Distribución vertical de colémbolos muscícolas en un bosque de Abies religiosa del Estado de México, México

Vertical distribution of springtails from epiphytic moss from Abies religiosa forest in State of Mexico, Mexico

Leopoldo Q. Cutz–Pool¹* , Gabriela Castaño–Meneses¹, José G. Palacios–Vargas¹ y Zenón Cano–Santana²

¹ Ecología y Sistemática de Microartrópodos,. Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias,Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 70–399, 04510 México, D. F., México.

² Ecología de Artrópodos Terrestres, Departamento de Ecología y Recursos Naturales, Facultad de Ciencias,Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 70–399, 04510 México, D. F., México.

*Correspondencia:
cutzpool@yahoo.com

Recibido: 12 enero 2009
Aceptado: 08 septiembre 2009

Resumen

Se estudió la distribución de colémbolos asociados a musgos epífitos, considerando 3 diferentes alturas sobre el árbol soporte: 0 m, 1 m y 2 m. El estudio se realizó en la localidad de San Rafael, Estado de México, en un bosque de Abies religiosa. Los ejemplares se recolectaron en noviembre de 2003, y en marzo, junio y agosto de 2004. En total fueron registradas 12 especies; se estimó el índice de diversidad de Shannon, la riqueza de especies, y la densidad y diversidad de colémbolos en 3 comunidades diferentes. La riqueza y densidad disminuyeron conforme la altura sobre los árboles se incrementó. La altura sobre los árboles tuvo un efecto significativamente negativo sobre la diversidad así como en la densidad de 4 especies: Pseudachorutes subcrassus, Entomobrya ca. triangularis, Americabrya arida y Ptenothrix marmorata. Los resultados sugieren que la estratificación vertical de los colémbolos muscícolas está afectada de manera diferencial por los microhábitats que se presentan sobre los árboles soporte a diversas alturas, así como por las características morfológicas de las especies. Estos resultados demuestran la capacidad de los colémbolos para migraciones verticales en busca de alimento y para evitar la depredación.

Palabras clave: Collembola, comunidad, diversidad, musgos epífitos, altura.

Abstract

We evaluated the Collembola communities at 3 different heights on epiphytic moss. The study was carried out in an Abies religiosa forest, in the locality of San Rafael in the State of Mexico, Mexico. Collembola inhabiting epiphytic moss were sampled during November 2003, and during March, June and August 2004. The Shannon's diversity index, species richness, as well as their density and diversity were estimated in 3 communities. The total number of Collembola species that was collected was 12, with the species richness and density decreasing as the height of tree increased. The height on trees where moss was sampled had a significant negative effect on species diversity as well as on the densities of Pseudachorutes subcrassus, Entomobrya ca. triangularis, Americabrya arida and Ptenothrix marmorata. Our results suggest that vertical stratification of Collembola is affected by, differentiation of the microhabitats at different height levels of trees and by morphological and ecological features of species. This also demonstrates the capacity of Collembola for migration to other tree heights in order to search for food and to avoid predation.

Key words: Collembola, community, diversity, epiphytic moss, height.

Introducción

Los colémbolos son pequeños hexápodos sin alas, con una longitud que oscila entre 0.2 y 10 mm (Hopkin, 2002); presentan una distribución cosmopolita y debido a su abundancia, constituyen uno de los principales organismos del suelo, ya que desempeñan un papel trascendental en los procesos de descomposición y reciclaje de nutrientes en el mismo (Rusek, 1998; Hopkin, 1997, 1998). Se les puede encontrar en una gran variedad de hábitats, incluyendo distintos tipos de musgos (Andrew y Rodgerson, 1999; Andrew et al., 2003; Cutz–Pool et al., 2008). Esta distribución depende de la disponibilidad de recursos, como la materia orgánica en descomposición y las hifas de hongos, que constituyen su principal fuente de alimento.

Sobre la distribución vertical de los colémbolos edáficos, de manera generalizada se afirma que a mayor profundidad del suelo disminuyen la abundancia y diversidad (Detsis, 2000; Waikhom et al., 2006). Por otro lado, se ha sugerido que por arriba del nivel del suelo puede existir una disminución en cuanto a la riqueza y diversidad, pero no así en densidad (Rodgers y Kitching, 1998; Yoshida e Hijii, 2005a,b).

