flor y fruto de 75 poblaciones en 43 puntos de los agroecosistemas locales de maíz (milpa) y huertos familiares. Con base de la taxonomía de los agricultores, siete morfotipos de las variedades locales fueron clasificados; seis de éstos pertenecen taxonómicamente a C. annuum L.

Materiales y métodos

Sitio de estudio

Los experimentos se realizaron en los invernaderos de la unidad de producción hortícola del Instituto Tecnológico de Conkal, Yucatán, México, ubicada a 21° 04' 42.40" latitud norte y 89° 30' 01.82" longitud oeste, a 8 msnm, con un clima Aw₀ de acuerdo a la clasificación climática de Köppen, modificado por García (1988). La mayor proporción de lluvias se presenta durante los meses de junio a octubre, con 900 mm de precipitación y una temperatura media anual de 29 °C.

Selección y obtención de genotipos de chile

Para los ensayos de atracción de adultos y preferencia de oviposición se seleccionaron y evaluaron 14 genotipos regionales del sureste de México, colectados en los estados de Yucatán, Tabasco y Chiapas. Se usó como testigo susceptible el genotipo comercial "Jalapeño" (Cuadro 1).

Las semillas se obtuvieron de frutos maduros y secos colectados en campo o adquiridos en mercados locales rurales. Para homogenizar la germinación, las semillas se sumergieron durante 24 h en matraces de 250 mL que contenían agua con 250 mg L^-1 de ácido giberélico (PHC®, México). Los matraces se mantuvieron con oxigenación constante mediante una bomba de aire para pecera. Posteriormente, se sembraron en charolas de poliestireno, utilizando como sustrato Cosmopeat^®. El semillero se mantuvo con riego constante conservando 80% de humedad en el sustrato; adicionalmente, dos veces por semana se fertilizó con Triple 17®, a razón de 2 g L^-1, mediante el agua de riego. Las plántulas de 25 días de edad se trasplantaron en vasos de unicel, utilizando como substrato Cosmopeat^® hasta que alcanzaron los 45 días para realizar los bioensayos.

Establecimiento de la colonia de Bemisia tabaci

Para establecer la colonia de B. tabaci se obtuvieron adultos de cultivos de C. chinense Jacq. establecidos previamente en invernaderos del Instituto Tecnológico de Conkal. La identificación de los insectos se corroboró con base en las características morfológicas de las ninfas y adultos, propuestas por Ortega (2002). Los adultos fueron confinados en jaulas entomológicas (1.2 x 1.2 x 1.0 m) construidas con aluminio y malla antiáfidos de 16/16 hilos cm², las cuales contenían plántulas de C. chinense de 30 d de edad, establecidas en macetas de plástico rellenas de Cosmopeat® como substrato. Los adultos de B. tabaci fueron retirados 48 h después de su introducción a las jaulas entomológicas, permitiendo que los huevos ovipositados dieran origen a la colonia de B. tabaci utilizada en el estudio. Cada 30 d se introdujeron plántulas nuevas con el fin de proveer plantas sanas como hospedantes de B. tabaci.

En una jaula entomológica con dimensiones de 1.2 x 1.2 x 1 m se depositó una planta de cada genotipo de C. annuum de 45 d de edad y se liberaron 420 adultos de B. tabaci sin sexar, con una proporción de 30 insectos por planta. La atracción de adultos se evaluó entre 6:00 y 7:00 am, contabilizando los insectos posados en las dos primeras hojas totalmente extendidas de cada planta a las 24 y 48 h después de la liberación. También se evaluó la oviposición, contabilizando con un microscopio estereoscópico (Leica Inc, USA) el número de huevos en cada una de las dos hojas seleccionadas en un periodo de 24 y 48 h. El área foliar de las hojas fue medida con un integrador de área foliar LI-3000C (LICOR®, USA). Para este experimento se emplearon ocho repeticiones para cada genotipo de C. annuum. Los resultados se expresaron como número de adultos cm² y número de huevos cm².

El índice de atracción de adultos (IA) se obtuvo como lo indican Baldini y Lara (2001):

IA=2G/(G+P),

Donde: G= número de insectos atraídos en el genotipo regional; y P= número de insectos atraídos en el genotipo comercial susceptible (Jalapeño).

