The in vitro biological activity of Capsicum chinense Jacq extract against Bemisia tabaci Genn

Luis Enrique Castillo–Sánchez¹*; Juan José Jiménez–Osornio²; María América Delgado–Herrera³

¹ Instituto Tecnológico de Tizimín. km 3.5 Carretera final aeropuerto Cupul a Tizimín. Tizimín, Yucatán, MÉXICO.Correo–e: hymenopteralecs@hotmail.com (*Autor para correspondencia).

² Departamento de Manejo y Conservación de Recursos Naturales Tropicales, Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Autónoma de Yucatán. A. P. 4–116 Col. Itzimná, Mérida, Yucatán, MÉXICO. C. P. 97100.

³ Laboratorio de Química Aplicada, Facultad de Química, Universidad Autónoma de Yucatán. Mérida, Yucatán, MÉXICO. C. P. 97150.

Resumen

En los últimos 30 años, los extractos de plantas se han utilizado contra diversas especies de insectos fitófagos y han cobrado importancia como alternativas para el control de insectos plaga porque no afectan el ambiente y son amigables con enemigos naturales de insectos fitófagos. En este estudio se evaluó el efecto insecticida y repelente del extracto de chile habanero (Capsicum chinense) sobre adultos de Bemisia tabaci. Se realizaron bioensayos de repelencia y mortalidad en frascos de 150 ml de volumen con diversas concentraciones de los capsaicinoides extraídos del chile habanero variedad criolla naranja. El diseño experimental fue completamente al azar en arreglo factorial 8 x 7 (factor tiempo y factor concentraciones de extractos) en el bioensayo de mortalidad, y en el bioensayo de repelencia el arreglo factorial fue de 8 x 8 (factor tiempo y factor concentraciones de extractos) con cuatro repeticiones para cada tratamiento. Las concentraciones del 30 y 40 % de extracto tuvieron mayor efecto de mortalidad con respecto a los demás. En cuanto a la repelencia, las concentraciones > 30 % de extracto presentan mayor repelencia con respecto a las demás concentraciones. En cuanto al factor tiempo, los resultados indican que C. chinense presenta efecto repelente desde la primera hora de exposición hacia B. tabaci.

Palabras clave adicionales: Bioensayos, chile habanero, insecticida orgánico, repelencia.

Abstract

Over the last 30 years, plant extracts have been used against several phytophagous insect species, gaining importance as alternatives for pest control, because they do not affect the environment and are friendly to phytophagous insects' natural enemies. In the present work, the insecticidal and repellent effects of C. chinense extract against B. tabaci adults were appraised. Repellency and mortality bioassays were performed using a flask (150 mm) with different concentrations of capsaicinoids extracted from habanero peppers (Capsicum chinense), local orange variety. A random experimental design was used with an 8 X 7 factorial arrangement for the mortality bioassay, and an 8 x 8 factorial arrangement for the repellency effect, with four replications per treatment. Concentrations of 30 and 40 % of the extract showed a higher mortality effect than others. Concerning the repellency, treatments >30 % of extract showed a higher repellency compared to other treatments. The results showed that C. chinense has a repellent effect during the first hour of exposure against B. tabaci.

Additional keywords: Bioassays, habanero pepper, organic insecticide, repellency.

INTRODUCCIÓN

La plaga de mayor importancia económica del cultivo de chile habanero (Capsicum chinense Jacq.) es la mosca blanca (Bemisia tabaci Genn.) (Soria et al., 2003). Ocasiona pérdidas de producción que pueden alcanzar hasta el 90 % (Ruiz y Medina, 2001). Además de causar daños directos por su alimentación, dicha especie actúa como vector de virus (Bielza et al., 2000). De acuerdo con el paquete tecnológico para el chile habanero presentado por Soria et al. (2003), se recomienda la aplicación de insecticidas sintéticos del grupo de los carbamatos, organofosforados y neonicotinoides para el control de insectos plaga. Sin embargo, estos insecticidas causan problemas de contaminación ambiental, peligro de intoxicación en personas, riesgo de residuos tóxicos al consumidor, desarrollo de resistencia en los insectos plaga y muerte en enemigos naturales de plagas (lannacone y Lamas, 2003; Viglianco et al., 2006). Adicionalmente, B. tabaci posee alto potencial reproductivo, con elevada fecundidad y ciclo de vida corto, por lo cual es muy difícil controlarla en áreas de cultivos hortícolas (Bethke et al., 1991).