La humedad absorbida por los árboles, la intensidad de la radiación solar, la temperatura del aire, la talla del árbol y la rugosidad de su corteza, son algunos factores que permiten el establecimiento de los musgos en los árboles, determinando su distribución y, al mismo tiempo, constituyendo microhábitats para distintos organismos (Franks y Bergstrom, 2000; Prinzing, 2005; Woda et al., 2006).

Debido a sus características, los musgos epífitos y las comunidades de invertebrados que en ellos habitan resultan un modelo idóneo para estudiar los patrones de diversidad a pequeña escala, ya que la distribución a lo largo de los árboles soporte va desde la base hasta el dosel, ofreciendo un gradiente de condiciones microclimáticas de gran interés.

La redistribución vertical de los colémbolos entre los estratos del suelo o el suelo y el tronco en respuesta a la estación del año y al transcurso del día se ha demostrado en distintos estudios (Hopkin, 1997; Detsis, 2000; Prinzing, 2001; Prinzing et al., 2004). La superficie de los troncos de los árboles son de especial interés porque muchas especies de microartrópodos los colonizan continuamente, incluso durante el día y con tiempo soleado, implicando esto condiciones microclimáticas extremas (Prinzing y Wirtz, 1997; Prinzing, 2005). Para los microartrópodos, los troncos expuestos proporcionan una rica flora criptógama como fuente de alimento con la que pueden interactuar (Prinzing, 1997, 2005). Por otra parte, los troncos expuestos pueden proporcionar beneficios energéticos e hídricos (humedad), como el flujo del vapor de agua y, en ocasiones, un déficit de saturación bajo (Prinzing, 1997). Para utilizar estos beneficios potenciales, los microartrópodos necesitan seguir los mosaicos microclimáticos del desplazamiento en la superficie expuesta del tronco (Prinzing, 2001).

La orientación, altura y textura de la corteza son útiles para predecir la presencia y distribución espacial de musgos, hepáticas y líquenes sobre los troncos de los árboles (Wolf, 1994; Equihua y Equihua, 2007) y, por ende, de su fauna asociada. Se sabe que la distribución espacial de la hepática Bryopterisfilicina sobre los troncos de los árboles en la selva lacandona está determinada por la corteza lisa y el diámetro del tronco (de lo cual se tomaron muestras), ya que su frecuencia aumenta conforme se incrementa la altura de 0 a 2 m (Equihua y Equihua, 2007). Por otra parte, un estudio en los Andes colombianos registró que la disponibilidad de la humedad y la intensa radiación pueden determinar la distribución vertical de las especies de musgos y de los líquenes sobre la corteza de los árboles (Wolf, 1994).

El objetivo de este estudio es determinar el efecto de la ubicación en altura sobre árbol soporte de musgos epífitos en la composición y estructura de la comunidad de colémbolos muscícolas en un bosque de Abies religiosa en el Estado de México. Existen registros que sugieren tendencia de decremento en la diversidad y la riqueza de especies de Collembola con respecto a la altura de los árboles (Yoshida e Hijii, 2005b). Nuestra hipótesis es que a mayor altura sobre el tronco del árbol soporte, menor será la diversidad y riqueza de especies, siendo diferente la estructura de la comunidad para cada altura.

Materiales y métodos

El estudio se realizó en la vertiente noroeste del volcán Iztaccíhuatl (19° 12' 66''–19° 12' 31''N; 98° 44' 03''–98° 41' 55'' O). El área presenta un clima templado subhúmedo con lluvias en verano, tipo Cb (Cw) (w), de acuerdo con la clasificación de Köppen, modificada por García (2004; Vidal–Zepeda, 2005). La temperatura promedio anual es de 14°C, y la precipitación promedio anual de 1 200 mm (García, 2004).