El IA se obtuvo con las medias generales de insectos en cada genotipo. Los valores de IA varían entre 0 y 2, IA= 1 indica atracción semejante entre el genotipo regional y el comercial, IA>1 indica mayor atracción en el genotipo regional con relación al genotipo comercial, y un IA<1 indica menor atracción del genotipo regional con relación al genotipo comercial.

El índice de preferencia de oviposición (IPO) se obtuvo de acuerdo a la fórmula propuesta por Oriani et al. (2005):

IPO=[(T-P)/(T+P)]*100,

Donde: T= número de huevos ovipositados en el genotipo regional; y P= número de huevos registrado en el genotipo comercial o susceptible. Los índices oscilan de +100 (preferencia total) a -100 (no preferencia).

Preferencia de oviposición por bioensayos de no elección

Análisis estadístico

Se empleó un diseño completo al azar. Los análisis de varianza y comparación de medias mediante la prueba de Tukey (p≤ 0.05) se llevaron a cabo con el programa estadístico GraphPad InStat (GraphPad Software Inc., 2000). Los valores utilizados para realizar el análisis de varianza se transformaron mediante la función raíz cuadrada.

Resultados y discusión

Determinación de la atracción de adultos

A las 24 h de la infestación, la atracción de adultos de moscas blancas en los genotipos de C. annuum varió significativamente de 0.6 a 8.2 adultos por cm² (Cuadro 2). En esta evaluación los genotipos que presentaron menor número de adultos en el follaje fueron Maax ik, Simojovel y Chawa, con respecto al genotipo comercial Jalapeño. Los índices de atracción para los genotipos Maax ik, Simojovel y Chawa fueron 0.14, 0.24 y 0.31, respectivamente.

En la segunda evaluación, 48 h después de la infestación, en general se encontró menor atracción de adultos a los genotipos, con respecto a la primera evaluación. Los valores variaron de 0 a 4.6 adultos por cm² (Cuadro 2). Se observó en el genotipo Maax ik significativamente menor atracción de adultos que en el genotipo Jalapeño. En el caso de los índices de atracción se registraron valores que oscilaron de 0 a 1 adultos cm². El índice de atracción para el genotipo Maax ik fue 0. Tomando en cuenta ambas evaluaciones (24 y 48 h postinfestación) y el cálculo de los índices de atracción, el genotipo que presentó menor atracción de moscas blancas adultas fue Maax ik (Cuadro 2).

La selección de las plantas más adecuadas para la alimentación de fitófagos está condicionada por el atractivo visual y olfativo (Prokopy y Owens, 1983; Visser, 1988). En éste contexto podría considerarse que los genotipos que presentaron menor número de adultos en el follaje, posiblemente derivado de características físicas (tricomas glandulares tipo IV y VI) y químicas (volátiles y exudados) que no favorecieron la atracción de B. tabaci. En éste sentido, la liberación de compuestos volátiles de defensa han sido reportados en otras especies solanáceas, como el tomate, donde estas sustancias principalmente son alcaloides, glucósidos, compuestos fenólicos, cetonas, compuestos carboxílicos y derivados del sesquiterpeno, mimos que intervienen para repeler las plagas (França y Castelo, 1987; Frelichowski y Juvikm, 2005). En este tipo de materiales genéticos, B. tabaci tendría baja colonización, lo cual impactaría negativamente en el desarrollo de las poblaciones de esta plaga en tales genotipos si se establecieran en campo.

Preferencia de oviposición

En la segunda evaluación, 48 h después de la infestación, se observó que el número de huevos ovipositados por B. tabaci aumentó en todos los genotipos, observándose nuevamente que los genotipos Blanco, X'cat ik, Simojovel, Chawa y Maax ik presentaron menor número de huevos cm², comparado con los genotipos Jalapeño y Parado. Los índices de preferencia de oviposición variaron de -65.0 a -91.9 en los genotipos con menores valores de huevos cm².

Con respecto a la evaluación de oviposición en pruebas de no elección, se observó diferencia no significativa en el número de huevos cm² en cada genotipo. Los valores oscilaron de 29 a 62 huevos cm², a las 48 h postinfestación. Cabe resaltar que en esta prueba, los adultos de B. tabaci son confinados en microjaulas en el follaje de cada genotipo, y la oviposición muchas veces no refleja la preferencia que tendría B. tabaci en la naturaleza, donde puede elegir libremente su hospedero.

