Eficacia biológica de compuestos químicos aplicados al suelo y follaje contra Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) en Citrus latifolia Tanaka*

Biological efficacy against Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) of chemical compounds applied to the soil and foliage in Citrus latifolia Tanaka

Luis Martín Hernández Fuentes^1§, José Isabel López Arroyo², José Joaquín Velázquez Monreal³, Mario Alfonso Urías López¹, Rafael Gómez Jaimes¹ y Agustín Robles Bermudez⁴

¹ Campo Experimental Santiago Ixcuintla- INIFAP. Entronque a Santiago Ixcuintla, km. 6. Carretera Internacional México-Nogales. Santiago Ixcuintla, Nayarit, México. C. P. 63300. §Autor para correspondencia: hernandez.luismartin@inifap.gob.mx

³ Campo Experimental Tecomán- INIFAP. Carretera Colima-Manzanillo, km 35. Tecomán, Colima, México. A. P. 88. C. P. 28100. velazquez.josejoaquin@inifap.gob.mx

⁴ Universidad Autónoma de Nayarit. Unidad Académica de Agricultura. Carretera Tepic-Compostela, km 9. Xalisco, Nayarit, México. C. P. 63780. nitsugarobles@hotmail.com

* Recibido: mayo de 2012
Aceptado: enero de 2013

Resumen

La superficie de cítricos en México es superior a 532 mil hectáreas. Esta área se encuentra en peligro por la reciente detección de la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus en algunos estados y por la amplia distribución del vector Diaphorina citri. El objetivo fue evaluar compuestos químicos aplicados al suelo y follaje contra D. citri en lima persa. Se hicieron dos evaluaciones en campo durante 2011. Con aplicaciones de espirotetramato e imidacloprid al follaje y al suelo y spinosad y avermectina sólo al follaje. En la primera evaluación, tres días después de la aplicación, el espirotetramato (400 mL/ha) e imidacloprid (300 mL ha^-1) aplicados al follaje ejercieron una disminución de ninfas de 78.8% y 93.54%. El imidacloprid (300 mL ha^-1) aplicado al suelo, spinosad (0.1 L ha^-1) y avermectina (0.1 L ha^-1), tuvieron 69.8%, 70.6% y 61.6% menos ninfas que el testigo. En la segunda evaluación, el imidacloprid aplicado al follaje disminuyó 81.9% la población de ninfas en brotes. El menor promedio de ninfas por brote en diversas fechas de muestreo se obtuvo con los tratamientos de espirotetramato e imidacloprid al follaje, 89.6% y 87.5% menos que el testigo, respectivamente. De los productos evaluados el imidacloprid y espirotetramato aplicados al follaje ejercieron mayor efecto contra D. citri.

Palabras clave: Diaphorina citri, control químico, lima persa.

Abstract

The citrus acreage of Mexico exceeds 532 000 hectares. This area is endangered by the recent detection of the bacterium Candidatus Liberibacter asiaticus in some states and by the wide distribution of the vector Diaphorina citri. The aim of this study was to evaluate the efficiency against D. citri of chemical compounds applied to the soil and foliage in Persian lime. Two field evaluations were made during 2011 with applications of spirotetramat and imidacloprid to foliage and soil, and of spinosad and avermectin only to foliage. In the first evaluation, the spirotetramat (400 mL/ha) and the imidacloprid (300 mL ha^-1), applied to foliage, caused a decrease of nymphs of 78.8%-93.54% three days after the application. The Imidacloprid (300 mL ha^-1), applied to the soil, the spinosad (0.1 L ha^-1), and the avermectin (0.1 L ha^-1), had 69.8%, 70.6% and 61.6% less nymphs than the control treatment. In the second evaluation, imidacloprid, applied to the foliage, decreased the population of nymphs in shoots by 81.9%.The lowest average of nymphs per shoot in various sampling dates was obtained with the spirotetramat and imidacloprid treatments applied to foliage; 89.6% and 87.5% less than the control, respectively. Of the products evaluated, the spirotetramat and the imidacloprid, when applied to foliage, exerted the greatest effect against D. citri.

