Biodiversidad de protistas (flagelados heterótrofos) en México
Biodiversity of protists (heterotrophic flagellates) in Mexico
Rosaura Mayén-Estrada, Margarita Reyes-Santos y Maricela Elena Vicencio-Aguilar
Laboratorio de Protozoología, Departamento de Biología Comparada, Facultad de Ciencias, Circuito exterior s/n, Ciudad Universitaria, Universidad Nacional Autónoma de México, 04510, México D. F. México. romaraf@gmail.com
]]> Recibido: 28 agosto 2012
Resumen
Actualmente en México se han registrado 146 especies de protistas flagelados heterótrofos incluidas en los taxones Rhizaria, Stramenopiles y Excavata. Los grupos con la mayor riqueza de especies corresponden a parabasálidos, opalínidos, tripanosomátidos y bodónidos. Los géneros con el mayor número de especies son Trypanosoma, Trichomonas, Metadevescovina y Bodo y las especies de éste último han sido registradas en una diversidad de hábitats. Trypanosoma se ha documentado en 20 estados, correspondiendo al género con mayor distribución geográfica en la República Mexicana. Se concluye que el estudio de los flagelados heterótrofos es parcial, y es posible la descripción de nuevas especies, registro de hábitats y localidades geográficas.
Palabras clave: protistas, parabasálidos, tripanosomátidos, opalínidos, bodónidos.
Abstract
In Mexico, 146 species of heterotrophic flagellates, included in Rhizaria, Stramenopiles and Excavata, have been reported. Parabasalids, opalines, trypanosomatids and bodonids have the higher specific richness. The genera Trypanosoma, Trichomonas, Metadevescovina and Bodo, contain the greatest number of species, and Bodo has been reported from a variety of habitats. Trypanosoma is the genus with the widest geographic distribution due to its presence in 20 Mexican states. We conclude that the study of heterotrophic flagellates is only partial and new species, new habitats and new geographic records are possible.
Key words: protists, parabasalids, trypanosomatids, opalines, bodonids.
]]>Introducción
Aspectos citológicos, biológicos y hábitat. Los protistas flagelados heterótrofos, son eucariontes unicelulares, antiguamente conocidos como zoomastigóforos y que en la actualidad se encuentran distribuidos en varios taxa de acuerdo a la propuesta de Adl et al. (2012). Algunos representantes de este grupo se presentan en las figuras 2-4 (3).
Los cercomonádidos se incluyen en el taxón Rhizaria (Adl et al., 2012) y se caracterizan por poseer 2 flagelos heterodinámicos sin mastigonemas; el flagelo dirigido anteriormente es flexible y el posterior se adhiere a un surco en la superficie ventral de la célula; el movimiento puede ser por deslizamiento o nado. Algunos presentan un ciclo de vida complejo con un estadio plasmodial multiflagelar y multinuclear. Habitan en el suelo, agua dulce o marina. La mayoría de las especies son bacteriófagas y utilizan pseudópodos para la alimentación (Sleigh, 1989; Patterson y Zölffel, 1991).
Los estramenópilos incluyen a los Opalinata y Bicosoecida, protistas biflagelados heterokontos (Adl et al., 2012). Los opalínidos habitan en el tracto digestivo de anfibios y peces, poseen hileras longitudinales oblicuas de cilios y numerosos núcleos monomórficos. El ciclo de vida incluye una fisión binaria longitudinal (asexual), formación de gametos multiflagelados uninucleados (sexual, inducido por las hormonas de los hospederos) y una fase de quiste. Se conocen alrededor de 400 especies (Sleigh, 1989). Los bicosoécidos, con tallas de 5 µm, son fagótrofos que poseen un citostoma y un núcleo. Frecuentemente se adhieren al substrato o al interior de una loriga quitinosa, cuando está presente, mediante el flagelo posterior que corre en un surco en la célula; el flagelo anterior con mastigonemas es libre y más largo que el posterior; son solitarios o coloniales. Se conocen alrededor de 40 especies en ambientes marinos o dulceacuícolas (Hausmann et al., 2003).