La recolección de ejemplares se efectuó en un área ubicada a 3 250 m snm. Se escogieron al azar árboles de Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham que contenían musgos epífitos de Leptodontium viticulosoides (P. Beauv.) Wijk et Marg. En un transecto de 20 m se eligieron 5 árboles, de los que se tomaron 3 muestras de musgos a 3 alturas sobre el árbol: 0, 1 y 2 m, a partir de la base. Las muestras de musgos consistieron de cuadros de 15x15 cm (225 cm²). Se efectuaron 4 muestreos (noviembre de 2003; marzo, junio y agosto de 2004), que comprenden las temporadas de seca y de lluvia, obteniéndose un total de 60 muestras.

Las muestras se llevaron al Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos de la Facultad de Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, donde se procesaron en embudos de Berlese durante 6 días. Una vez extraída la fauna, se separaron y cuantificaron los colémbolos con ayuda de un microscopio estereoscópico. Se realizaron preparaciones semipermanentes con líquido de Hoyer para identificarlos, utilizando diferentes claves taxonómicas (Christiansen y Bellinger, 1980–81; Palacios–Vargas y Gómez–Anaya, 1993; Bellinger et al., 1996–2008). Los organismos determinados se encuentran depositados en la colección de Collembola de México del Laboratorio de Ecología y Sistemática de Microartrópodos (LESM) de la misma Facultad de Ciencias.

Se calcularon las densidades poblacionales (ind./m²), el índice de Shannon (H', usando logaritmo decimal), índice de equitatividad de Pielou (J') e índice de dominancia de Simpson (1/λ), de acuerdo con Ludwing y Reynolds (1988). Se determinaron las diferencias significativas para muestras pareadas entre las diversidades de las comunidades estudiadas aplicando una prueba de t student (Magurran, 1988; Zar, 1984). La normalidad de los datos de densidad se corrigió mediante la ecuación +0.5 (Zar, 1984), y posteriormente se realizó un análisis de varianza (ANdeVA de 2 vías) para determinar el efecto de la altura sobre el árbol y de la fecha de recolecta sobre las densidades de colémbolos. Las diferencias se determinaron mediante una prueba post hoc de Tukey. La relación entre la densidad y la altura se evaluó mediante correlaciones lineales simples (Zar, 1984). Para evaluar la similitud entre las comunidades de las 3 alturas, se obtuvo el índice de similitud de S0rensen. Las pruebas estadísticas se realizaron con el programa Statistica, versión 6.0 (StatSoft, 1995).

Resultados

En las 60 muestras recolectadas de musgos epífitos se obtuvo un total de 1 092 colémbolos pertenecientes a 11 géneros y 12 especies (Cuadro 1). Las densidades de los colémbolos declinaron desde la base a los 2 m de altura (0 m = 1 362.22 ind/m²; 1 m = 717.77 ind/m²; 2 m = 346.66 ind/m²).

En general, conforme se incrementa la altura sobre el árbol a la cual fue tomada la muestra la riqueza específica disminuye (Cuadro 1). En el primer estrato (0 m) se registran 11 especies; 9 en el segundo estrato (1 m) y 8 en el último (2 m). De las 12 especies encontradas en todo el estudio, 3 fueron exclusivas para los 0 m, lo que corresponde al 25% del total de las especies. En los 3 estratos estuvieron distribuidas 7 especies, lo que representa el 58.33% del total de las especies.

A los 0 m de altura, Pseudachorutes subcrassus, Pseudisotoma sensibilis, Entomobrya ca. triangularis, Americabrya arida y Willowsia mexicana, muestran su máxima abundancia, mientras que Seira knowltoni lo registra a los 2 m de altura (Cuadro 1).

Se encontró un efecto significativo de la altura (F_2,48 = 11.68, p<0.05) y de la fecha de colecta (F_3,48 = 21.84, p<0.05) sobre la densidad de los colémbolos (Cuadro 2). Las densidades de los colémbolos registradas en agosto, fueron significativamente más altas que en marzo (Fig. 1b). Por otro lado, la densidad de colémbolos registrada a los 0 m de altura fue significativamente más alta que la de los 2 m de altura (Fig. 1a). La densidad de colémbolos a 1 m no resultó significativamente diferente de la registrada a los 0 m.

