Detección de aves exóticas en parques urbanos del centro de México

Detection of exotic birds in urban parks of central Mexico

Rubén Pineda-López,¹* Alejandro Malagamba Rubio,¹ lleana Arce Acosta¹ y José A. Ojeda Orranti²

¹ Facultad de Ciencias Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro. Avenida de las Ciencias s/n, Juriquilla, Querétaro, 76230, México. Correo electrónico: *rpineda62@hotmail.com.

Recibido: 17 de octubre de 2012
Revisión aceptada: 21 de marzo de 2013.
Editor asociado: José Fernando Villaseñor Gómez.

Resumen

Las áreas arboladas urbanas son utilizadas por algunas aves invasoras en su proceso de colonización; la detección temprana de estas especies es una acción necesaria para su vigilancia y control. Utilizamos un muestreo rápido en parques urbanos, que requiere de poco tiempo de planeación y ejecución, como una forma de detección de aves que actualmente aumentan su distribución en México: Streptopelia decaocto (paloma de collar), Myiopsitta monachus (perico monje), Turdus rufopalliatus (mirlo dorso rufo) y Sturnus vulgaris (estornino pinto). Realizamos los muestreos en la mayoría de los parques de las ciudades de León de los Aldama, Guanajuato, Aguascalientes y Santiago de Querétaro. Presentamos los primeros registros de M. monachus, T. rufopalliatus y S. vulgaris para la ciudad de León de los Aldama; así como de M. monachus en la de Guanajuato. Además, en Santiago de Querétaro registramos las cuatro especies buscadas; a T. rufopalliatus en Guanajuato, y a S. vulgaris en Aguascalientes. Analizamos las variables asociadas con la presencia de las especies, así como el establecimiento de las especies en cada ciudad en relación con la proporción de parques en que se presentan. Sugerimos que este método es útil para evaluar la distribución actual de estas especies en México y proveer de conocimiento básico para futuros estudios.

Palabras clave: nuevos registros, colonización, Guanajuato, Aguascalientes, Querétaro.

Urban wooded areas are used by some exotic invasive bird species during the process of colonization; the early detection of such species is a necessary action for their surveillance and control. We used a rapid sampling method in urban parks, which requires little planning and execution time, as a strategy for detection of four bird species which are currently increasing their distribution in Mexico: Streptopelia decaocto (Eurasian Collared-Dove) Myiopsitta monachus (Monk Parakeet), Turdus rufopalliatus (Rufous-backed Robin), and Sturnus vulgaris (European Starling). We conducted rapid surveys in most of the parks in the cities of León de los Aldama, Guanajuato, Aguascalientes and Santiago de Querétaro. We report the first records of M. monachus, T. rufopalliatus, and S. vulgaris for the city of León de los Aldama, and M. monachus for Guanajuato. We also recorded the four target species in Santiago de Querétaro; T. rufopalliatus in Guanajuato, and S. vulgaris in Aguascalientes. We analyzed the variables associated with the presence of the species, and the establishment of species in each city in relation to the proportion of parks in which they occurred. We suggest that the use of this method is useful for assessing the current distribution of these species in Mexico and provide base line data for future studies.

Key words: new records, colonization, Guanajuato, Aguascalientes, Querétaro.

Introducción

La introducción de especies exóticas es una de las mayores causas de la pérdida de biodiversidad en el presente, ya que origina aproximadamente el 17% de las extinciones de animales a nivel mundial (WCMC 1992, Hilton-Laylor et al. 2009). Las especies exóticas son aquellas que se encuentran fuera de su distribución nativa, generalmente por intervención intencional o accidental del hombre. Cuando las especies exóticas llegan a adaptarse a nuevos recursos que tienen a su disposición, sus poblaciones pueden crecer y afectar las relaciones ecológicas originales y las actividades económicas del hombre, llegando a tener un comportamiento invasivo al dispersarse por sí solas a sitios diferentes a los de su introducción o a los de su distribución original (Álvarez-Romero et al. 2008).

