Etiología y epidemiología de la necrosis de flores y frutos juveniles del papayo (Carica papaya L.) en Guerrero, México

Etiology and epidemiology of flowers and young fruits necrosis in papaya (Carica papaya L.) in Guerrero, México

Alfonso Vásquez–López¹, Elías Hernández–Castro², J. Antonio Mora–Aguilera³, Cristian Nava–Díaz³, Francisco Sánchez–García²

¹ Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Unidad Oaxaca. Instituto Politécnico Nacional. Hornos 1003, 71230. Santa Cruz Xoxocotlán, Oaxaca. *Author for correspondence:(bremia43@gmail.com).

² Universidad Autónoma de Guerrero. Km 2.5 Carretera Iguala–Tuxpan, 40000. Iguala, Guerrero.

Recibido: enero, 2012.
Aprobado: octubre, 2012.

Resumen

La necrosis floral, pudrición y caída de frutos juveniles del papayo (Caricapapaya L.) son enfermedades con incidencia alta y reducen la productividad de huertos comerciales en Huamuxtitlán, Guerrero, México. El objetivo del presente estudio fue determinar la etiología y epidemiología de estas enfermedades. De flores y frutos necróticos se aislaron Cladosporium sp. y Fusarium spp., y en proporción menor Alternaria sp. y Colletotrichum sp. Las especies Fusarium equiseti, F. chlamydosporum, Cladosporium cladosporioides y Alternaria alternata provocaron necrosis y caída floral 8 d después de la inoculación (ddi) y necrosis, pudrición y caída de frutos juveniles 15 ddi. Colletotrichum gloeosporioides provocó lesiones necróticas en 30 % de las flores inoculadas y no causó síntomas en frutos. La dinámica poblacional de esporas de Alternaria spp. y Fusarium spp. en el aire se estudió en una plantación de papayo cv. Maradol de marzo del 2007 a marzo del 2008; las esporas de ambos hongos se encontraron de mayo a octubre, aunque el número mayor se capturó en mayo y septiembre. Las esporas de Fusarium spp. fueron más abundantes en horario nocturno (20:00 a 04:00 h) y las de Alternaria spp. entre las 12:00 y 14:00 h. Fusarium equiseti, F. chlamydosporum, Cladosporium cladosporioides y Alternaria alternata son agentes patógenos de la necrosis de lores y pudrición y caída de frutos juveniles del papayo en Huamuxtitlán, Guerrero, México. Los propágulos de Alternaria spp. y Fusarium spp. están dispersos en el ambiente de la zona de estudio de mayo a octubre.

Palabras clave: Carica papaya, Fusarium equiseti, Fusarium chlamydosporum, Cladosporium cladosporioides, Alternaria alternata, dinámica poblacional.

Abstract

Key words: Carica papaya, Fusarium equiseti, Fusarium chlamydosporum, Cladosporium cladosporioides, Alternaria alternata, population dynamic.

INTRODUCCIÓN

El papayo (Carica papaya L.) es un cultivo con importancia económica alta en las zonas tropicales y subtropicales de México. En 2010, México ocupó el primer lugar como país exportador y quinto como productor mundial (FAOSTAT, 2010); sin embargo, el cultivo enfrenta enfermedades severas principalmente de etiología fungosa (De los Santos et al., 2000; Rodríguez et al., 2001; Tapia et al, 2008) que reducen la productividad de los huertos comerciales y la calidad de la fruta. En plantaciones comerciales de papayo en el estado de Guerrero se presenta necrosis de flores y pudrición y caída de frutos juveniles; antes de este estudio su etiología no se había determinado con precisión. En la zona centro del estado de Veracruz, estas enfermedades se atribuyen principalmente a Colletotrichum gloeosporioides, pero también se asocian a Corynespora cassiicola, Ascochyta caricae, Lasiodiplodia theobromae (De los Santos et al., 2000), Chalara sp., Cercospora sp., Mycosphaerella sp., Phoma spp., Alternaria alternata, Stemphyllium sp., Fusarium solani, F. oxysporum, Guignardia sp., Monilia sp., y Rhizopus stolonifer (Morton, 1987), sin que su patogenicidad esté confirmada. Además, es necesario conocer aspectos epidémicos de estas enfermedades para desarrollar estrategias sostenibles para un manejo táctico adecuado.