Para atender esta problemática, se considera necesaria la búsqueda de alternativas de control, con menos riesgos para el ambiente, la salud humana y de mayor eficacia contra los insectos–plaga. Tal es el caso de sustancias derivadas del metabolismo secundario de las plantas (Hernández–Lauzardo et al., 2007; Salvadores et al., 2007).

En las últimas tres décadas, los extractos de plantas han sido usados contra diversas especies de insectos fitófagos (Clemente et al., 2003), porque no afectan el ambiente y son menos dañinos con los enemigos naturales de insectos plaga (Iannacone y Lamas, 2003; Aggarwal y Brar, 2006). Se ha encontrado que los insectos no crean resistencia a los extractos de plantas debido a que son una mezcla de metabolitos secundarios (Valladares et al., 2003).

Alrededor de 2000 especies vegetales tienen potencial de manejo para el control de insectos plaga. Las familias que destacan son Euphorbiaceae, Asteraceae, Labiatae, Fabaceae, Compositae y Solanaceae (Jermy, 1990). En general, los metabolitos secundarios se pueden clasificar en insecticidas, aquellos que causan la muerte de los insectos, y los insectistáticos, que se refieren a la inhibición del desarrollo y comportamiento de los insectos. Por ejemplo, los repelentes, que ahuyentan a los insectos de sus plantas hospederas (Celis et al., 2008).

En la revisión de Castillo et al. (2010), se presentan los compuestos y la actividad biológica de varias especies de tres familias: Annonaceae, Solanaceae y Meliaceae. En especial, en la familia Solanaceae se han obtenido extractos (polvos, acuosos y pastas) que poseen efecto insecticida y repelente sobre diversas especies de insectos (Pascual–Villalobos, 1998; Mareggiani, 2001).

Las especies del género Capsicum sintetizan capsai–cinoides, de los cuales, la capsaicina y la dihidrocapsaicina son responsables hasta del 90 % de la pungencia en los chiles (López, 2003; Cázares et al., 2005). En los últimos años se ha demostrado que los capsaicinoides presentan actividad biológica contra insectos, como el efecto tóxico sobre Myzus persicae (Sulzer) (Edelson et al., 2002) y efecto antialimentario sobre Earias insulana (Boisduval) (Weissenberg et al., 1986). Actualmente, en los Estados Unidos de América, existen patentes de insecticidas y agentes de control que contienen capsaicinoides (Eich, 2008). Además, se han introducido como repelentes para el manejo de plagas en la agricultura y se utilizan como sinergistas con insecticidas sintéticos (Liu y Lin, 2003).

Los capsaicinoides se sintetizan y acumulan en el tejido de la placenta adyacente a las semillas (Ben Chaim et al., 2006), y su contenido depende del genotipo, la madurez del fruto y de las condiciones de cultivo (Zewdie y Bosland, 2000).

En este trabajo se evaluó, bajo condiciones in vitro, la actividad biológica del extracto de capsaicinoides del fruto del chile habanero variedad criolla naranja, en plántulas de la misma especie, contra la mosca blanca, con la finalidad de determinar su actividad insecticida y repelente.