Keywords: Diaphorina citri, Persian lime, chemical control.

Introducción

La superficie de cítricos en México supera las 532 mil hectáreas, de las cuales 63.74% corresponde a naranja (Citrus sinensis L.) en sus diferentes variedades, 15.8% a limón mexicano (Citrus auratifolia Chistm.), 12.11% a lima persa (Citrus latifolia Tanaka) y el resto a mandarinas (C. reticulata), tangerinas (C. tangerina) y pomelos (C. paradisi), estas producen anualmente 6.57 millones de toneladas de fruta (SIAP, 2010) lo que sitúa al país en el cuarto lugar mundial en producción (FAOSTAT, 2010).

Diversos insectos se encuentran asociados a los cítricos, algunos como el psílido asiático de los cítricos (PAC) Diaphorina citri Kuwayama, son considerados plagas importantes. Las primeras detecciones en México de éste insecto fueron en el año 2002 en la Península de Yucatán, actualmente se encuentra en todos los estados productores de cítricos. El PAC se alimenta de la savia de especies vegetales de la familia Rutaceae, ataca especies silvestres y cultivadas, principalmente limas y limones (Aubert, 1987), en una lista de hospedantes publicada por Halbert y Manjunath (2004) se incluyen 54 especies.

El insecto provoca daños en los brotes tiernos y en fuertes infestaciones causa la caída de follaje y flores (Rogers y Stansly, 2006). El PAC destaca por su importancia como vector de la bacteria Candidatus Liberobacter causante de la enfermedad Huanglongbing (HLB), la cual es una de las enfermedades más destructivas de cítricos (Bové, 2006). Las ninfas de cuarto y quinto instar al igual que los adultos son capaces de transmitir la bacteria (EPPO, 2005). El HLB fue detectado en Yucatán en 2009 en muestras del PAC (SENASICA, 2009).

La transmisión de HLB inicia cuando las ninfas maduras se alimentan de una planta enferma, la bacteria ingresa, circula y se propaga en el cuerpo del insecto mientras que llega al estado adulto y transmite la enfermedad a plantas sanas (Anónimo, 2010). Hasta junio de 2011, la bacteria se había detectado en 117 municipios en el Pacífico mexicano y se habían eliminado 8 355 árboles en huertos comerciales (SENASICA, 2011).

Diferentes insecticidas químicos se han evaluado contra D. citri con resultados satisfactorios (Radke et al. 1981; Makar et al. 1981; Bahagabati y Nariani, 1983; Dahiya et al. 1994; Ahmed etal. 2005; Childers y Rogers 2005; Yang etal. 2006). El control químico del vector es actualmente el principal método para disminuir los impacto del HLB (Anónimo, 2010), la búsqueda de métodos de aplicación de insecticidas con mayor eficiencia y eficacia es un tema importante ante la presencia del vector y la enfermedad. En una búsqueda continua de productos y métodos de aplicación con menor impacto ambiental, se planteó como objetivo evaluar la eficacia biológica de imidacloprid y espirotetramato aplicados al suelo y follaje y spinosad y avermectina aplicados al follaje de Citrus latifolia contra Diaphorina citri.

El imidacloprid, ejerce una acción agonista en los receptores postsinápticos de la acetilcolina (Anónimo, 2009), sitio muy específico de los insectos que le confiere baja toxicidad para mamíferos (Liu et al. 2005; Phua et al. 2009). Por su modo de acción no fácilmente penetra al flujo sanguíneo del cerebro en vertebrados (Haur et al. 2009). El espirotetramato se caracteriza por presentar movimiento acropétalo y basipétalo, inhibe la síntesis de lípidos, razón por la cual es particularmente efectivo contra insectos chupadores en las primeras fases de su desarrollo (Nauen et al. 2008). A nivel fisiológico bloquea la acción de la acetilcoenzima a carboxilasa (Anónimo, 2009). La avermectina (abermectina), es un compuesto utilizado en el control de parásitos de mamíferos (González et al. 2010) y en el control de insectos fitófagos. Es un activador de los canales de cloro y también actúa en el sistema nervioso y muscular (Anónimo, 2009).