Cada epidemia tiene un comportamiento específico y su dinámica espacio–temporal está determinada por las características del patosistema y condiciones ambientales. Los estudios epidemiológicos requieren al menos monitoreo de esporas y variables climáticas, como componentes básicos (Campbell y Maden, 1991; Van Maanen y Xu, 2003). El primero permite generar modelos de predicción de dispersión de esporas en función de la etapa fenológica del cultivo; y podrían conocerse frecuencias y horas de liberación de esporas, rutas de transporte del inóculo, inicio y severidad de la enfermedad, umbrales de riesgo, determinación y comparación de estrategias de manejo del cultivo; además, ayuda a calendarizar prácticas culturales y aplicación racional de productos químicos en periodos de incidencia baja de inóculo (Frenguelli, 1998; Van Niekerk et al., 2010).

El monitoreo de esporas se ha efectuado en trigo (Triticum aestivum) (Rossi et al., 2002), arroz (Oryza sativa) (Pico y Rodolfi, 2002), mango (Mangifera indica) (Mora et al., 2003), manzana (Malus domestica) (Bannon et al., 2009), papa (Solanum tuberosum) (Skelsey et al., 2009) y uva (Vitis vinifera) (Van Niekerk et al., 2010). Su importancia y factibilidad de investigación en campo está determinada, ya que las esporas impactan directamente en el desarrollo de la enfermedad. El objetivo del presente estudio fue evaluar la etiología y la epidemiología de la necrosis de flores y pudrición y caída de frutos juveniles en un huerto de papayo en Huamuxtitlán, Guerrero, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Etiología

En Huamuxtitlán, Guerrero (17° 48' N y 98° 33' O, 895 m de altitud) se recolectaron 20 flores con necrosis, 20 frutos juveniles con necrosis y pudrición y 20 flores y frutos asintomáticos de plantas de papayo cv. Maradol en noviembre y diciembre del 2007. El material vegetal se lavó con agua, se desinfestó con hipoclorito de sodio a 1.0 % durante 5 min, se lavó tres veces con agua destilada estéril, se secó con toallas de papel absorbente, se sembró en medio de cultivo papa–dextrosa–agar (PDA) (BD Bioxon®, Becton Dickinson de México) e incubó 5 d a 25 °C con luz blanca. Las colonias fungosas formadas se purificaron por cultivos monoconidiales.

Prueba de patogenicidad

La patogenicidad de los hongos aislados de tejidos enfermos se verificó en flores y frutos asintomáticos en enero del 2008. Cada aislamiento se consideró un tratamiento y la unidad experimental fue una flor o fruto. Cada hongo se inoculó en 15 flores y en 15 frutos juveniles asintomáticos; se usaron 10 flores y 10 frutos sanos como testigos (aspersión con agua destilada estéril). El inóculo se preparó por cultivo de los hongos en PDA a 25 °C con luz blanca por 15 d y de cada uno se preparó una solución con 1 x 10³ conidios mL^–1. Previo a la inoculación, las unidades experimentales se desinfestaron con hipoclorito de sodio a 1.0 % por 2 min y enjuagaron con agua destilada estéril y cada una se asperjó con 3 mL de la solución inoculante y cubrió durante los primeros 3 d con una bolsa plástica desinfestada con alcohol. La incidencia de la enfermedad se calculó con la ecuación Ii = Σni/Ni, donde: Ii = incidencia de enfermedad en el momento i; ni = número de unidades experimentales enfermas en el momento i; Ni = población total de flores o frutos experimentales. Las evaluaciones se hicieron 3, 5, 8 y 15 d después de la inoculación (ddi).