Al respecto, en México el gobierno federal ha propuesto una serie de medidas para hacer frente a este fenómeno, las cuales se encuentran asentadas en el documento denominado "Estrategia nacional sobre especies invasoras en México: prevención, control y erradicación" (CANEI 2010) que hace hincapié en la prevención, la detección temprana y el control o erradicación de las especies invasoras, así como en la información oportuna sobre esta problemática a la sociedad. Entre estos aspectos, la prevención y la detección temprana de las especies exóticas, que pueden convertirse en invasoras, es un punto trascendental debido a que los problemas causados por las especies invasoras no son de fácil solución, por lo que es más factible y barato prevenir su introducción y establecimiento (Kolar y Lodge 2001). Sin embargo, en México se cuenta con pocos registros confiables de las especies de aves que pueden tener un comportamiento invasivo, de tal manera que los trabajos de prospección de estas especies se han basado parcialmente en datos solicitados directamente a los investigadores y en consultas a bases de datos electrónicas (e. g., Martínez-Morales et al. 2010, MacGregor-Fors et al. 2011). Además, es necesario un sistema de alerta y seguimiento de especies potencialmente invasoras, como ha sido propuesto por MacGregor-Fors et al. (2011) para Myiopsitta monachus (perico monje).

Una opción para facilitar la detección de aves exóticas es su búsqueda en parques y otras zonas urbanas arboladas (parques, de aquí en adelante), ya que en estos sitios se ha observado de manera frecuente la presencia de algunas de estas especies y, en ocasiones, corresponden también a la localidad de su primer registro (e. g., Coombs et al. 1981, Murgui y Valentín 2003, Runde et al. 2007, Strubbe y Matthysen 2007, Gómez y Zuria 2012). Inclusive, se ha planteado la importancia de los parques en el proceso de colonización de algunas aves invasoras, como es el caso de M. monachus en España (Sol et al. 1997, García del Rey 2007). También se ha mostrado que la expansión de la distribución de algunas especies exóticas, como Streptopelia decaocto (paloma de collar) y Sturnus vulgaris (estornino pinto) se ha dado siguiendo núcleos urbanos para colonizar posteriormente áreas rurales (Wing 1943, Rocha-Camarero e Hidalgo de Trucios 2002, Fujisaki et al. 2010).

Una evaluación rápida de la diversidad es una metodología pragmática que a menudo se lleva a cabo y que tiene como fin obtener información sobre las especies de un lugar en un corto periodo de tiempo, a fin de aplicar dicha información a la respuesta de retos urgentes de conservación (Ramsar 2005, Alonso y Naskrecki 2011). En el presente trabajo utilizamos un inventario rápido en parques de la ciudad de Santiago de Querétaro (Querétaro de aquí en adelante), para determinar la existencia de especies exóticas en ellos y si están asociadas a alguna característica ambiental. Dicho inventario rápido se aplicó posteriormente en otras ciudades localizadas en el centro de México: León de los Aldama (León de aquí en adelante), Aguascalientes y Guanajuato. Incluimos en este estudio a aquellas aves exóticas que recientemente han aparecido en México y que han mostrado ser altamente invasoras en otros países, de acuerdo con lo referido por Álvarez-Romero et al. (2008) y Pineda-López y Malagamba (2011a): S. decaocto, M. monachus y S. vulgaris; además, consideramos a Turdus rufopalliatus (mirlo dorso rufo) que es una especie endémica mexicana que está aumentando su área de distribución (Martínez-Morales et al. 2010). También evaluamos si la proporción de parques urbanos en que ocurren las especies exóticas puede ser un indicador de su grado de establecimiento, considerando que las especies exóticas que logran establecerse, al sobrevivir y reproducirse en una localidad, pueden incrementar su abundancia y dispersarse a nuevas localidades (Duncan et al. 2003); en este caso, ocupando un mayor número de parques.