El mayor porcentaje de semejanza (94%) se registró entre los 1 vs. 2 m de altura de la base del árbol, seguido por la combinación entre los 0 vs. 1 m de altura con el 80% y por último la confrontación entre los 0 vs. 2 m con 73%, que fueron los más diferentes entre sí.

Se encontró una correlación significativa y negativa entre la densidad total de los colémbolos y la altura (r₅₈= –0.36; p<0.05). Por otro lado, considerando la densidad de cada especie, se encontró una correlación significativa y negativa entre la densidad y la altura para las especies P. subcrassus (r₅₈ = –0.28; p<0.05), E. ca. triangularis (r₅₈ = –0.29; p<0.05), A. arida (r₅₈= –0.29; p<0.05), y P marmorata (r₅₈= – 0.27; p<0.05).

Discusión

En los límites alpinos, el invierno se torna severo para las plantas no protegidas por la cubierta de nieve. Los árboles que crecen sobre la nieve se exponen a condiciones extremas de temperatura, a radiación intensa y a baja humedad del aire. Tales factores también afectan la madera, el tejido en biomasa del árbol. La temperatura puede influir en las características mecánicas de la madera y limitar el crecimiento del xilema durante el periodo invernal al de primavera. Además, las bajas temperaturas deterioran funciones hidráulicas: durante los meses de invierno, los árboles permanecen separados de las reservas de agua del suelo cuando las capas superiores y la base del tronco se congelan (Mayr et al., 2003), lo cual puede limitar el periodo de la vegetación. El impedimento de la absorción de agua puede llevar a una sequía, como el recalentamiento de las agujas por la alta radiación causa un gradiente escarpado del vapor de agua, y así un aumento significativo en la transpiración cuticular.

Además de la debilitación directa del transporte del agua dentro de los árboles, el frecuente hielo–deshielo puede causar efectos de largo plazo adicionales por la inducción de embolias. La congelación de los elementos que conducen lleva a la formación de burbujas de gas, que pueden ampliarse durante el deshielo cuando el diámetro de la burbuja excede un tamaño crítico y el potencial del agua del xilema se torna bajo (Schulze et al., 1985; Mayr et al., 2006), afectando la colonización de las briofitas embebidas en los troncos de los árboles. Estos factores determinan la disposición de los musgos corticícolas a lo largo del tronco del árbol soporte, ofreciendo características distintas, lo que influye en la fauna que coloniza estos ambientes.

En el caso de los colémbolos estudiados, la abundancia y la riqueza específica disminuyó en cuanto se incrementó la altura a la cual fue tomada la muestra sobre el árbol soporte, lo que indica que la mayor parte de las especies tienen características de ser hemiedáficas, lo que está determinando indirectamente tal disminución en la riqueza específica y la densidad. Las características hemiedáficas pudieran, por lo tanto, limitar la distribución vertical de la mayoría de las especies de colémbolos hasta los 2 m de altura (Prinzing y Woas, 2003). Esta disminución en la riqueza específica y la abundancia es similar a los datos obtenidos por Rodgers y Kitching (1998) en un bosque lluvioso en Inglaterra, al evaluar la estratificación vertical de las comunidades de Collembola.

De acuerdo con los resultados obtenidos, la abundancia y riqueza de las especies que se encontraron a los 2 m de altura tienen características de ser especies epiedáficas (Christiansen, 1964). Esta disminución en la riqueza específica y la densidad de los colémbolos ha sido registrada para los bosques lluviosos de Inglaterra (Rodgers y Kitching, 1998). Patrones similares se han detectado en bosques montañosos y de robles de Borneo para especies de hormigas y otros artrópodos (Simon y Linsenmair, 2001; Simon et al., 2003), así como en el área circundante del volcán Popocatépetl en comunidades de ácaros oribátidos y colémbolos (Palacios–Vargas, 1985).