Caracterización morfológica y molecular de fitopatógenos

Colonias monoconidiales de los hongos patógenos se cultivaron durante 10 d en PDA al 2 % (BD Bioxon'), a 25 °C, luz blanca e identificaron con las claves taxonómicas para género de Barnett y Hunter (2006). Las especies de Fusarium se identificaron con las claves de Booth (1971), Burgess et al. (1994) y Nelson et al. (1983). La especie de Alternaria se identificó con la clave de Rotem (1994).

El ADN de los hongos se extrajo con la técnica de Ahrens y Seemüller (1992). La amplificación de las regiones ITS1 e ITS2 de los genes ribosomales (rRNA) se efectuó por PCR con los iniciadores universales ITS4 (TCC TCC GCT TAT TGA TAT GC) e ITS5 (GGA AGT AAA AGT CGT AAC AAG G). El producto amplificado se purificó con el juego de reactivos Wizard (Promega') y secuenció con el analizador genético' modelo 3100. Las secuencias obtenidas se analizaron con el programa Lasergene' 2001, V5 (DNASTAR®, Inc.) y alinearon con la base de datos del Banco de Genes del National Center for Biotechnology Information (NCBI, 2009), USA (www.ncbi.nlm.nih.gov/). De los valores generados, sólo se consideraron las secuencias con valor más alto para su comparación con las secuencias en estudio.

Epidemiología

La densidad de esporas de Alternaria spp. y Fusarium spp. en el aire se estudió en una plantación comercial de papayo en Huamuxtitlán, Guerrero, de marzo de 2007 a marzo de 2008. Las esporas se capturaron con una trampa volumétrica de esporas tipo Burkard (Gadoury y MacHardy, 1983), modificada por Mora (2000), instalada a 1.8 m de altura y ajustada para succionar 2.9 L de aire min^–1. Las esporas succionadas se impactaron sobre cinta adhesiva transparente colocada alrededor de un tambor mecánico giratorio con 7 d de periodicidad. Las cintas adhesivas se examinaron con un microscopio compuesto y cuantificaron las esporas capturadas en intervalos de 2 h. Los resultados se expresaron en número de esporas por semana. El análisis de datos y cálculo de coeficiente de correlación entre la densidad de esporulación de ambos géneros se realizaron con el paquete estadístico Calc (Open Office^TM 2.4 Sun Microsystems).

Etiología

Hongos aislados

De pétalos necróticos se aislaron a Cladosporium sp. (75 %) y Fusarium spp. (70 %) y en proporción menor a Alternaria sp. (35 %) y Colletotrichum sp. (20 %). De órganos reproductores enfermos se aisló a Cladosporium sp. (65 %), Fusarium spp. (35 %) y Alternaria sp. (25 %). En sépalos necróticos se encontró a Cladosporium sp. (15 %) y Alternaria sp. (25 %). De frutos necrosados se aisló a Cladosporium sp. (65 %) y Fusarium spp. (50 %) y de la sección basal de frutos asintomáticos se aisló a Cladosporium sp. (85 %), Alternaria sp. (40 %) y Fusarium spp. (20 %). En la pulpa de los frutos enfermos se encontró a Cladosporium sp. (45 %) y Fusarium spp. (25 %).

Prueba de patogenicidad

Fusarium spp., Cladosporium sp. y Alternaria sp. necrosaron parcialmente los pétalos 30, 20 y 15 % de las flores experimentales inoculadas a 3 y 5 ddi la necrosis de pétalos fue completa. Después de 8 d estos hongos indujeron pudrición y abscisión floral en 90, 75 y 52 % de las flores inoculadas. Colletotrichum sp. indujo pequeñas lesiones necróticas en sólo 30 % de las flores a 8 ddi.

Fusarium spp., Cladosporium sp. y Alternaria sp. mostraron patogenicidad en frutos juveniles. Fusarium spp. indujo 5 ddi lesiones necróticas en 20 % de los frutos y 8 ddi estas áreas se pudrieron; mientras que 15 ddi 75 % de los frutos detuvieron su crecimiento y tornaron amarillentos. Cladosporium sp. 8 ddi promovió la formación de anillos necróticos en la sección media de los frutos y 15 ddi se observó pudrición seca en 60 % de frutos. Alternaria sp. desarrolló micelio 3 ddi en 38 % de los frutos y 15 ddi 25 % de las unidades experimentales presentó necrosis y deshidratación (Figura 1). Colletotrichum sp. no indujo síntomas en frutos pequeños. Las flores y frutos testigos permanecieron asintomáticos.