Áreas de estudio

Las ciudades donde llevamos a cabo los muestreos se encuentran en la provincia fisiográfica de la Mesa del Centro y sus colindancias con el Eje Neovolcánico. En Querétaro, León y Aguascalientes el clima es semiseco semicálido, mientras que en la ciudad de Guanajuato hay climas subhúmedos tanto semicálidos como templados debido al gradiente altitudinal en que se encuentra (INEGI 2010, SMN 2011) (Cuadro 1). En esta parte del país las lluvias ocurren principalmente en verano. En cada ciudad muestreamos de 10 a 25 parques, que son la mayoría de los presentes en cada una de ellas. Incluimos los campus universitarios, campos de golf (muestreados parcialmente), panteones, unidades deportivas y parques recreativos de distintos tamaños y características. El área muestreada de cada parque varió desde 0.2 hasta 328 ha (Anexo 1), aunque en este último caso que corresponde a la Presa El Palote, la superficie cubierta por agua ocupa aproximadamente 85% del área del parque.

La vegetación presente en los parques de todas las ciudades estudiadas está formada en su mayor parte por especies arbóreas exóticas como Casuarina equisetifolia (casuarina), Eucalyptus camaldulensis (eucalipto), Grevillea robusta (grevilea), Jacaranda mimosifolia (jacaranda), Populus tremuloides (alamillo), Schinus molle (pirul), Schinus terebinthifolius (pirul chino), Melia azedarach (paraíso), Bauhinia dipetala (pata de vaca), Washingtonia robusta (palma abanico), Phoenix canariensis (palma fénix) y algunos árboles frutales. También se encuentran especies nativas como Prosopis laevigata (mezquites), Pinus spp. (pinos) y Fraxinus uhdei (fresno); esta última es abundante sólo en pocos de los parques (datos de los autores con base en Kunkel 1978 y <www.tropicos.org>).

Muestreo de aves

La información que obtuvimos de la evaluación rápida de la avifauna de los parques consistió en el inventario de las especies exóticas presentes, para lo cual recorrimos cada parque caminando a una velocidad de 50 m /1-2 min a lo largo de los andadores existentes, parando o desviándonos de ellos cuando fuera necesario para buscar o identificar a las aves. Terminábamos el muestreo hasta que recorríamos toda el área del parque o aquella posible de muestreo; muestreamos los parques pequeños en un tiempo mínimo de 20 min y en los parques de mayor tamaño el tiempo de muestreo varió dependiendo de su área y cobertura arbórea. Consideramos que este es un muestreo rápido al requerir poco tiempo de planeación y ejecución. El horario de observación fue de 8:00 a 13:00 h, independientemente de si era o no horario de verano, y utilizamos binoculares 8 x 32. En Querétaro, muestreamos cada parque en cada estación del año, desde el verano de 2009 hasta la primavera de 2010, con el objeto de analizar si existían diferencias estacionales en la ocurrencia de las especies. En León, Guanajuato y Aguascalientes llevamos a cabo sólo un muestreo en cada parque. En León, realizamos los muestreos de abril a octubre de 2010; en Guanajuato, de julio a septiembre de 2011 y en Aguascalientes, de julio a octubre de 2011. En León, realizamos visitas ocasionales para la búsqueda de nidos en el parque metropolitano y en el zoológico, y en la presa El Palote del parque Metropolitano utilizamos una lancha para revisar algunos islotes de vegetación en su interior.

Análisis de datos

Para analizar si la proporción de parques de Querétaro en que ocurre cada una de las especies exóticas de reciente aparición consideradas en este estudio es un indicativo de su grado de establecimiento, tomamos como referencia el porcentaje de parques en que encontramos dos especies exóticas bien establecidas en el centro de México: Quiscalus mexicanus (zanate mexicano) y Passer domesticus (gorrión doméstico). Quiscalus mexicanus fue llevada por el emperador azteca Auitzotl desde zonas tropicales cercanas al Golfo de México hacia el Valle de México, de donde probablemente se dispersó a otras áreas (Haemig 1978); actualmente esta especie continúa la expansión de su territorio en Norteamérica, principalmente en ecosistemas alterados por el hombre (Wehtje 2003). Passer domesticus es una especie euroasiática que ahora se encuentran ampliamente distribuida en zonas urbanas de casi todo el país (Álvarez-Romero et al. 2008). No consideramos a Columba livia (paloma doméstica) en estos análisis debido a que se encuentra asociada preferentemente a calles y plazas donde puede recibir alimento del hombre (Rose et al. 2006).

