Compuestos volátiles atraen al picudo (Anthonomus eugenii Cano) del chile (Capsicum spp.) y presentan sinergia con su feromona de agregación

Volatile compounds attract the pepper (Capsicum spp.) weevil (Anthonomus eugenii Cano) and synergize its aggregation pheromone

Manolo Muñiz-Merino¹*, Juan Cibrián-Tovar¹, Claudia Hidalgo-Moreno¹, Néstor Bautista-Martínez¹, Humberto Vaquera-Huerta¹, Cristóbal Aldama-Aguilera²

¹ Entomología. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados. 56230. Montecillo, Estado de México, México. * Autor responsable (muniz.manolo@colpos.mx, jcibrian@colpos.mx, hidalgo@colpos.mx, hvaquera@colpos.mx, nestor@colpos.mx).

Recibido: septiembre, 2013.
Aprobado: noviembre, 2014.

Resumen

El picudo del chile (Anthonomus eugenii Cano) es la plaga principal del chile (Capsicum spp.) en América, y su manejo requiere técnicas eficientes de monitoreo. Los compuestos volátiles del hospedero podrían servir para ese fin. En esta investigación se evaluó la atracción de los adultos de A. eugenii hacia un compuesto individual y 12 mezclas de compuestos volátiles sintéticos (identificados anteriormente en Capsicum spp.), se determinó el efecto de tres isómeros [(Z)-β-ocimeno, (E)-β-ocimeno, y D-limoneno] en la respuesta del picudo, y se evaluó la mejor mezcla de volátiles del hospedero, su combinación con la feromona de agregación de A. eugenii y la feromona sola. La respuesta del insecto fue evaluada mediante experimentos de elección por pares, realizados en un olfatómetro tipo Y, con dos tratamientos. Las proporciones de insectos que respondieron a cada tratamiento se compararon con la prueba binomial. Los resultados mostraron que la mezcla de (Z)-β-ocimeno, D-limoneno y 2-isobutil-3-metoxipirazina atrajo (p≤0.01) a los adultos de A. eugenii de ambos sexos. El (Z)-3-hexenil acetato y el terpinoleno, adicionados individualmente a la combinación anterior, aumentaron la respuesta de las hembras (p≤0.05) y machos (p≤0.01), respectivamente. La inclusión de (E)-β-ocimeno como compuesto principal, en la misma mezcla, aumentó la respuesta de machos (p≤0.05) y la exclusión de D-limoneno no disminuyó la efectividad de la combinación remanente. En los experimentos finales, los machos tuvieron respuesta mayor a la mezcla de compuestos volátiles del hospedero (p≤0.05) y a su combinación con la feromona de agregación de A. eugenii (p≤0.001), que a la feromona sola; en contraste, las hembras no mostraron diferencia en su elección. La investigación permitió seleccionar compuestos volátiles del chile con potencial atrayente sobre los adultos de A. eugenii.

Palabras clave: Anthonomus eugenii, atrayentes, Capsicum, (E)-β-ocimeno, 2-isobutil-3-metoxipirazina, (Z)-β-ocimeno.

Abstract

Keywords: Anthonomus eugenii, attractants, Capsicum, (E)-β-ocimene, 2-isobutyl-3-methoxypyrazine, (Z)-β-ocimene.

Introducción

El picudo del chile, Anthonomus eugenii Cano (Coleoptera: Curculionidae), es la plaga del cultivo de chile (Capsicum spp.: Solanaceae) más importante económicamente en las regiones tropicales y subtropicales de América (Toapanta et al., 2005), donde presenta entre cinco y ocho generaciones por año, en campo abierto, y más en invernadero (Riley y King, 1994). Las larvas ocasionan el daño principal al barrenar el interior de los frutos y propiciar su abscisión. Los adultos también afectan a las plantas al ovipositar, alimentarse en las yemas florales, flores y frutos pequeños, y provocar su abscisión (Gordon y Armstrong, 1990).