Caracterización morfológica y molecular de fitopatógenos

Con base en las características morfológicas reportadas por Booth (1971), Nelson et al. (1983) y Burgess et al. (1994) se identificaron dos especies patogénicas de Fusarium: F. equiseti (Corda) Sacc. y F. chlamydosporum Wollenw & Reinking. El aislamiento de Cladosporium sp, se identificó como C. cladosporioides (Fresen.) G.A. de Vries, con base en lo reportado por Watanabe (2002). El aislamiento patogénico de Alternaria sp. se identificó como A. alternata (Fr.) Keissler según las claves de Rotem (1994) y Watanabe (2002). Las secuencias genéticas experimentales mostraron identidad con F. equiseti (99 %, DQ026008), F. chlamydosporum (100 %, AJ853773), C. cladosporioides (99 %, AY361964) y A. alternata (99 %, EU807867) y están depositadas en el Banco de Genes del National Center for Biotechnology Information (NCBI), USA.

Así, F. equiseti, F. chlamydosporum, C. cladosporioides y A. alternata son los agentes causales de la necrosis de flores y pudrición y caída de frutos juveniles de papayo en Huamuxtitlán, Guerrero., Una sintomatologia similar en la zona centro de Veracruz se atribuyó a C. gloeosporioides, ya que puede causar manchas necróticas, muerte y abscisión de flores y manchas oscuras o rosadas en frutos pequeños (De Los Santos et al., 2000). Sin embargo, la capacidad patogénica o epifítica de C. gloeosporioides se manifiesta principalmente en frutos maduros en los que causa antracnosis (Cia et al., 2007); esta enfermedad también puede ser inducida en papayo por C. capsici (Tapia et al., 2008). En frutos inmaduros, C. gloeosporioides puede causar infecciones latentes, sin manifestar su potencial patogénico, debido a que los frutos juveniles contienen concentraciones altas de compuestos fungistáticos a la especie, principalmente de naturaleza fenólica y producción baja de etileno (Prusky, 1996). En el presente estudio no se detectó a C. gloeosporioides en frutitos de papayo, aunque no se descarta la posibilidad que pueda estar en otras regiones productoras de México. Fusarium equiseti, F. chlamydosporum, C. cladosporioides y A. alternata no estaban reportados como agentes patógenos de flores y frutos del papayo. Alternaria alternata está asociado con la pudrición basal de frutos maduros de papaya (APS, 2011), pero puede causar muerte descendente de brotes vegetativos tiernos en cítricos (Citrus spp.) (Marín et al., 2006) y necrosis de flores de zapote mamey (Pouteria sapota) (Vásquez, 2008). Cladosporium sp. y Fusarium spp. están asociado con la pudrición interna de frutos de papayo en madurez comercial (APS, 2011; Chávez et al., 2011); C. cladosporioides causa manchas foliares en papayo (Chen et al., 2009), pero su efecto en flores y frutitos no se había reportado.