Se incluyen en Excavata los protistas que poseen un citostoma en forma de hendidura, utilizado para una alimentación por filtración, pero algunos grupos carecen de él debido a una pérdida secundaria; carecen de mitocondrias y en algunos se presentan hidrogenosomas. Los diplomonádidos, retortamonádidos y parabasálidos (tricomonádidos, cristamonádidos, espirotriconínfidos y triconínfidos), oximonádidos y kinetoplástidos, son algunos de los grupos heterótrofos (Adl et al., 2012). Una célula de diplomonádido, con o sin citostoma, posee 2 sistemas cariomastigontes y de 4 a 8 flagelos (6 libres y 2 dentro del surco del citostoma). Se conocen alrededor de 100 especies que habitan como formas de vida libre en ambientes anóxicos (bacteriófagos), o como osmótrofos parásitos en invertebrados y vertebrados (Hausmann et al., 2003).
Los retortamonádidos de tallas de 5 a 20 µm, generalmente poseen un flagelo recurrente, el cual se origina en la base del citostoma y corre en un surco alargado, y que se utiliza para la alimentación bacterívora, y 1 a 3 flagelos anteriores utilizados para la locomoción. En el ciclo de vida hay una fase trofozoítica y una quística (Hausmann et al., 2003).
Los parabasálidos, que incluyen alrededor de 300 especies, deben su nombre a la presencia de un aparato parabasal. Además, poseen un axostilo, carecen de mitocondrias (algunos poseen hidrogenosomas), no tienen citostoma por lo que son osmótrofos o fagótrofos y almacenan glicógeno. El número de flagelos es variable, desde 4 hasta cientos en una célula (Adl et al., 2012; Sleigh, 1989). Los tricomonádidos, con dimensiones de 5-25 µm tienen de 4 a 6 flagelos, pero hay especies con 2 flagelos o bien pueden estar ausentes, asociados a un núcleo y usualmente uno es recurrente y asociado a una membrana ondulante. El axostilo es alargado y su extremo posterior, en forma de gancho, sirve para sujeción; la pelta también es común (Brugerolle, 1991; Mylnikov, 1991). Los cristamonádidos presentan una cresta que consiste de 4 flagelos "privilegiados" y sus cinetosomas que persisten durante la división, y de cientos a miles de flagelos distribuidos en la célula; poseen un axostilo. Son uninucleados o multinucleados y usualmente tienen múltiples sistemas cariomastigontes (Adl et al., 2012).
Los espirotriconínfidos y triconínfidos, agrupados anteriormente como hipermastiginos, se diferencian principalmente por el acomodo de los múltiples flagelos en la célula: los espirotriconinfos tienen 2 o más hileras espiraladas y los triconínfidos los presentan acomodados en una superficie anterior conocida como rostro, formada de 2 áreas simétricas denominadas hemirostros, que durante la división se reparten en las células hijas y cada una completa el número de flagelos de la especie. Ambos grupos presentan axostilo, poseen múltiples aparatos parabasales y un núcleo y habitan en el intestino de insectos que se alimentan de madera (Hausmann et al., 2003; Adl et al., 2012).
En los oximonádidos se presentan 4 flagelos, un axostilo, una pelta, un núcleo y generalmente un sistema cariomastigonte; carecen de citostoma y de mitocondrias o hidrogenosomas. Habitan en el intestino de algunos vertebrados e insectos, p. ej. termitas y cucarachas como simbiontes anaerobios obligados (de Puytorac et al., 1987; Hausmann et al., 2003).
Los kinetoplástidos (neobodónidos, eudobodónidos y tripanosomátidos), poseen una mitocondria con un segmento denominado cinetoplasto, ubicado cerca de la base del flagelo, donde se localiza un alto contenido de kDNA (Hausmann et al., 2003; Adl et al., 2012). Las células poseen un núcleo, 2 flagelos heterokontos y heterodinámicos, aunque uno de ellos puede estar reducido, se originan de un saco flagelar y forman una membrana ondulante. Comprenden alrededor de 800 especies de vida libre (bodónidos) en ambientes ricos en materia orgánica y parásitos (tripanosomátidos) de vertebrados, invertebrados, otros protistas y plantas. Los tripanosomátidos presentan un ciclo de vida con varios estadios y pueden ser monoxénicos o heteroxénicos (Hausmann et al., 2003).