Para conocer si hubo diferencias en la proporción de parques ocupados en Querétaro para cada especie durante las estaciones del año, utilizamos la prueba estadística Q de Cochran (X²Q), que es una prueba adecuada para tres o más muestras dependientes (Leach 1982). Para probar si el número de parques en que se presentaron las especies exóticas de reciente aparición fue diferente al de las establecidas (valor esperado), utilizamos la prueba de ji cuadrada (X²), con corrección de Yates cuando sólo hubo un grado de libertad (Fowler y Cohen 1997).

Para conocer la relación entre la presencia de las especies buscadas con variables ambientales en los parques de Querétaro, estimamos el área de cobertura de follaje arbóreo, arbustos, pasto, tierra y concreto en cada uno de ellos, con base en imágenes satelitales de 2011 de Google Earth y en observaciones in situ (Anexo 2). Utilizamos estas estimaciones como variables explicativas en regresiones logísticas por especie, las cuales son apropiadas para datos de presencia-ausencia (Gotelli y Ellison 2004). Las hipótesis a probar en estos modelos fueron que la presencia de las especies está influenciada por: (a) el área del parque, (b) alguna de las coberturas medidas (arbórea, arbustos, pasto, tierra y concreto), y (c) la cobertura arbórea más la de pasto, arbustos o tierra. Además, incluimos un modelo nulo sin ninguna variable y un modelo global con todas las variables para compararlos con los modelos anteriores; el modelo global lo utilizamos también para evaluar el ajuste a los datos (Burnham y Anderson 2002) mediante la prueba de Hosmer y Lemeshow (2000). Para elegir los mejores modelos empleamos el criterio de Akaike corregido para muestras pequeñas (AICc), una diferencia (ΔAIC) de hasta 2 unidades con respecto a su valor mínimo, y los pesos de Akaike (w_i) como una medida del soporte de cada modelo (Anderson et al. 2000, Burnham y Anderson 2001). Posteriormente, calculamos variables ponderadas modelo-promedio y sus errores estandar con base en w_i, como sugieren Burnham y Anderson (2002) para, por último, calcular para cada variable la razón de probabilidad (odd-ratio) y sus intervalos de confianza (95%). Sólo interpretamos las variables donde los intervalos de confianza no incluyeron la unidad (1.0) (e. g. , Peak et al. 2004, Chapa-Vargas y Robinson 2006). Hicimos los cálculos con el paquete MASS en el programa R (R Core Team 2012).

Resultados

En los muestreos de prueba en Querétaro, registramos tres de las cuatro especies buscadas (Cuadro 2). Al comparar los muestreos entre las estaciones del año, Turdus rufopalliatus y Quiscalus mexicanus ocurrieron en diferente número de parques de esta ciudad (X²q=12.6, P<0.01 y X²q=8.1 P<0.05, respectivamente); en ambas especies su ocurrencia fue menor en otoño. Por otro lado, las especies exóticas utilizadas como referencia Quiscalus mexicanus y Passer domesticus se presentaron en todos los parques, mientras que las especies exóticas de aparición reciente se presentaron en una proporción menor de parques (X²=31.9, P<0.01), inclusive al considerar sólo a T. rufopalliatus y S. vulgaris (X²=11.5, P<0.01). Estas especies ocurrieron respectivamente en tres y cuatro parques en todas las estaciones del año, pero en el resto de los parques su presencia fue irregular.