Epidemiología

En el aire se encontraron esporas de Alternaria spp. y Fusarium spp. de mayo a octubre del 2007 durante las 24 h del día. En este periodo se capturaron, en promedio, 217 esporas de Fusarium spp./semana; pero se capturaron 429 esporas en una semana de junio y 548 en una semana de septiembre (Figura 2). Alternaria spp. liberó en promedio 48 esporas/ semana de mayo a octubre, aunque la mayor liberación fue en mayo (241 esporas/semana). Después de octubre la cantidad disminuyó significativamente, hasta cero entre enero y marzo de 2008 (Figura 2). La dispersión de esporas de Fusarium spp. incrementó en la noche. La densidad conidial menor (172 esporas) se registró de las 14:00 a las 16:00 h y a partir de ese momento el número incrementó hasta un nivel máximo (558 esporas) entre las 02:00 y 04:00 h (Figura 3). En contraste, Alternaria spp. exhibió mayor esporulación diurna; el número máximo (172 esporas) se cuantificó de 12:00 a 14:00 h y la menor cantidad (45 propágulos conidiales) de las 20:00 a 22:00 h (Figura 3). La correlación del número de esporas/semana entre Alternaria spp. y Fusarium spp. mostró la independencia de su esporulación (r = 0.4); es decir, este evento requirió periodos y condiciones ambientales diferentes para cada género. La evidencia es el comportamiento distinto de su dinámica estacional de esporas (Figura 2) y el patrón diferenciado de dispersión durante el día (Figura 3).

Estudios como el presente en frutales son escasos; su importancia es evidente porque el monitoreo de esporas en el aire permite conocer periodos y rutas de dispersión de inóculo, periodos de infección, incidencia y severidad de enfermedad, umbrales de riesgo, y diseñar estrategias que ayuden a prevenir y controlar las enfermedades (De Linares et al., 2010). En este sentido, la presente investigación aporta información valiosa referentes a horarios y periodos específicos de liberación de esporas de Fusarium spp. y Alternaria spp. Los resultados coinciden con los de otros estudios de monitoreo de esporas de Fusarium spp. en plantaciones de mango (Mangifera indica) (Mora et al., 2003) y cereales (Fernando et al., 2000). También, se ha monitoreado la presencia y densidad conidial de Alternaria spp. en campos de cultivos de España (De Linares et al., 2010), y en el cultivo de mamey en Huamuxtitlán, Guerrero (Vásquez 2008) y papa (Iglesias et al., 2007). En estos estudios, como en la presente investigación, la dispersión de inóculo de Alternaria ocurrió de mayo a octubre y la cantidad mayor se registró en junio y septiembre.

La floración del papayo en Huamuxtitlán coincidió con la segunda mitad del periodo de liberación de esporas de Fusarium spp. y Alternaria spp. Por tanto, las flores y frutos juveniles estuvieron sujetos a la presión del inóculo de ambos hongos y la lluvia de éste periodo favoreció el desarrollo de los patógenos. Los resultados justifican la necesidad de iniciar la aplicación de fungicidas preventivos para disminuir la cantidad de inóculo de ambos hongos en el aire, a principios de abril y continuar con aplicaciones periódicas (quincenales) a finales de octubre. Además, las aplicaciones en abril afectarían negativamente el periodo de incubación de las esporas depositadas en flores y frutos. En Huamuxtitlán sería posible reducir el número de aplicaciones de fungicidas de noviembre a marzo e implementar programas de manejo integrado del cultivo en beneficio de la economía del productor y salud pública y ambiental.

El presente estudio permitió sentar las primeras bases epidemiológicas de la necrosis de flores y pudrición y caída de frutos juveniles del papayo en México al documentar horarios específicos y periodos de producción y dispersión de esporas durante un ciclo de cultivo de Fusarium spp. y Alternaria sp. Previo a esta investigación, en México no había estudios de monitoreo estacional de inóculo de hongos patógenos del papayo en México ni en otros países.

CONCLUSIONES

Fusarium equiseti, F. chlamydosporum, Cladosporium cladosporioides y Alternaria alternata se reportan como agentes patógenos de la necrosis de flores y pudrición y caída de frutos juveniles del papayo en Huamuxtitlán, Guerrero, México. La liberación de esporas de Fusarium spp. y Alternaria sp. ocurrió de mayo a octubre. Fusarium spp. presentó un patrón nocturno de liberación de esporas y las de Alternaria sp. se liberaron en periodos diurnos. Esta investigación establece las primeras bases epidemiológicas para entender el desarrollo de la necrosis de floral y pudrición y caída de frutos juveniles de papayo en México y generar estrategias específicas de prevención y control de las enfermedades en Guerrero, México.