MATERIALES Y MÉTODOS

Colecta de insectos

Los adultos de B. tabaci utilizados en los bioensayos se obtuvieron del cultivo de chile habanero variedad criolla naranja establecido en bolsas negras, en el invernadero del Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias (CCBA), de la Universidad Autónoma de Yucatán (UADY). A cada bolsa se le agregó composta con proporción 3:1 de tierra roja y estiércol de borrego; después del trasplante, no se utilizó ningún fertilizante químico y se aplicó por única vez un acaricida (Ingrediente activo, abamectina; dosis, 50–70 cm³·hl), para controlar la presencia de ácaros rojos (Tetranychus urticae Koch).

Dos semanas después del trasplante, se infestó la plantación con adultos de mosca blanca colectados en plantaciones de chile habanero, cercanas a la localidad de X'matkuil. Mes y medio después de la infestación, se inició la colecta de adultos de moscas para realizar los bioensayos. Se colectaron 320 adultos de mosca blanca cuando se realizó el bioensayo de repelencia, y para el bioensayo de mortalidad se utilizaron 280 adultos. Estos insectos se colectaron el día que fue evaluada cada actividad biológica.

Material vegetativo

Los experimentos fueron realizados con extractos obtenidos de frutos de chile habanero colectados semanalmente en plantas cultivadas en condiciones de invernadero. La colecta de frutos de chile habanero se realizó cuando éstos alcanzaron la madurez fisiológica. El muestreo fue sistemático (cinco de oros) recolectando 1 kg de chile habanero que fue suficiente para realizar la investigación (Morón y Terrón, 1988). Las muestras colectadas se depositaron en bolsas de papel estraza previamente etiquetadas con los datos de muestreo (fecha, hora, sitio de colecta).

Obtención de los capsaicinoides para análisis de HPLC

En el laboratorio, los frutos se lavaron con una solución 1:1 de agua destilada y Extran® (producto de limpieza para laboratorios) para eliminar cualquier materia extraña que estuviera presente. Posteriormente, los frutos enteros de chile habanero se secaron en una liofilizadora a –40 °C, por un lapso de 24 horas.

Una vez secos, los frutos (850 g) se molieron con una picadora marca Moulinex, modelo DPA137, procurando que el tamaño de la partícula fuera homogénea, utilizando un tamiz con el número de malla de 2 mm de abertura. Finalmente, la muestra molida (790 g) se almacenó en frascos de plástico previamente etiquetados con los datos del muestreo, y fue conservada en refrigeración (4±1 °C).

Cuantificación de los capsaicinoides en HPLC

El extracto fue diluido preparando una solución de extracto–acetonitrilo a una relación 1:10 en un volumen de 1 ml. La dilución se realizó por duplicado. Posteriormente se cuantificaron los capsaicinoides en un equipo de HPLC Perkin–Elmer serie 200 a partir de las condiciones establecidas por Collins et al. (1995). Se utilizó una columna fase reversa C18 y como fase móvil se empleó metanol–agua con una relación de 73:27. El tiempo de corrida fue de nueve minutos (min) a un flujo de 1.6 ml·min^–1. Se inyectaron 20 µl de la muestra y la longitud de onda empleada para el análisis fue de 280 nm. Debido a la sensibilidad del equipo se realizó una sola inyección del extracto. Posteriormente, se preparó una curva de calibración empleando un estándar de Capsaicina (CAP) y Dihidrocapsaicina (DHC) 65:35, respectivamente, marca SIGMA. Las concentraciones de la curva fueron 10, 20, 30, 50, 60 y 100 ppm.

Obtención del extracto para realizar los bioensayos

El extracto utilizado en los bioensayos se obtuvo por medio de etanol. Para realizar la extracción etanólica, se pesaron 100 g de la muestra molida, siguiendo la metodología propuesta por Woisky y Salatino (1998), con algunas modificaciones (incremento de rpm y mayor tiempo de extracción). Los 100 g de muestra molida se depositaron en un frasco de vidrio color ámbar, al cual se añadieron 266 ml de etanol grado reactivo y se mantuvo en agitación constante con un agitador LAB LINE (1200 rpm), por una semana, a temperatura ambiente (25–28 °C). Durante ese periodo se filtró el sobrenadante cada 48 horas y se le añadió la misma cantidad de etanol (266 ml). Una vez transcurrida la semana, los filtrados fueron concentrados mediante un rotavapor marca Büchi, a 45–50 °C, hasta eliminar el etanol y obtener finalmente el extracto de chile habanero. La extracción para los bioensayos se realizó por triplicado.