El spinosad es un producto obtenido de la fermentación de Saccharopolyspora spinosa, un organismo que ocurre naturalmente en el suelo (http://www.epa.gov/opprd001/factsheets/spinosad.pdf). El modo de acción es desconocido pero hay evidencias de que actúa a nivel de los receptores de la acetilcolina (Anónimo, 2009).

Materiales y métodos

Sitio de estudio y productos evaluados. El experimento se estableció en un huerto de lima persa de seis años, con una densidad de 286 árboles por hectárea, ubicado en los terrenos del ejido La Fortuna, en el municipio de Tepic, Nayarit, a una altura de 743 msnm. Se realizó una poda antes de las aplicaciones para estimular el desarrollo vegetativo de los árboles y contar con suficientes brotes jóvenes para el muestreo. Se realizaron dos ensayos. El primero fue del 20 de febrero al 31 de marzo y el segundo del 02 de mayo al 06 de junio de 2011.

Se evaluaron formulaciones comerciales de imidacloprid, espirotetramato, spinosad y avermectina, los dos primeros aplicados al suelo y follaje y los últimos sólo al follaje, los tratamientos se enlistan en el Cuadro 1. Tanto al suelo como al follaje sólo se aplicó en una ocasión. El método y variables evaluadas fueron las mismas en ambos periodos.

Aplicación de los tratamientos al suelo. En la zona de goteo del árbol se realizaron cuatro perforaciones equidistantes de 20 centímetros de profundidad con un taladro inalámbrico de 10 mm, 9.6 voltios y 1 000 revoluciones por minuto. Se utilizó una broca para concreto de 25 cm de longitud por 0.95 cm de diámetro. La mezcla de agua e insecticida se aplicó con una lanza de inyección colocada en un aspersor manual de mochila de 15 L de capacidad, 87 libras de presión, el gasto de la mezcla de insecticida y agua fue de1.2 L por árbol. Previo a la aplicación se humedeció el terreno mediante riego por gravedad.

Aplicación de los tratamientos al follaje. Se utilizó un aspersor manual de mochila de 15 L de capacidad, 87 libras de presión con lanza de extensión y boquilla de cono lleno. La aspersión se dirigió a la copa del árbol cubriendo la parte interna y externa de ésta. El gasto de la mezcla de agua e insecticida fue de 1 L por árbol.

Los brotes se colectaron y colocaron en bolsas de papel para transportarse al laboratorio de entomología del Campo Experimental Santiago Ixcuintla, el conteo de huevos y ninfas del PAC se hizo empleando un estereoscopio marca Carl Zeiss. Durante el desarrollo del estudio se registraron temperatura media diaria, humedad relativa y precipitación, los datos se tomaron de la estación climática ubicada en Tepic, Nayarit (21°29'17.3'' latitud norte y 104°53'24.2" longitud oeste) de la red estatal del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP).

Diseño experimental y análisis estadístico. Se utilizó un diseño en bloques completos al azar con cinco repeticiones por tratamiento, cada árbol se consideró una repetición. Se realizó un muestreo previo a las aplicaciones. Los datos previos fueron incluidos en el análisis de varianza como una covariable; el análisis de covariable es útil para aumentar la precisión y reducir los errores experimentales (Montgomery, 2008; Cochran y Cox 2008). El análisis estadístico se realizó con el programa SAS versión 9.2 (2008).

El análisis de varianza se realizó con el modelo lineal general. En las variables donde se observaron diferencias significativas (α< 0.05) entre tratamientos, se realizó comparación de medias con la prueba de Tukey (α< 0.05). En el segundo ensayo se aplicó en árboles diferentes a los del primer ensayo, de acuerdo a Cochran y Cox (2008) esto garantiza independencia entre estudios que se repiten en un mismo espacio y diferente tiempo. El método y variables evaluadas fueron las mismas en ambos periodos.