Ahrens, U., and E. Seemüller. 1992. Detection de DNA of plant pathogenic mycoplasmalike organisms by polymerase chain reaction that amplifies a sequence of the 16S rRNA gene. Phytopathology 82: 828–832.         [ Links ]

APS (The American Phytopathological Society). 2011. Diseases of papaya (Carica papaya L.). http://www.apsnet.org/publications/commonnames/Pages/Papaya.aspx. (Consulta: febrero 2011).         [ Links ]

Bannon, F., G. Gort, G. V. Leeuwen, I Holb, and M. Jeger. 2009. Diurnal patterns in dispersal of Monilinia fructigena conidia in an apple orchard in relation to weather factors. Agric. For. Meteorol. 149: 518–525.         [ Links ]

Barnett, L. H., and B. B. Hunter. 2006. Illustrated Genera of Imperfect Fungi. Fourth Edition. American Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota, USA. 218 p.         [ Links ]

Booth, C. 1971. The Genus Fusarium. Commonwealth Mycological Institute, Kew, Surrey, England. 237 p.         [ Links ]

Burgess, L. W., A. B. Summerell, S. Bullock, P. K. Gott, and D. Backhouse. 1994. Laboratory Manual for Fusarium Research. Universidad de Sydney, Australia. 133 p.         [ Links ]

Campbell, C. L., and Madden, L.V. 1991. Introduction to Plant Diseases Epidemiology. John Wiley & Sons. USA. 532 p.         [ Links ]

Chávez Q. P., T. González F., I. Rodríguez B., and S. Gallegos T. 2011. Antifungal activity in ethanolic extracts of Carica papaya L. cv. Maradol leaves and seeds. Indian J. Microbiol. 51: 54–60.         [ Links ]

Chen, R. S., W. L. Wang, J. C. Li, Y. Y. Wang, and J. G. Tsay. 2009. First report of papaya scab caused by Cladosporium cladosporioides in Taiwan. Plant Dis. 90: 426.         [ Links ]

Cia, P., S. F. Pascholati, E. A. Benato, E. C. Camili, and C. A. Santos. 2007. Effects of gamma and UV–C irradiation on the postharvest control of papaya anthracnose. Postharvest Biol. Technol. 43: 366–373.         [ Links ]

De Linares C., J. Belmonte, M. Canela, C. Díaz de la G., F. Alba S., S. Sabariego., and S. Alonso P. 2010. Dispersal patterns of Alternaria conidia in Spain. Agric. For. Meteorol.150: 1491-1500.         [ Links ]

De los Santos de la R. F., E. N. Becerra L., R. Mosqueda V., A. Vásquez H., y A. B. Vargas G. 2000. Manual de producción de papaya en el estado de Veracruz. Folleto Técnico No. 17. INIFAP–CIRGOC. Campo Experimental Cotaxtla. Veracruz, México. 87 p.         [ Links ]

FAOSTAT (Food and Agriculture Organization of the United Nations). 2010. http://faostat3.fao.org/home/index.html#DOWNLOAD (Consulta: septiembre de 2012).         [ Links ]

Fernando, W. G. D., J. D. Miller, W. L. Seaman, K. Seifert, and T. A. Paulitz. (2000). Daily and seasonal dynamics of airborne spores of Fusarium graminearum and other Fusarium species sampled over wheat plots. Can. J. Bot. 78, 497—505.         [ Links ]

Frenguelli, G. 1998. The contribution of aerobiology to agriculture. Aerobiologia 14: 95–100.         [ Links ]

Gadoury, D. M., and W. E. MacHardy. 1983. A 7–day recording volumetric spore trap. Phytopathology 73: 1526–1531.         [ Links ]

Iglesias, I., J. Rodríguez R. F., and J. Méndez. 2007. Evaluation of the different Alternaria prediction models on a potato crops in A Limia (NW of Spain). Aerobiologia 23: 27–34.         [ Links ]

Skelsey, P., G. J. T. Kessel, A. A. M. Holtslag, A. F. Moene, and W. van der Werf. 2009. Regional spore dispersal as a factor in disease risk warnings for potato late blight: A proof of concept. Agric. For. Meteorol. 149: 419–430.         [ Links ]