La detección oportuna del picudo del chile es fundamental para aplicar medidas de control. Las técnicas de monitoreo utilizadas en la actualidad son el muestreo visual y el uso de trampas cebadas con una feromona de agregación, aislada de los machos (Augistin et al., 2012; Sunil et al., 2014). El primer método es ineficiente, laborioso y poco confiable (Szendrei et al., 2011), mientras que la efectividad del semioquímico varía con la fenología del cultivo, pues es atractivo antes de la fructificación y al final del ciclo productivo, pero su efecto disminuye durante el desarrollo de los frutos (Patrock et al., 1992; Eller et al., 1994).

Diversas investigaciones (Szendrei et al., 2011; Magalhães et al., 2012; Sun et al., 2012; Collatz y Dorn, 2013; Wibe et al, 2014) han mostrado que los compuestos volátiles del hospedero actúan como atrayentes o en sinergia con las feromonas de agregación de diferentes especies (González-Gaona et al., 2010) y de los adultos de Anthonomus spp.

El chile, principal hospedero de A. eugenii, produce numerosos compuestos volátiles (Pino et al., 2006; In-Kyung et al., 2007; Addesso et al., 2011). Al menos 14 de ellos son liberados durante la floración y fructificación (Addesso et al., 2011), etapas fenológicas en las que las plantas de chile son altamente atractivas para los adultos de A. eugenii (Addesso y McAuslane, 2009). El compuesto principal durante esas etapas es (E)-β-ocimeno (Addesso et al., 2011). Este monoterpeno, su estereoisómero (Z)-β-ocimeno y su isómero estructural D-limoneno, han mostrado efecto estimulante variable sobre los adultos de algunas especies de Anthonomus (Bichão et al., 2005; Magalhães et al., 2012). Otros compuestos volátiles de Capsicum spp. también inducen actividad conductual o electrofisiológica en diferentes especies del género Anthonomus (Szendrei et al., 2009 y 2011; Collatz y Dorn, 2013; Sunil et al., 2014). Los compuestos volátiles del chile podrían funcionar como atrayentes de los adultos de A. eugenii o aumentar la efectividad atrayente de su feromona de agregación, y no se han usado para el manejo de esta especie.

La presente investigación tuvo como objetivos: 1) evaluar la atracción de los adultos de A. eugenii hacia un compuesto individual y 12 combinaciones de compuestos volátiles sintéticos; 2) determinar el efecto de los isómeros (Z)-β-ocimeno, (E)-β-ocimeno, y D-limoneno en la respuesta atrayente de los adultos de A. eugenii; y 3) evaluar el potencial atrayente de la mejor mezcla de compuestos volátiles sintéticos y de su combinación con la feromona de agregación del picudo del chile, en comparación con la feromona sola.

Los experimentos se realizaron en las instalaciones del Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo (km 36.5, carretera México-Texcoco; Montecillo, Texcoco, Estado de México, México), entre abril y septiembre de 2012.

Insectos

Para obtener los insectos necesarios, se recolectaron frutos de chile (C. annuum) jalapeño, güero y morrón, infestados con larvas de A. eugenii. Las recolectas se realizaron en Los Mochis, Sinaloa, y Yurécuaro, Michoacán, México. Los frutos se trasladaron al Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, y se colocaron en jaulas de acrílico hexagonales (9 L de capacidad) en condiciones controladas de temperatura (26±2 °C) y fotoperíodo (13:11 h luz: oscuridad). Diariamente se retiraron los adultos emergidos, se trasladaron a recipientes nuevos y se alimentaron con frutos de pimiento morrón y agua destilada hasta su uso. Los adultos se separaron por sexo de acuerdo con las características descritas por Eller (1995) y se dejaron 18 h sin alimento ni agua, antes de las pruebas.