Resultados y discusión

Ensayo uno

Ninfas por brote. En el primer muestreo, tres días después de la aplicación, en los tratamientos con espirotetramato e imidacloprid aplicados al follaje se observó 78.8% y 93.54%, respectivamente, menos ninfas que el testigo. En segundo lugar se ubicaron los tratamientos imidacloprid al suelo, spinosad (0.1 L ha^-1) y avermectina (0.1 L ha^-1) con un control de 69.8%, 70.6% y 61.6%, respectivamente. Siete días después de la aplicación, hubo diferencias significativas entre tratamientos, en los tratamientos con espirotetramato e imidacloprid aplicados al follaje y avermectina (0.2 L ha^-1) se observó 34%, 75% y 86.3%, respectivamente, menos ninfas que en el testigo.

En el tercer muestreo, 14 días después de la aplicación, no hubo diferencias significativas (α< 0.05) entre tratamientos. Finalmente, el promedio con menor infestación de ninfas por brote se observó en los tratamientos con imidacloprid y espirotetramato aplicados al follaje, 67.2% y 87.7%, respectivamente; los tratamientos con espirotetramato e imidacloprid al suelo, spinosad (0.1 L ha^-1) y avermectina (0.1 L y 0.2 L ha-¹) fueron iguales estadísticamente entre si y presentaron igual número de ninfas que el testigo. Se observó en el tratamiento con spinosad (0.05 L ha^-1) una mayor infestación de ninfas.

Cuadro 2

Huevos por brote. No existieron diferencias significativas en todas las fechas de muestreo (Cuadro 4). Si bien hubo diferencias numéricas importantes en el promedio final, éstas no fueron significativas (α< 0.05).

Porcentaje de brotes infestados con huevos. Al igual que el número de huevos por brote, el porcentaje de brotes infestados con estos, no fue significativamente diferentes entre tratamientos (Cuadro 5).

Ensayo dos

Ninfas por brote. Tres días después de las aplicaciones ocurrió menor número de ninfas en el tratamiento con imidacloprid al follaje, 81.9% menos que el testigo; sin embargo, no hubo diferencias significativas entre los tratamientos con insecticidas (Cuadro 6). Situación similar se observó en la primera evaluación aunque en esta segunda evaluación las diferencias respecto al testigo si fueron significativas. A los siete días después de la aplicación, el tratamiento con espirotetramato al follaje, imidacloprid al suelo y follaje, spinosad (0.1 L ha^-1) y avermectina (0.2 L ha^-1) registraron significativamente menos ninfas que el testigo. Comparativamente con el testigo la infestación fue 98.7%, 80%, 87.6%, 81.4% y 81.6% menos, respectivamente.

Lo anterior ocurrió de igual manera en la primera evaluación excepto en los tratamientos con imidacloprid al suelo y spinosad. Ahmed et al. (2004) al aplicar Citrus reticulata Blanco 625 g por hectárea de producto formulado con imidacloprid no observaron diferencias (α< 0.05) respecto al testigo a los siete días después de la aplicación; sin embargo, observaron una disminución de ninfas de 91.47%. A los 14 días después de la aplicación, los tratamientos con espirotetramato al suelo y follaje, imidacloprid al suelo y avermectina en las dos dosis evaluadas, ejercieron un control significativo respecto al testigo (Cuadro 6).

En la última evaluación, 21 días después de la aplicación no se observaron diferencias significativas. Finalmente, el promedio de las observaciones indica una diferencia significativa entre tratamientos. El mayor efecto contra ninfas se obtuvo con los tratamientos de espirotetramato e imidacloprid al follaje con 89.6% y 87.5%, respectivamente. Resultados similares se observaron en la primera evaluación. Childers y Roger (2005) al aplicar 0.4 L ha^-1 de spinosad, observaron 26.25% menos huevos por brote que el testigo a los cinco días después de la aplicación, en cambio en ninfas no observaron diferencias significativas, a los 11, 15 y 19 días después de la aplicación, en el caso de huevos por brote no obtuvieron diferencias significativas, en cambio en ninfas observaron efectos significativos hasta los 11 días con 25.8%.