Marín J., E., H. S. Fernández, N. A. Peres, M. Andrew, T. L. Peever, and L. W. Timmer. 2006. First report of Alternaria brown spot of citrus caused by Alternaria alternata in Peru. Plant Dis. 5: 686.         [ Links ]

Mora A., A. 2000. Patogénesis y epidemiología de la "escoba de bruja" (Fusarium subglutinans (Wollenweb & Reinking) y F. oxysporum (Schlecht)) del mango (Mangifera indica L.) en Michoacán, México. Tesis Doctoral. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Texcoco, Estado de México. 107 p.         [ Links ]

Mora A., A., D. Téliz O., G. Mora A., P. Sánchez G., y J. Javier M. 2003. Progreso temporal de "escoba de bruja" (Fusarium oxysporum y F. subglutinans) en huertos de mango (Mangifera indica L.) cv. Haden en Michoacán México. Rev. Mex. Fitopatol. 21: 1–12.         [ Links ]

Morton, J. F. 1987. Papaya. In: Morton, J. F. (ed). Fruits of Warm Climates. Miami, FL. pp: 336–346.         [ Links ]

NCBI (National Center for Biotechnology Information). 2009. www.ncbi.nlm.nih.gov/ (Consulta: diciembre de 2009).         [ Links ]

Nelson, E. P., T. A. Toussound, and W. F. O. Marasas. 1983. Fusarium Species. An Illustrated Manual for Identification. The Pennsylvania State University. USA. 193 p.         [ Links ]

Picco, A. M., and M. Rodolfi. 2002. Pyriculariagrisea and Bipolaris oryzae: a preliminary study on the occurrence of airborne spores in a rice field. Aerobiologia 18: 163–167.         [ Links ]

Prusky, D. 1996. Pathogen quiescence in postharvest diseases. Ann. Rev. Phytopathol. 34: 413–434.         [ Links ]

Rodríguez A. G., S. P. Fernández P., J. A. Geraldo V., and L. Landa H. 2001. Pythium aphanidermatum causing collar rot in papaya in Baja California Sur, Mexico. Plant Dis. 85: 444.         [ Links ]

Rossi, V., L. Languasco, E. Pattoru, and S. Giosue. 2002. Dynamics or airborne Fusarium macroconidia in wheat fields naturally affected by head blight. J. Plant Pathol. 84: 53–64.         [ Links ]

Rotem, J. 1994. The Genus Alternaria. Biology, Epidemiology, and Pathogenicity. APS Press. St. Paul, Minnesota, USA. 326 p.         [ Links ]

Tapia T. R., A. Quijano R., A. Cortés V., P. Lappe, A. Larqué–Saavedra., and D. Pérez B. 2008. PCR–based detection and characterization of the fungal pathogens Colletotrichum gloeosporioides and Colletotrichum capsici causing anthracnose in papaya (Carica papaya L.) in the Yucatan, Peninsula. Mol. Biotechnol. 40: 293–298.         [ Links ]

Van Maanen, A., and X. Xu. 2003. Modelling plant disease epidemics. Eur. J. Plant Pathol. 109: 669–682.         [ Links ]

Van Niekerk, J. M., F. J. Calitz, F. Halleen, and P. H. Fourie. 2010. Temporal spore dispersal patterns of grapevine trunk pathogens in South Africa. Eur. J. Plant Pathol. 127: 375-390.         [ Links ]

Vásquez L., A. 2008. La muerte descendente y la necrosis floral del zapote mamey (Pouteria sapota (Jacq.) H.E. Moore & Stearn) en Guerrero, México.Tesis Doctoral. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Texcoco, Edo. de México. 99 p.         [ Links ]

Watanabe, T. 2002. Pictorial Atlas of Soil and Seed Fungi Morphologies of Cultured Fungi and Key to Species. 2nd ed. CRC Press LLC. Boca Raton, Florida, USA. 486 p.         [ Links ]