Preparación de las concentraciones a evaluar

Las concentraciones de la extracción etanólica de C. chinense se prepararon de acuerdo con una relación peso/ volumen (p/v) para ser utilizadas en los bioensayos. De tal manera que para preparar la concentración al 10 % se utilizaron 2 g del extracto y se aforó a 20 ml con diclorometano, el cual fue utilizado como disolvente.

Bioensayos de mortalidad y repelencia

Se prepararon cinco soluciones a diferentes concentraciones (5, 10, 20, 30 y 40 %) para evaluar el bioensayo de mortalidad y seis soluciones (5, 10, 20, 30, 40 y 50 %) para el bioensayo de repelencia, más los dos testigos (agua destilada y diclorometano).

En ambos bioensayos se utilizaron grupos de 10 adultos de mosca blanca, mismos que se depositaron en un frasco de plástico de 150 ml, a una temperatura de 25±2 °C. Las tapas de los frascos fueron perforadas. Se depositó un pedazo de tela tricot como base del frasco, en la cual se colocó el papel filtro Whatman no. 1. Sobre el papel Whatman se aplicaron 0.3 ml de la solución evaluada de acuerdo con el tratamiento. El papel filtro se dejó reposar a temperatura ambiente 30 minutos antes de transferirlo a los frascos que contenían los insectos. A cada frasco por tratamiento se le agregó una hoja de chile habanero, como alimento para los insectos.

En los bioensayos de mortalidad, antes de realizar los análisis estadísticos, se ajustaron los valores (datos) según la fórmula de Abbott corregida (Carreras et al., 2009):

mt= es la mortalidad en el tratamiento y

mta= es la mortalidad en el tratamiento testigo.

En los bioensayos de repelencia se determinó el índice de repelencia con la fórmula utilizada por Salvadores et al. (2007):

G= es el porcentaje de insectos en el tratamiento y

]]> P= es el porcentaje de insectos en el testigo

El índice de repelencia, se clasifica como neutro si el índice es igual a uno, atrayente si es mayor a uno y repelente si es menor a uno.

Diseño experimental para los bioensayos

El diseño experimental fue completamente aleatorio en arreglo factorial ocho por siete en el bioensayo de mortalidad; mientras que el bioensayo de repelencia tuvo un arreglo factorial ocho por ocho, con cuatro repeticiones para cada tratamiento.

En ambos bioensayos, el factor A fue el tiempo de evaluación, con ocho niveles (A₁= 1 h, A₂= 2 h, A₃= 3 h, A₄= 4 h, A₅= 5 h, A₆= 6 h, A₇= 7 h, A₈= 8 h). El factor B fueron las concentraciones y los testigos, con siete niveles para el bioensayo de mortalidad (B₁= 5 %, B₂= 10 %, B₃= 20 % B₄= 30 %, B₅= 40 %, B₆= Control y B₇= Diclorometano). En el bioensayo de repelencia, el factor B estuvo conformado de ocho niveles (B₁= 5 %, B₂= 10 %, B₃= 20 % B₄= 30 %, B₅= 40 %, B₆=50 % B₇= Control y B₈= Diclorometano).

Para analizar los resultados de mortalidad y repelencia se empleó un análisis de varianza multivariado con base en permutaciones (Anderson, 2001), para determinar diferencias entre cada factor, así como la posible interacción entre ambos factores. Los datos se transformaron para reducir la diferencia de escalas entre ellas (lnx+1). Se utilizó la medida de disimilitud de Bray–Curtis para la prueba estadística y se calcularon todos los valores de P con 9999 permutaciones con α = 0.05. Se seleccionó el análisis PERMANOVA, porque los datos obtenidos en los bioensayos no cumplían con el supuesto de normalidad y de homogeneidad de varianzas.