Compuestos químicos

Las siguientes formulaciones comerciales de compuestos sintéticos (se indica su contenido y pureza) fueron usadas: trans-β-ocimeno [mezcla de (E)-β-ocimeno (89.1 %) y (Z)-β-ocimeno (10.2 %)], cis-β-ocimeno [mezcla de (Z)-β-ocimeno (63.4 %) y D-limoneno (26.6 %)], D-limoneno (98 %), 2-isobutil-3-metoxipirazina (99 %), β-ionona (90 %), tetrametil pirazina (98 %), hexil butirato (98 %), (Z)-3-hexenil acetato (98 %), (Z)-3-hexenol (98 %), terpinoleno (90 %), (Z)-3-hexenil butirato (98 %), linalool (97 %), 1-hexanol (98 %) y salicilato de metilo (98 %). Aceite mineral (viscosidad de 100-145 mPa.s, a 20 °C; Sigma-Aldrich*) fue usado como disolvente. El trans-β-ocimeno se adquirió con la empresa CHEMOS GmbH (Regenstauf, Alemania), y el resto de los compuestos y el aceite mineral, con Sigma-Aldrich de México (Toluca, Estado de México, México). Las adquisiciones se realizaron entre 2010 y 2012. Los compuestos se almacenaron a -10 °C hasta su uso.

Pruebas de atracción

Se evaluó la respuesta atrayente de los adultos de A. eugenii a un compuesto individual y a mezclas de compuestos volátiles sintéticos (Cuadro 1). La cantidad de cada compuesto, usada en la preparación de las mezclas, se determinó con base en su cuantificación en muestras de pimiento morrón cv California Wonder (a cuyos olores responden los adultos de A. eugenii, de acuerdo con ensayos de comportamiento). Los compuestos β-ionona, tetrametil pirazina y hexil butirato no se encontraron en esas muestras, por lo que sus concentraciones fueron similares a las reportadas por Cardeal et al. (2006), Pino et al. (2006) y Fernández-Trujillo (2007). Las cantidades de los compuestos (Z)-β-ocimeno (11.5 μg) y D-limoneno (29.5 μg) (Cuadro 1) estuvieron determinadas por su contenido en las formulaciones comerciales usadas. Las soluciones a evaluar se prepararon diluyendo los compuestos en aceite mineral.

La atracción del insecto hacia los compuestos sintéticos se evaluó mediante cinco series de experimentos de elección por pares (Addesso et al., 2011) (Cuadro 1), realizadas en un olfatómetro de vidrio, tipo Y (tubo central y brazos de 12 y 10 cm de longitud, respectivamente, y 2.5 cm de diámetro interno), operado conforme a las condiciones y metodología descritas por Addesso y McAuslane (2009). Este arreglo permitió escoger uno o más estímulos atrayentes de los adultos de A. eugenii al finalizar cada serie experimental, y utilizarlo como testigo o como parte de otros estímulos, en series experimentales subsecuentes. Para la primera serie se consideraron dos compuestos base: (Z)-β-ocimeno (BOCIz) y 2-isobutil-3-metoxipirazina (MPIR). BOCIz se eligió por ser isómero del compuesto más abundante en las flores y frutos de chile, el monoterpeno (E)-β-ocimeno (BOCIe) (Addesso et al., 2011) el cual no estuvo disponible para ser evaluado desde el inicio del estudio. MPIR se escogió por ser un odorante potente de los frutos de Capsicum spp. (Zachariah y Gobinath, 2008). Sólo fue posible evaluar individualmente MPIR, ya que BOCIz se encuentra mezclado con su isómero estructural D-limoneno (DLIM), en la formulación comercial utilizada. En total, se incluyeron cinco estímulos en la serie 1: MPIR, BOCIz + DLIM, la combinación de estos (mezcla terciaria) y dos mezclas cuaternarias resultantes de la adición de β-ionona (BION) o tetrametil pirazina (TPIR), a la mezcla terciaria; aceite mineral se utilizó como testigo.