Cuadro 3

La preferencia de oviposición de B. tabaci es influenciada por diversos factores, entre los que se encuentran la edad de la planta y posición de las hojas (De la Lima y Campos, 2008); así como la calidad del follaje y su composición química (Walker y Perring, 1994). En un estudio previo, en C. annuum, Muñiz y Nombela (1997) encontraron diferencia significativa en la fecundidad de B. tabaci en diferentes variedades de C. annuum, lo que indica que en esta hortaliza es posible encontrar genotipos que presentan efectos negativos sobre la preferencia de oviposición. Esta característica propia de algunos genotipos se puede aprovechar como una aptitud deseable en programas de mejoramiento genético.

En el presente estudio, el genotipo Maax ik encontrado comúnmente en los solares de las casas como plantas de traspatio y plantas que crecen en áreas de monte bajo, registró menor preferencia a la oviposición de B. tabaci. Este mismo genotipo también sobresalió en las pruebas de atracción de adultos, lo cual sugiere éste puede contener características morfológicas y/o compuestos químicos en el follaje que evita que B. tabaci se pose y permanezca mucho tiempo en el follaje de la planta. Este mecanismo de resistencia sería deseable en los genotipos para evitar colonizaciones e incrementos poblacionales de esta plaga en los agroecosistemas de chile.

Conclusiones

Los genotipos regionales de C. annuum colectados en el sureste de México presentaron diferencias significativas en atracción de adultos y preferencia de oviposición de B. tabaci. Se observaron niveles bajos de atracción de adultos y bajos niveles de preferencia para oviposición de B. tabaci en el genotipo Maax ik. Este genotipo puede considerarse una fuente de resistencia a B. tabaci en programas de mejoramiento de C. annuum.

El presente proyecto se llevó a cabo con financiamiento del proyecto CONACYT CB-83498 y DGEST 4543.12-P.

Literatura citada

Aguilar, M. A.; Morell, P. L.; Roose, M. L. and Kim, S. C. 2009. Genetic diversity and structure in semiwild and domesticated chiles (Capsicum annuum: solanacea) from Mexico. Am. J. Bot. 96(6):1190-1202.         [ Links ]

Baldini, E. L. L. e Lara, F. M. 2001. Atratividade e consumo foliar por adultos de Diabrotica speciosa (Germ.) (Coleoptera: Chrysomelidae) em diferentes genótipos de abóbora. Neotropical Entomol. 30(4):675-679.         [ Links ]

Brown, J. K. 1990. An update on the whithefly-transmited geminiviruses in the Americas and the Caribbean Basin. FAO. Plant Protection Bulletin. 39(1):5-23.         [ Links ]

Brown, J. K. 1993. Evaluación crítica sobre los biotipos de mosca blanca en América, de 1989 a 1992. In: las moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) en América Central y el Caribe. Hilje, L. y Arboleda, O. (Eds.). Turrialba, CR. Serie Técnica. Informe técnico Núm. 205. CATIE. 1-9 p.         [ Links ]

Casseres, E. 1981. Producción de hortalizas. 3^a edición. San José, Costa Rica. IICA. 295 p.         [ Links ]

Castañón, N. G.; Latournerie, M. L.; Mendoza, E. M.; Vargas, L. A. y Cárdenas, M. H. 2008. Colección y caracterización de Chile (Capsicum spp.) en Tabasco, México. Pyton J. Int. Exp. Bot. 77:189-202.         [ Links ]

De la Lima, L. C. e Campos, A. R. 2008. Fatores que afetam a oviposição de Bemisia tabaci (Genn. ) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) em pimentão. Neotropical Entomol. 37(2):180-184.         [ Links ]

Fancelli, M. and Vendramin, J. D. 2002. Development of Bemisia tabaci (Gennadius, 1889) biotype B on Lycopersicon spp. genotypes. Scientia Agric. 59:665-669.         [ Links ]

Fancelli, M.; Vendramin, J. D.; Lourenção D. e Días, C. T. S. 2003. Atratividade e preferência para oviposição de Bemisia tabaci (Gennadius) (Hemiptera: Aleyrodidae) biótipo B em genótipos de tomateiro. Neotropical Entomol. 32:319-328.         [ Links ]

França, F. e Castelo, B. M. 1987. Resistência varietal a insetos e ácaros em hortaliças. Horticultura Brasileira. 5:8-11.         [ Links ]