La disminución de la abundancia y de la riqueza de colémbolos al incrementar la altura sobre el árbol puede estar influenciada en parte por las características de la corteza, al ser ésta más rugosa y porosa en la base que a los 2 metros de altura, lo que permite la disminución de las epífitas, afectando en forma indirecta las comunidades de los colémbolos. Otra característica puede ser la permeabilidad del dosel, que deja pasar la luz solar de forma más directa y fuerte sobre las mismas comunidades de musgos epífitos a los 2 m de altura y por ende sobre la fauna de colémbolos que se encuentra en los microhábitats (André, 1983; Prinzing y Woas, 2003; Prinzing, 2005; Woda et al., 2006).

La menor diversidad en las alturas 1 y 2 m está determinada principalmente por las especies A. arida y P. subcrassus respectivamente. Estas especies se consideran hemiedáficas, por lo que su densidad disminuye al incrementar la altura del sustrato, ya que sus requerimientos ecológicos son más limitados. Es común encontrar P. sensibilis en musgos saxícolas y corticícolas (Stach, 1947). Sin embargo, Palacios–Vargas y Castaño–Meneses (2002) la han registrado en bajas proporciones en Tillandsia spp., de un bosque templado en Hidalgo, México. Por otra parte, Mari–Mutt y Palacios–Vargas (1987) registraron a A. arida en hojarasca, musgo saxícola, hongos y en Tillandsia sp., para el Estado de México, Morelos, Durango, D. F., Guerrero y Baja California. En el presente trabajo se registra por vez primera en musgos epífitos del Estado de México, desde los 0 m hasta los 2 m de altura sobre los árboles, por lo que esta especie amplía su patrón de distribución de hábitat, y se infiere que su distribución vertical tiende a llegar hasta el dosel de los bosques (Mari–Mutt y Palacios–Vargas, 1987; Palacios–Vargas y Castaño–Meneses, 2002).

Las alturas de 1 y 2 m tienen una alta proporción de especies compartidas que pueden migrar a mayor altura, sea para encontrar su alimento o para evitar su depredación, y que poseen características más epiedáficas (Gerson, 1969; Rusek, 1998; Johnston, 2000). Entre los 0 y los 2 m se presentan especies con características hemiedáficas y/o euedáficas que tienen menor capacidad de extender su distribución vertical (Christiansen, 1964). Sin embargo, se ha dado el caso que algunas pueden migrar a los primeros centímetros sobre la base de los árboles refugiándose de una humedad excesiva en los musgos epífitos o bien evitar la depredación, como es el caso en especies de los géneros Xenylla y Americanura (Palacios–Vargas, 1985; García– Gómez, 2007).

La baja similitud que se encuentra entre los 0 y 2 m establece que cada altura presenta su propia composición de especies; sin embargo, la variación en la riqueza específica y la abundancia se atribuye al intercambio de especies que influye en la composición de la comunidad y a las diferencias locales, como la heterogeneidad del hábitat (Koleff et al., 2003; Prinzing, 2005). En este sentido, los colémbolos cambian su distribución vertical en respuesta a ciertas condiciones del microhábitat, incluyendo condiciones microclimáticas, y a las características ecológicas de las mismas especies (André, 1983; Prinzing y Woas, 2003; Prinzing, 2005).

En conclusión, la altura afecta de forma negativa la densidad y riqueza específica de las comunidades de Collembola, al disminuir sus valores conforme ascienden sobre los árboles en los que se tomaron las muestras, mientras que la composición de especies se modifica. La densidad de P. subcrassus, E. ca. triangularis, A. arida, y P. marmorata se correlacionó negativamente con la altura de manera significativa. Por lo tanto, estas especies se consideran indicadoras biológicas de los microhábitats. La estratificación vertical está dada en parte por la diferencia faunística entre los estratos, por el grado de diferenciación de los microhábitats, las características ecológicas (epígeas o hemiedáficas) de las especies y por la capacidad de las mismas especies para migrar a mayores alturas en busca de alimento o evitar la depredación.

Agradecimientos

Los autores reconocen la colaboración en el trabajo de campo de Aldo Bernal, Arturo García, Carmen Maldonado y Ricardo Iglesias. El Dr. Claudio Delgadillo y la M. en C. Ma. de los Ángeles Cárdenas identificaron los musgos. La presente investigación fue apoyada en parte por CONACYT y la beca otorgada por la DGEP–UNAM para los estudios de posgrado del primer autor.

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