En la segunda serie experimental se contrastaron los dos estímulos más atrayentes de hembras y machos adultos de A. eugenii, identificados en la serie 1, y se seleccionó el mejor. Este último funcionó como testigo en la tercera serie de pruebas, en la que se evaluó la efectividad de ocho mezclas cuaternarias, resultantes de la suma individual de nuevos compuestos a la mezcla elegida en la serie 2.

La mejor combinación de la serie 3 (mezcla terciaria) contenía BOCIz en proporción mayor. Puesto que el compuesto volátil principal que liberan las flores y frutos de chile es BOCIe (Addesso et al., 2011), se decidió contrastar, en un primer experimento de la cuarta serie experimental, dos combinaciones: la mezcla terciaria y una mezcla similar con BOCIe como compuesto principal (en lugar de BOCIz). No fue posible tener dos mezclas balanceadas en este experimento, sino una terciaria y una cuaternaria, debido a que BOCIe se encuentra mezclado con BOCIz, en la formulación comercial utilizada. Dado que era posible excluir DLIM de la combinación cuaternaria, en el segundo experimento de la cuarta serie se contrastó la efectividad atrayente de esta última y de la mezcla terciaria que resultó al prescindir de DLIM.

En la última serie experimental se evaluó la respuesta de los adultos de A. eugenii a su feromona de agregación [PEW I y PEW II, Trece*; grandlure II (48 %), (E)-grandlure II (32 %), grandlure III (3 %), grandlure IV (2 %), ácido geránico (13 %) y geraniol (2 %)], en comparación con la mejor mezcla de compuestos volátiles sintéticos (seleccionada en la serie 4), o con la combinación de esta y la feromona.

En cada experimento se liberó un adulto (10 a 20 d de edad) en la entrada del olfatómetro. Se le permitió elegir, por un tiempo máximo de 15 min, entre un estímulo y su testigo (series experimentales 1, 3 y 4) o entre dos estímulos (series 2 y 5) (Cuadro 1). Previamente, se colocó un trozo de papel filtro (Whatman No.1; Advantec, Japan) de 2 cm², empapado con 10 mL de la solución estímulo o testigo, en cada una de las cámaras laterales del olfatómetro. Los estímulos se seleccionaron al azar entre los contemplados para cada serie experimental. Se consideró que el insecto había hecho una elección cuando recorrió al menos la mitad de la distancia de uno de los brazos del olfatómetro. Cuando algún adulto no respondió, fue excluido del experimento y se sustituyó por otro. Cada día se evaluó la respuesta de 28 o 42 adultos a dos o tres estímulos (14 insectos por estímulo), hasta completar 56 repeticiones por cada sexo y estímulo. Hembras y machos se evaluaron en experimentos separados. Antes de iniciar los experimentos y después de cada serie de 14 repeticiones, el olfatómetro se lavó con jabón libre de fosfatos; se enjuagó con agua destilada, alcohol etílico y acetona, y se mantuvo 30 min en un horno, a 200 °C. Las cámaras laterales del olfatómetro se intercambiaron cada siete insectos para eliminar el error de posición.

Análisis estadístico

Los datos de los experimentos de atracción se analizaron con la prueba para una proporción binomial (Proc FREC; SAS Institute Inc., 2004), mediante la cual se determinó si la proporción observada de insectos que entraron a cada cámara del olfatómetro fue significativamente diferente a la esperada (p≤0.5) bajo la hipótesis nula.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

De acuerdo con los resultados de la primera serie de experimentos (Figura 1A y 1B), dos fuentes de olor atrajeron a hembras y machos adultos de A. eugenii: MPIR y su mezcla terciaria con BOCIz y DLIM. MPIR es un potente odorante en frutos de diferentes especies de chile (Zachariah y Gobinath, 2008), como C. annuum (Cremer y Eichner, 2000; Fernández Trujillo, 2007; In-Kyung et al., 2007;) y C. chinense Jacq. (Pino et al., 2006), pese a su concentración baja. BOCIz y DLIM han mostrado potencial para atraer a los adultos de Myllocerinus aurolineatus Voss (Coleoptera: Curculionidae) (Sun et al, 2010 y 2012) y Aegorhinus superciliosus Guérin (Coleoptera: Curculionidae) (Quiroz, 2010), respectivamente. Los resultados del presente estudio indican que estos compuestos contribuyen para que los adultos de A. eugenii localicen a su hospedero.