]]> Otros flagelados heterótrofos incluyen las especies de género Stephanopogon que fueron clasificadas anteriormente como ciliados, pero los estudios ultraestructurales mostraron que poseen varias hileras de flagelos cortos y un citostoma anterior (Sleigh, 1989; Lipscomb y Corliss, 1982).Aspectos históricos de registros. El estudio de los zoomastigóforos en México se inició por Bravo en (1927) y continuó por Pérez-Reyes en 1963 (López-Ochoterena, 1970) y en el caso de la enfermedad de Chagas causada por Trypanosoma cruzi Chagas se atribuye a Mazzotti en el año de 1940 (Tay et al., 1980; Velasco-Castrejón y Rivas-Sánchez, 2008) el descubrimiento de los 2 primeros casos.
Los listados taxonómicos como los de López-Ochoterena y Rouré-Cané (1970), Madrazo-Garibay y López-Ochoterena (1982), Madrazo-Garibay et al. (1986, 1988) y López-Ochoterena, (1999) incluyeron las especies de flagelados heterótrofos registrados en México para esas fechas. Para el Distrito Federal, se documentaron 84 especies (Mayén-Estrada et al., en prensa). Algunos de los trabajos de revisión corresponden a los de Tay et al. (1980), Velasco-Castrejón y Rivas-Sánchez (2008) y Beltrán et al. (2011).
Los aspectos abordados en los diferentes grupos incluyen, entre otros, el taxonómico, p. ej. de flagelados de anfibios y reptiles (Bravo, 1927), de termites (Pérez-Reyes y López-Ochoterena, 1965), del lago de Chapultepec (Madrazo-Garibay y López-Ochoterena, 1971), en la Cantera Oriente, D. F. (Aladro-Lubel et al., 2007), como patógenos (Rivera et al., 1984), en lagunas salobres (López-Ochoterena et al., 1988) y habitando en hojarasca de un bosque mesófilo (Rico-Ferrat, 1990). El aspecto taxonómico-ecológico ha sido abordado por varios autores entre ellos Rivera et al. (1986, 1992) y Lugo et al. (1998). Castro (1985), Moreno (1985) y Rivera et al. (1988) registraron las especies de sistemas de tratamiento de aguas y Lugo et al. (1991) refirieron las comunidades de protozoos indicadores de éste tipo de sistemas. Zumaquero-Ríos et al. (2011) contribuyeron con datos de diversidad de varios taxa de protistas en el estado de Puebla.
Concerniente a las especies parásitas, la literatura disponible es amplia e incluye aspectos del ámbito médico (Velasco-Castrejón et al., 1997, 2009; Becerril et al., 2010), inmunológico (Espinoza et al., 2011), serológicos (Goldsmith et al., 1979; Becerril-Flores y Valle-De la Cruz, 2003; Salazar et al., 2007; Galavíz-Silva et al., 2009), endemismo (Ramos-Ligonio et al., 2010), prevalencia (Sánchez-Vega et al., 2000) y aspectos moleculares (Pérez-Mutul et al., 1994; Ochoa-Díaz et al., 2012). Con un enfoque particular hacia los kinetoplástidos, Bautista-López (1993), de Haro (1997) y Salazar-Schettino et al. (2011) abordaron estudios de la enfermedad de Chagas, y considerando los vectores Bautista-López (1993), Jiménez y Palacios (1999), Sandoval-Ruiz et al. (2004), Licón-Trillo et al. (2010), Salazar-Schettino et al. (2010) y Espinoza et al. (2013) han realizado investigaciones en diferentes entidades.
Diversidad
Actualmente se conocen 146 especies incluidas en los taxones Rhizaria, Stramenopiles y Excavata (Cuadro 1), cifra obtenida a través de la revisión de los registros publicados de especies. La riqueza específica en los 26 estados donde se han obtenido datos de especies se muestra en el Cuadro 2; se cuenta además con el registro de 3 especies en la Isla Socorro y 3 para la República Mexicana. El número de especies descritas o registradas en periodos de 5 años se muestra en la figura 1.