Para detectar los niveles que fueron diferentes en cada uno de los factores (concentraciones y tiempo), se utilizaron intervalos de confianza de Bonferroni al 95 % para los bioensayos de mortalidad, y para los bioensayos de repelencia se graficó el error estándar. Además se realizó el análisis Probit para determinar la concentración letal para matar al 50 % de los individuos (CL₅₀) y el tiempo letal necesario para observar la mortalidad del 50 % de los individuos (TL₅₀) (López–Pérez et al., 2007). Para el análisis multivariado se utilizó el software PERMANOVA (Anderson, 2005). El análisis de Bonferroni y el análisis Probit se obtuvieron por medio del software STATGRAPHICS Plus 5.1.

RESULTADOS

Rendimiento del extracto etanólico y análisis de HPLC

Bioensayos de mortalidad

Los bioensayos de mortalidad para el factor concentraciones (PERMANOVA, F= 3.6, g.l.= 6, P < 0.05) y el factor tiempo (PERMANOVA, F= 10.2, g.l.= 7, P < 0.05) mostraron diferencia significativa; sin embargo, la interacción entre ambos factores no mostraron diferencia a un nivel de confianza del 95 % (PERMANOVA, F= 0.6, g.l.= 42, P > 0.05). Todas las concentraciones evaluadas causaron mortalidad de B. tabaci.

En la Figura 1 se observa que existen dos grupos diferenciados de concentraciones, destacando las concentraciones que poseen 30 y 40 % de extracto de C. chinense, ya que mataron más del 50 % de los individuos de B. tabaci. La concentración letal media (CL₅₀) del extracto de C. chinense por medio del análisis Probit (Figura 2) fue de 29.40 % (I.C. 95 %= 25.28–35.07) (P < 0.01, R²= 85.06, x²= 39.64). En la Figura 3, se muestra que las tres últimas horas presentan mortalidad significativa sobre B. tabaci.

Bioensayos de repelencia

En los bioensayos de repelencia se obtuvieron diferencias significativas a un nivel de confianza del 95 % para el factor concentraciones (PERMANOVA, F= 3.1, g.l.= 6, P < 0.05) y el factor tiempo (PERMANOVA, F= 5.9, g.l.= 7, P < 0.05), así como la interacción entre ambos factores (PERMANOVA, F= 2.6, g.l.= 42, P < 0.05).

El índice de repelencia (I. R.) mostró que todos los tratamientos con extracto presentaron efecto repelente, siendo las concentraciones de 40 y 50 % las de mayor efecto, en cambio el menor efecto repelente lo presenta el tratamiento testigo cuyo valor es 1.0 (Cuadro 2, Figura 5).

DISCUSIÓN

Bioensayos de mortalidad y repelencia para el factor concentración de extracto

En los bioensayos de mortalidad, las concentraciones con 30 y 40 % del extracto del fruto de C. chinense presentaron diferencias significativas con respecto al resto de las concentraciones evaluadas. Esto concuerda con lo reportado por Lagunes (1994). Solamente dos concentraciones (30 y 40 %) se pueden considerar como prometedoras al mostrar una mortalidad superior al 40 %. Las concentraciones restantes presentaron menos del 35 % de mortalidad (Figura 1). Estos resultados se pueden comparar con lo reportado con otras especies del género Capsicum. Por ejemplo, C. frutescens (Gakuru y Foua, 1996) extraído con éter de petróleo y C. annuum (Madhumathy et al., 2007) extraído con etanol, los cuales también poseen efecto insecticida mayor del 40 % sobre Callosobruchus maculatus (Fabricius) y Culex quinquefasciatus (Say), respectivamente, aunque con concentraciones del extracto menores al 2 %. Lo anterior, también concuerda con las investigaciones realizados por Bouchelta et al. (2005) quienes encontraron que los alcaloides de C. frutescens afectan la supervivencia de los adultos de B. tabaci de 35 a 59 %. Por su parte, Choi et al. (2003) señalan que los adultos de Trialeurodes vaporarorium (Westwood) son más sensibles a los capsaicinoides que las ninfas.