En cuanto a la relación entre la presencia de las especies y las variables ambientales, para T. rufopalliatus y S. vulgaris el modelo global tuvo un ajuste adecuado a los valores observados (X²=12.13, gl=9, P=0.145; X²=8.53, gl=9, P=0.383, respectivamente). Para ambas especies, los modelos con mayor soporte (ΔAICc<2) fueron los relacionados con las hipótesis que consideran la cobertura arbórea; además, S. vulgaris incluyó los modelos de área y pasto (Cuadro 3). También, para ambas especies, la única variable donde los intervalos de confianza de los odd ratio no incluyen el valor 1.0 fue la cobertura arbórea (Cuadro 4), lo cual sugiere que la probabilidad de ocurrencia de T. rufopalliatus y S. vulgaris se incrementa conforme aumenta la cobertura arbórea en los parques (figuras 1 y 2). No obtuvimos estos parámetros para Streptopelia decaocto debido a que estuvo presente en un número reducido de parques.

Fuera de Querétaro, las cuatro especies buscadas fueron registradas: tres de ellas en León, dos en Guanajuato y sólo una en Aguascalientes (Cuadro 5).

Discusión

El reconocimiento de que la urbanización y otros hábitats alterados por el humano facilitan su colonización por especies invasoras se ha venido incrementando (Bonter et al. 2010, Veech 2011). En los parques urbanos, las aves encuentran generalmente una cobertura arbórea importante y disponibilidad de agua y de alimento por frutos, basura y alimentadores de aves (Leston y Rodewald 2006, Marzluff y Rodewald 2008). Así, el muestreo rápido que utilizamos en los parques fue útil para registrar, en algunos de ellos, las especies exóticas buscadas de reciente aparición. No obstante, en la colonización de los hábitats de la ciudad, es probable que estas especies tengan una dinámica de metapoblaciones con desapariciones en parques colonizados, como ha sido observado en otras especies de aves invasoras (Lenda et al. 2010), por lo que los parques en que se observaron pueden ser diferentes con el tiempo. Los muestreos realizados nos permitieron registrar por primera vez a T. rufopalliatus en Querétaro (Pineda-López y Malagamba 2009); a T. rufopalliatus, S. vulgaris y M. monachus en León; así como a M. monachus en Guanajuato. En Querétaro, S. vulgaris, S. decaocto y M. monachus ya habían sido observadas fuera de los muestreos que aquí reportamos (Pineda-López y Malagamba 2011b).

En cuanto la presencia estacional de las especies, los resultados que obtuvimos en Querétaro muestran que las especies exóticas se presentan en los parques en todas las estaciones del año; aunque T. rufopalliatus y Q. mexicanus lo hicieron en una menor proporción de parques durante el otoño. Sólo no observamos a S. decaocto en verano ni en otoño; sin embargo, posterior a los muestreos de este trabajo, en el verano y otoño de 2011, observamos a esta especie durante visitas ocasionales a uno de los parques de la ciudad. Por lo anterior, consideramos que los muestreos utilizados pueden ser efectivos para detectar la presencia de las especies exóticas en cualquier estación del año, pero preferentemente fuera del otoño.

En Querétaro, el bajo porcentaje de parques en que se registró a S. decaocto sugiere que es una especie en establecimiento, aunque podría tener mayor presencia en otros ambientes citadinos fuera de los parques. En este sentido Veech et al. (2011) registraron que como especie exótica, S. decaocto también se encuentra en zonas de cultivo y en áreas urbanas en general. Lo anterior encuentra un apoyo en las siguientes observaciones adicionales a los muestreos: en noviembre de 2009 registramos una pareja de S. decaocto con un nido en un ciprés de los jardines de una empresa procesadora de cereales, del cual había caído un pollo que creció en cautiverio y se pudo corroborar su especie; en esa misma zona, se han visto hasta 21 palomas en octubre de 2011 (José Acosta com. per.). En cuanto a T. rufopalliatus y S. vulgaris, los medianos porcentajes de parques ocupados por ellas coinciden con que ya eran especies establecidas que se reproducen en Querétaro. Posterior a los muestreos de este estudio, hemos registrado a ambas especies en cuerpos de agua fuera de la ciudad, donde anteriormente no se habían detectado (Pineda-López et al. 2010, Pineda-López y Malagamba 2011b), lo que sugiere un avance en el proceso de colonización. Por otro lado, no observamos a M. monachus en los parques en el periodo de muestreo, pero meses después la observamos anidando en uno de ellos (Pineda-López y Malagamba 2011b).