De igual manera, evaluaron thiametoxam (330 g ha^-1) contra ninfas y observaron un control 76.6%, respecto al testigo hasta los 25 días después de la aplicación; consideran que árboles jóvenes de entre 1 y 1.9 m de altura requieren de cinco a siete días para que los productos sistémicos ejerzan su actividad.

Porcentaje de brotes infestados con ninfas. Tres días después de la aplicación no se observaron diferencias significativas entre tratamientos (Cuadro 7). A los siete días, el porcentaje de brotes infestados se redujo significativamente en los tratamientos con insecticidas, la menor infestación se observó en los tratamientos con espirotetramato al suelo e imidacloprid al follaje (Cuadro 7), resultado similar se observó en la primera evaluación. A los 14 y 21 días después de las aplicaciones las diferencias entre los tratamientos no fueron significativas.

Respecto al promedio total, el porcentaje de brotes infestados con ninfas en la mayoría de los tratamientos con insecticidas no fue significativamente menor al testigo; no obstante, numéricamente la menor infestación ocurrió en el tratamiento con imidacloprid al follaje, situación similar, aunque con significancia estadística (α< 0.05) se observó en la primera evaluación. Setamou et al. (2010) al aplicar en dos ocasiones 550 g ha^-1 de imidacloprid al suelo alrededor de la copa del árbol para controlar D. citri en toronja (Citrus x paradisi) observaron un control de ninfas mayor al 90% hasta las 11 semanas después de la aplicación.

Porcentaje de brotes infestados con huevos. Sólo a los siete días después de la aplicación se observaron diferencias significativas entre tratamientos (Cuadro 9). El promedio final mostró igualdad estadística entre los tratamientos con insecticidas y el testigo absoluto, lo mismo ocurrió en la primera evaluación. Lo anterior podría indicar que el control de los adultos de D. citri con los productos y dosis evaluadas no tuvo gran impacto; sin embargo, es probable también que ocurriera la llegada de insectos de provenientes de hospedantes no tratados ubicados dentro o cerca del sitio de estudio.

Conclusiones

De los productos evaluados, el imidacloprid aplicado al follaje ejerció mayor efecto contra ninfas y se observó menor oviposición de D. citri. El espirotetramato tuvo menor control que el imidacloprid en las dosis evaluadas. Los productos de contacto spinosad y avermectina a las dosis evaluadas ejercieron un efecto no significativo (α= 0.05) de ninfas de D. citri. Con base en los resultados obtenidos, y las diferencias numéricas observadas entre los tratamientos comparados con el testigo absoluto, es recomendable evaluar diferentes dosis para determinar aquellas con efectos altamente significativos y mayor persistencia biológica contra ninfas de D. citri. La temperatura media y humedad relativa observadas en el primer ensayo fue de 16.8 °C y 19.1 °C y 64.3% y 54.6%, en los meses de febrero y marzo, respectivamente. En el segundo ensayo fueron de 22.7 °C y 23.9 °C y 57.6% y 65.3%, en los meses de mayo y junio, respectivamente.

En el segundo ensayo ocurrió un incremento en la temperatura de más de 4.5 °C. El número de ninfas por brote se observó en mayor cantidad en el testigo de la segunda evaluación, en cambio en los tratamientos con insecticidas se observaron en promedio menos ninfas por brote. Esto podría indicar un mayor efecto de los insecticidas a mayor temperatura. Al respecto Boina et al. (2009) observaron una relación positiva en el incremento de la temperatura y el efecto de insecticidas organofosforados en el control de ninfas y adultos D. citri.

Agradecimientos

Este estudio fue financiado por los fondos SAGARPA-CONACYT con el proyecto 2009-108591 y FORDECYT con el proyecto 139259.

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