El análisis Probit para la medición de la concentración letal media (CL₅₀) de C. chinense arrojó que es necesario 29.40 % p/v del extracto para matar al 50 % de la población de B. tabaci (Figura 2). Se podría considerar que esta concentración es elevada para ser utilizada de manera práctica por los agricultores. Sin embargo, de acuerdo con el tiempo letal medio (TL₅₀) obtenido del extracto (7.31 h) (Figura 4), existe la posibilidad de utilizarse, debido al efecto rápido que posee, aunque sería recomendable que se evaluara en condiciones de campo para establecer una dosis exacta y ser considerada como una alternativa real para el control de B. tabaci.

En los bioensayos de repelencia, los resultados indican que todas las concentraciones del extracto de C. chinense poseen efecto repelente sobre B. tabaci, con más del 50 % sobre los individuos evaluados. Todas las concentraciones con extracto mostraron diferencias significativas con respecto a los tratamientos control (Figura 5). Destacan las concentraciones del 40 y 50 % por su mayor efecto repelente (IR= 0.11), contrario a la concentración del 5 % que obtuvo un valor más cercano al 1.0 (IR= 0.64) (Cuadro 2). Los datos que se generaron son similares con los obtenidos por Procopio et al. (2003) y Salvadores et al. (2007), quienes evaluaron a C. frutescens y C. annuum sobre Sitophilus zeamais (Motschulsky). En el primer caso repelieron menos del 50 % de los individuos evaluados y en el segundo caso se reportó un índice de repelencia de (IR= 0.57). Si bien los resultados obtenidos por Procopio et al. (2003) y Salvadores et al. (2007) no son iguales o coincidentes totalmente con los resultados registrados en la presente investigación, debido a que las especies de Capsicum se ensayaron en S. zeamais y que las plantas fueron utilizadas en forma de polvos y no de extracto acuoso, los resultados obtenidos permiten reafirmar el hecho que entre las tres especies de Capsicum mencionadas existe un claro efecto repelente.

Bioensayos de mortalidad y repelencia para el factor tiempo

Este estudio reafirma el potencial que poseen los capsaicinoides como insecticidas botánicos (repelente o insecticida) y son un indicador de que pueden ser utilizados en el control de plagas. Esto puede ser importante al momento de tomar decisiones sobre el manejo de B. tabaci.

Interacción entre los factores evaluados

La interacción de los factores concentración del extracto y tiempo sobre la variable mortalidad no mostró diferencia significativa debido, muy probablemente, a que la mortalidad fue muy similar en los diferentes tiempos y entre las diferentes concentraciones a las cuales fueron evaluados. En general, se observó que la mortalidad fue muy baja para todos los tratamientos, lo cual explica este resultado. Contrariamente, en la evaluación de la interacción de estos factores sobre la variable repelencia si se observó significancia estadística, por lo que se confirma su buen desempeño, como muestran los resultados desde la primera hora y a partir de la concentración del 20 %.

CONCLUSIONES

De acuerdo con el análisis Probit, la concentración necesaria para eliminar a la mitad de la población de B. tabaci es de 29. 4 % de p/v del extracto de capsaicinoides.

El tiempo necesario para eliminar a la mitad de la población de B. tabaci, de acuerdo con las concentraciones evaluadas, es de 7.3 horas. El extracto etanólico de C. chinense muestra resultados prometedores, principalmente como repelente durante la primera hora de exposición contra B. tabaci desde la concentración de 5 %.

AGRADECIMIENTOS

LITERATURA CITADA

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