La cobertura arbórea fue la principal característica asociada a la presencia de T. rufopalliatus y S. vulgaris en parques de Querétaro. Esto significa que la búsqueda de estas especies será más fructífera al realizarse en parques con amplias zonas arboladas. Sin embargo, los modelos seleccionados por tener un ΔAICc>2 sugieren la importancia de la vegetación y zonas no construidas (tierra) para la presencia de ambas especies, además de la extensión del parque en el caso de S. vulgaris.

Los resultados obtenidos en León, sugieren que en esta ciudad T. rufopalliatus es una especie bien establecida al estar en una alta proporción de parques y anidar sobre árboles de jacaranda en el zoológico, donde observamos dos nidos el 12 de junio de 2010. En esta ciudad, M. monachus es una especie posiblemente establecida al ocurrir en dos de los parques y seguramente estar anidando, ya que observamos 16 individuos que tomaban ramas secas de un eucalipto seco y las transportaban fuera del parque. Sturnus vulgaris es una especie en proceso de establecimiento en la ciudad de León al registrar en este estudio sólo un individuo joven y haber observado cuatro individuos en los límites de la ciudad en 2009 (aVerAves 2012).

En la ciudad de Guanajuato, T. rufopalliatus es una especie establecida que observamos en un alto porcentaje de parques, tiene al menos 12 años en la ciudad y se reproduce en ella (Brooks 1999, Pineda-López y Malagamba 2009). Por su parte, sólo registramos a M. monachus en un sitio (huerto particular), donde observamos cinco individuos y un nido. Los dueños del huerto afirmaron que el nido tiene al menos dos años y que en 2010 observaron un pollo, por lo que consideramos que es una especie establecida. Por otro lado, en la ciudad de Aguascalientes, observamos a S. vulgaris sólo en cuatro parques, lo que sugiere que es una especie en establecimiento. Para el estado de Aguascalientes Howell y Webb (1995) reportaron registros ocasionales de esta especie, sin mencionar alguna localidad en particular; en 2007, Lozano (2007) la reporta específicamente en la presa El Cedazo.

Estos resultados apoyan la utilidad de los inventarios rápidos en parques para detectar aves exóticas en proceso de colonización debido a que muchas de estas especies utilizan estos ambientes urbanos de áreas generalmente pequeñas y fáciles de muestrear. También muestran que la distribución actual de las especies objeto de este trabajo está siendo subestimada por la falta de registros, especialmente en el caso de M. monachus que debiera ser controlada, como ha sido ya propuesto por MacGregor-Fors et al. (2011) y Pineda-López y Malagamba (2011b).

Sugerimos realizar sistemáticamente este tipo de muestreos en otras ciudades del país, lo que permitirá hacer un seguimiento de estas especies tanto a nivel local como nacional. El muestreo de aves exóticas en parques puede tener mayores alcances al realizar varias repeticiones en una o varias estaciones del año, a fin de obtener probabilidades de detección de las especies y de ocupación del hábitat (MacKenzie et al. 2006). Para obtener datos más finos sobre la dinámica de invasión, son necesarios otros protocolos de investigación que consideren mayor diversidad de ambientes y cantidad de puntos de muestreo en áreas extensas del país, lo cual es importante para lograr inferencias apropiadas acerca de dicha dinámica. Este es un proceso pobremente estudiado que requiere mayor atención por parte de los investigadores, entre otras cosas, debido a que el inicio de la dispersión es el estado en el que es posible predecir colonizaciones futuras y dirigir apropiadamente posibles esfuerzos de manejo (Puth y Post 2005, Eraud et al. 2007)

Agradecimientos

Agradecemos a L. Chapa-Vargas por su amplia ayuda en el análisis estadístico, así como los valiosos comentarios de dos revisores anónimos.

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