Los géneros con el mayor número de especies corresponden a Trypanosoma con 14, Trichomonas y Metadevescovina con 12 y Bodo con 9 especies. De éstas, las especies de Bodo han sido registradas en 7 hábitats diferentes (agua dulce, lago salino, suelo, hojarasca, atmósfera, región nasal y bucofaríngea) y Trypanosoma se ha documentado en 20 estados.
Los grupos de los parabasálidos con el mayor número de especies registradas en México son los cristamonádidos como son los devescovinos endosimbiontes de insectos (25 especies) y los tricomonádidos, simbiontes del humano y otros animales vertebrados e invertebrados (19 especies). Para los tripanosomátidos, con un registro de 18 especies, dado el impacto médico de las especies de Trypanosoma y Leishmania, se ha puesto especial énfasis en su estudio a través del conocimiento de la distribución de sus vectores o del estudio clínico en el humano. Los opalínidos, endosimbiontes de anfibios, cuentan con un registro de 21 especies; otros grupos de simbiontes son los oximonádidos con 8 especies y para los triconínfidos se han documentado 4 especies. Para los taxones de flagelados simbiontes no se excluye la posibilidad de encontrar nuevas especies o ampliación de registro geográfico, de hospederos o de hábitats.
El número de especies de vida libre (54) documentadas en diversos ambientes es significativamente menor comparado con el de las especies simbiontes (Cuadro 3), y con excepción de las 9 especies de Bodo, las cuales debido a su ubicuidad se ha abordado el estudio de su distribución, la biodiversidad estimada no corresponde con el potencial de hábitats existente en las diversas regiones biogeográficas del país, a la plasticidad citológica y fisiológica, a las estrategias reproductivas y de dispersión de las especies, por lo que se concluye que el conocimiento de los flagelados no autótrofos es parcial.
Perspectivas. Las especies de los diversos grupos de flagelados heterótrofos están implicadas en alguno o varios aspectos que denotan importancia ecológica, biogeográfica, evolutiva, médica y socioeconómica. Desde la perspectiva ecológica, juegan un papel preponderante en las cadenas tróficas y son útiles como especies indicadoras; asimismo al establecer diferentes tipos de simbiosis con grupos de animales, constituyen un modelo ideal para realizar diferentes aproximaciones de estudio de comunidades, sin embargo deben circunscribirse a las normas de protección de la fauna que actúa como hospederos y que está en riesgo de extinción.
Se han realizado diversos tipos de estudio encaminados a resaltar y fundamentar la importancia de varias especies como agentes causales de enfermedades pero es necesario continuar con el esfuerzo y promover la prevención de las mismas, así como abundar en los aspectos de tipo inmunológico, bioquímico, genético y molecular. En el aspecto médico-veterinario, la información de los parásitos de especies de importancia económica es escasa y dispersa.
Asimismo se requiere continuar y fortalecer los estudios que puedan ser aplicados a proyectos de conservación conducidos, p. ej. a través de análisis de grados de contaminación. En el aspecto de la biodiversidad es prioritario promover el desarrollo de proyectos que permitan conocer la riqueza de especies en las diferentes áreas biogeográficas y ecosistemas, incluyendo p. ej. cuevas, cenotes, humedales, desierto, manglares, tanques de bromelias que no han sido contemplados para estudiar alguno de los taxones e incidirían asimismo en el aspecto biogeográfico. La escasez de registros de especies radica en las dificultades para la identificación debido entre otros aspectos, a las dimensiones de los organismos, la falta de bibliografía sistemática y los problemas en su ubicación en los sistemas de clasificación.
]]> Los aspectos genéticos y moleculares no han sido, con excepción de lo realizado en algunas especies parásitas de humanos, aplicados en este conjunto de protistas, lo cual es imprescindible para complementar la caracterización morfológica, la explicación de pautas evolutivas y filogenéticas, así como para determinar nuevas especies.
Agradecimientos
A la P. de B. Ana V. Trujillo por su colaboración en el acopio de datos para elaborar la curva acumulativa de especies.
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