La combinación cuaternaria que incluía BION estimuló solamente a las hembras. Además, BION contrarrestó el efecto atrayente de la mezcla terciaria (al sumarse a la misma), en el caso de los machos (Figura 1A). BION es un compuesto escaso en frutos verdes de chile, pero aumenta con la madurez (Pino et al., 2006) o al procesarse (Cremer y Eichner, 2000; Fernández-Trujillo, 2007). Por lo tanto, es posible que BION sea para los machos una señal de la calidad disminuida de los frutos para el consumo.

Los compuestos (Z)-3-hexenil acetato (HEXAC) y terpinoleno (TERP), adicionados individualmente a la mezcla terciaria, propiciaron aumento en la respuesta de hembras y machos, respectivamente (Figura 3A y 3B). El primer compuesto, combinado con hexil acetato y la feromona de agregación de Anthonomus musculus Say, también atrae mayor proporción de hembras de esa especie, con respecto a su feromona sola (Szendrei et al., 2011). Tal similitud sugiere que HEXAC contribuye para que las hembras de A. eugenii y A. musculus localicen a su hospedero, posiblemente en la búsqueda de sitios de apareamiento u oviposición. TERP se ha identificado en frutos de Capsicum frutescens L. (Cardeal et al., 2006). Este compuesto tiene un efecto sinérgico con mirceno sobre la feromona de Dendroctonus ponderosae Hopkins (Coleoptera: Curculionidae) (Borden et al., 2008).

De acuerdo con los resultados de la cuarta serie de experimentos (Figura 4A y 4B), hubo una respuesta diferente de los adultos de A. eugenii a los isómeros BOCIz, BOCIe y DLIM. Al ofrecer la mezcla terciaria, identificada como atrayente en las series 1 y 2, y una combinación similar (con BOCIe como compuesto principal y BOCIz en baja proporción), a los adultos de A. eugenii, más machos prefirieron la mezcla con BOCIe, en tanto que las hembras no mostraron diferencia en su elección (Figura 4A y 4B). BOCIe es el principal compuesto volátil que se libera durante la floración y fructificación de C. annuum, y su abundancia se relaciona en forma directamente proporcional con la atracción de A. eugenii hacia tal especie vegetal (Addesso et al., 2011) . Este monoterpeno también estimula a los adultos de Anthonomusgrandis Boheman (Magalhães et al., 2012), Anthonomus rubi Herbst (Bichão et al., 2005) y M. aurolineatus (Sun et al, 2010 y 2012) . La segunda especie cuenta con un grupo de neuronas receptoras de olores, especializado en su detección (Bichão et al., 2005). Lo anterior explica la importancia de BOCIe en la mezcla cuaternaria evaluada en la serie experimental 4.

La atracción de los adultos de A. eugenii hacia los volátiles de su hospedero no disminuyó al excluir DLIM (Figura 4A y 4B), lo que evidenció que éste no aporta un efecto atrayente significativo. Tal compuesto también genera un nivel bajo de estimulación en los adultos de A. rubi (Bichao et al., 2005).

La respuesta de A. eugenii a BOCIe, BOCIz y DLIM asemeja a la de otros curculiónidos, como A. grandis (Dickens y Prestwich, 1989), Dendroctonus mexicanus Hopkins (Díaz-Núñez et al., 2006) y A. superciliosus (Mutis et al., 2010), los cuales también cambian su comportamiento ante diferentes isómeros.