Frelichowski, J. and Juvik, J. A. 2005. Inheritance of sesquiterpenes carboxylic acid synthesis in crosses of Lycopersicon hirsutum with insects susceptible tomatoes. Plant Breed. 124:277-281.         [ Links ]

García, E. 1988. Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen (para adaptarlo a las condiciones de la República Mexicana). Offset Larios S. A. México, D. F. 46-52 p.         [ Links ]

García, J. E. 1999. El mito del manejo seguro de los plaguicidas en los países en desarrollo. Manejo Integrado de Plagas (Costa Rica). 52:25-41.         [ Links ]

Garzón, T. J. A.; Acosta, G. G.; Torres, P. I.; González, M. CH.; Rivera, B. R. F.; Maya, H. V. y Guevara G. R. G. 2002. Presencia de los geminivirus Huasteco del chile (PHV), texano del chile variante Tamaulipas (TPV-T) y chino del tomate (VCDT), en los estados de Guanajuato, Jalisco y San Luis Potosí, México. Rev. Mex. Fitopatol. 20(1):45-52.         [ Links ]

GraphPad InStat. 2000. GraphPad Software. La Joya, California, USA. Software en CD.         [ Links ]

Latournerie, M. L.; Chávez, S. J. L.; Pérez, P. M.; Castañón, N. G.; Rodríguez, H. S. A.; Arias, R. L. M. y Ramírez, V. P. 2002. Valoración in situ de la diversidad morfológica de chiles (Capsicum annuum L. y Capsicum chinense Jacq. ) en Yaxcabá, Yucatán. Rev. Fitotec. Mex. 25(1):25-33.         [ Links ]

Muñiz, M. 2000. Desarrollo del biotipo B de Bemisia tabaci (Gennadius 1889) (Homoptera: Aleyrodidae) en tres variedades de pimiento a temperaturas constantes. Boletín de Sanidad Vegetal: Plagas. 26:605-618.         [ Links ]

Muñiz, M. and Nombela, G. 1997. Development, oviposition and female longevity of two biotypes of Bemisia tabaci (Homoptera: Aleyrodidae) on three varieties of Capsicum annuum L. Bolletin of International Organization for Biological Control - West Palaeartic Regional Section. 20(4): 143-146.         [ Links ]

Muñiz, M. and Nombela, G. 2001. Differential variation in development of the B- and Q- biotypes of Bemisia tabaci on sweet pepper Capsicum annuum L. at constant temperatures. Environ. Entomol. 30(4):720-727.         [ Links ]

Oriani, M. G.; Vendramim, J. D. e Brunherotto, E. R. 2005. Atratividade e não-preferência para oviposição de Bemisia tabaci (Genn.) biótipo B (Hemiptera: Aleyrodidae) em genótipos de feijoeiro. Neotropical Entomol. 34(1):105-111.         [ Links ]

Ortega, A. L. D. 2002. Moscas blancas en ornamentales. In: Bautista-Martínez, N.; Alvarado-López, J.; Chavarín-Palacios, C. y Sánchez-Arroyo, H. (Eds.). Manejo Fitosanitario de Ornamentales. Colegio de Postgraduados en Ciencias Agrícolas. Montecillo, Estado de México. 41-54 pp.         [ Links ]

Prokopy, R. J. and Owens, E. D. 1983. Visual detection of plants by herbivorous insects. Ann. Rev. Entomol. 28:337-364.         [ Links ]

Stenger, D. C.; Duffus, J. E. and Villalon, B. 1990. Biological and genomic properties of a geminivirus isolated from pepper. Phytopathology. 80:704:709.         [ Links ]

Toscano, L. C.; Boica J. R. and Maruyama, W. I. 2002. Nonpreference of whitefly for oviposition in tomato genotypes. Scientia Agricola. 59:677-681.         [ Links ]

Visser, J. H. 1988. Host-plant finding by insects: orientation, sensory input and search patters. J. Insect Physiol. 34:259-268.         [ Links ]

Walker, G. P. and Perring, T. M. 1994. Feeding and oviposition behavior of whiteflies (Homoptera: Aleyrodidae) interpreted from AC electronic feeding monitor waveforms. Ann. Entomol. Soc. Am. 87(3):363-374.         [ Links ]