Los datos de la quinta serie experimental (Figura 5A y 5B) mostraron los compuestos del chile atraen igual número de hembras y cantidad mayor de machos adultos que la feromona de agregación de A. eugenii. Estos resultados, y los obtenidos en los experimentos anteriores (Figura 1, 2, 3 y 4), muestran que los compuestos volátiles del hospedero tienen potencial para funcionar como atrayentes del picudo del chile. Pero, es necesario evaluar si la competencia con la feromona de los machos silvestres afectaría su eficacia en campo. El efecto contrario se observó al monitorear a la plaga mediante trampas con feromona: las capturas disminuyen a medida que hay más flores y frutos (Patrock et al., 1992; Eller et al., 1994).

La combinación de los compuestos volátiles de Capsicum spp. y la feromona de agregación de A. eugenii podría ser más exitosa que un solo semioquímico. Lo anterior es factible en el caso de los machos, cuya respuesta fue mayor hacia la mezcla (Figura 5A). Similarmente, los compuestos de plantas hospederas aumentan el efecto atrayente de las feromonas de otras especies de Anthonomus (Szendrei et al., 2011; Magalhães et al., 2012; Wibe et al., 2014) y de diversos curculiónidos (Reddy y Guerrero, 2004; Francke y Dettner, 2005; Sunil et al., 2014).

A diferencia de los machos, las hembras respondieron igual a la feromona que a las mezclas con los compuestos volátiles de chile (Figura 5B). Este comportamiento fue similar al reportado por Addesso et al. (2011), quienes observaron que las hembras copuladas de A. eugenii fueron más atraídas por el aroma de frutos de chile que por el de frutos combinados con machos adultos coespecíficos. En contraste, las hembras vírgenes respondieron en mayor proporción al segundo tratamiento. Los investigadores citados sugirieron que el objetivo principal de las hembras vírgenes era buscar una oportunidad de apareamiento, y el de las copuladas era localizar sitios de oviposición. Es probable que el estatus sexual de las hembras utilizadas en los experimentos del presente estudio también haya influenciado su respuesta atrayente. Por lo tanto, se requieren experimentos con hembras copuladas y vírgenes para dilucidar la influencia de este factor.

La presente investigación permitió discriminar compuestos volátiles de Capsicum spp., con base en su potencial para atraer a los adultos de A. eugenii. Tres compuestos (BOCIe, BOCIz y MPIR) ejercieron este efecto en hembras y machos del insecto, y otros dos (HEXAC y TERP) en los adultos de un solo sexo. Similarmente, los compuestos volátiles del hospedero y su combinación con la feromona de agregación de A. eugenii atrajeron más machos que la feromona sola, por lo que podrían ser de utilidad para su monitoreo.

Los resultados de estos experimentos también mostraron el efecto diferencial de los tres isómeros evaluados y evidenciaron que BOCIe contribuyó más para atraer a los machos que BOCIz, en tanto que DLIM no tuvo un efecto significativo en la respuesta de los adultos de A. eugenii.

CONCLUSIONES

La combinación de los compuestos volátiles (Z)-β-ocimeno, D-limoneno y 2-isobutil-3-metoxipirazina atrae a hembras y machos adultos del picudo del chile (A. eugenii). Los compuestos (Z)-3-hexenil acetato y terpinoleno, adicionados individualmente a la combinación anterior, propician un aumento en la respuesta de hembras y machos, respectivamente.

La sustitución de (Z)-β-ocimeno por una mezcla con (E)-β-ocimeno (como compuesto principal) y (Z)-β-ocimeno (en baja proporción), aumenta la respuesta de los machos, y la exclusión de D-limoneno no reduce la efectividad de atracción de la combinación remanente.

La mezcla de tres compuestos volátiles del chile [(E)-β-ocimeno, (Z)-β-ocimeno y 2-isobutil-3-metoxipirazina] atrae más machos que la feromona de agregación de A. eugenii, y la combinación de ambos (compuestos del chile y feromona) atrae más machos que la feromona sola.

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por la beca número 229415, otorgada al autor para realizar estudios de Doctorado. A la Línea Prioritaria de Investigación 16 (LPI-16: Innovación Tecnológica) del Colegio de Postgraduados, por el apoyo financiero.

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