Efecto de la fuente energética y el nivel de energía sobre la longitud de vellosidades intestinales, la respuesta inmune y el rendimiento productivo en pollos de engorda

Effect of energy source and level on the length of intestinal villi, immune response and the production performance in broilers

Mateo Fabian Itzá–Ortiz* Carlos López–Coello** Ernesto Ávila–González*** Sergio Gómez–Rosales José Arce–Menocal Pablo Alfonso Velásquez–Madrazo^°

^*Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, Departamento de Producción Animal: Aves, 04510, México, D. F., correo electrónico: mitzao@hotmail.com

^**Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Nacional Autónoma de México, Departamento de Producción Animal: Aves, 04510, México, D. F.

Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Fisiología Animal, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Km 1, carretera Ajuchitlán–Colón, 76280, Ajuchitlán, Querétaro, México.

Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Campo Experimental Uruapan, Ecuador 120, Fraccionamiento Américas, 58270, Morelia, Michoacán, México.

° Patronato de Apoyo a la Investigación y Experimentación Pecuaria en México, Prolongación Corregidora Norte 907, Fraccionamiento Villas del parque, 76140, Querétaro, Querétaro, México.

Recibido el 30 de noviembre de 2007
Aceptado el 28 de julio de 2008.

Abstract

The objective of this study was to evaluate, during the whole productive cycle, the use of three energy sources with different unsaturated (UFA) and saturated (SFA) fatty acid profiles with two levels of metabolizable energy (ME), in diets for broilers, vaccinated or not against infectious bursal disease (IBD). Two experiments were conducted evaluating the three energy sources with different UFA and SFA profiles corresponding to soybean crude oil (SCO), a mixture of 46.8% pig fat with 53.2% bovine fat (PBF), and a mixture of 39.2% animal fat with 60.8% of vegetable oil (AVF). In the first Trial, diets contained two levels of ME (3 000 and 3 200 kcal/kg) for vaccinated and non vaccinated broilers against IBD. The second Trial used SCO, PBF, AVF, SCO/PBF and SCO/AVF in the diets, substituting SCO with PBF and AVF in the last two treatments on day 22. In Trial 1, SCO group showed higher growth and IgA concentration than PBF and AVF (P < 0.05), the broilers fed with 3 200 Kcal/kg ME (P < 0.05) were heavier and had higher titers of antibodies against IBD. At 21 days of age, vaccinated birds had a higher productive performance along with highest IgA and IgG concentrations, and larger length of villi in duodenum and jejunum (P < 0.05). In Trial 2, higher concentration of unsaturated fatty acids in SCO enhanced feed conversion the first 21 days of age (P > 0.05); later on, during growing and finishing there were no differences among energy sources. As a conclusion, it can be said that in broilers, during the growing stage, there is a positive effect on performance and immune protection according to the source and concentration of energy.

Resumen

El objetivo del trabajo fue evaluar el uso de tres fuentes energéticas con diferente perfil de ácidos grasos insaturados (AGI) y saturados (AGS) en dietas para pollos de engorda con dos niveles de energía metabolizable (EM), vacunados o no contra la infección de la bolsa de Fabricio (IBF) y el uso durante todo el ciclo productivo. Se realizaron dos experimentos evaluando la inclusión de las tres fuentes energéticas con distinto perfil de AGI y AGS que correspondieron al aceite crudo de soya (ACS), combinación de grasa de cerdo (46.8%) y bovino (53.2%) (GCB), combinación de grasa animal (39.2%) y aceite vegetal (60.8%) (GAV). En el Experimento 1  se incluyeron en las dietas a dos niveles de EM (3 000 y 3 200 kcal/kg) en pollos vacunados o no contra IBF. Para el Experimento 2 se utilizaron en las dietas ACS, GCB, GAV, ACS/GCB y ACS/GAV, sustituyendo ACS con GCB y GAV en los últimos dos tratamientos el día 22. En el Experimento 1 el grupo con ACS presentó mayor crecimiento y concentración de IgA en comparación con los de GCB y GAV (P < 0.05), los pollos alimentados con 3 200 kcal/kg de EM (P < 0.05) fueron más pesados y tuvieron títulos más elevados de anticuerpos contra la IBF. Las aves vacunadas tuvieron un mayor rendimiento productivo, concentración de IgG e IgA, así como mayor longitud de vellosidades en duodeno y yeyuno a los 21 días (P < 0.05). En el Experimento 2 la inclusión de ácidos grasos insaturados en ACS mejoró la conversión alimenticia en los primeros 21 días de edad (P > 0.05); posteriormente, durante el crecimiento y finalización no existió diferencia entre las fuentes concentradas de energía. Se concluye que, por la fuente en la etapa de iniciación, concentración energética y vacunación, existe un efecto sobre la productividad y protección inmunitaria de los pollos.

Palabras clave: Ácidos Grasos, Desempeño Productivo, Vellosidades, Anticuerpos, Rendimiento de Canal.

Introducción

La principal fuente de energía en la ración para pollos de engorda son los carbohidratos, que se aportan vía cereales, como el maíz y el sorgo; sin embargo, en los actuales sistemas de producción se incluyen fuentes concentradas de energía (FCE) como grasas, aceites vegetales o combinación de ellas, para cubrir sus necesidades de energía metabolizable (EM) y el requerimiento de ácido linoleico que necesitan esas aves, con el propósito de que manifiesten en seis o siete semanas su potencial genético productivo.¹

Durante los primeros días de los pollos existen limitaciones fisiológicas, bioquímicas y anatómicas para su completa digestión de la FCE, así como de su posterior absorción de los ácidos grasos (como la menor producción y concentración de lipasas pancreáticas), al igual que una deficiente circulación enterohepática de las sales biliares que llevan a mala emulsificación de grasas y a la formación de micelas, prerrequisitos fisicoquímicos indispensables para la mayor absorción de sus ácidos grasos, independientemente de la inmadurez de las vellosidades intestinales. La emulsificación y digestión de estos ingredientes, ricos en energía, aumentan cuando los lípidos contienen mayor proporción de ácidos grasos insaturados (AGI), en comparación con los saturados (AGS),³ al igual que con la edad;⁴ de tal manera que a la segunda semana de vida el pollo de engorda tiene plena capacidad de digestión de lípidos y absorción de estos ácidos grasos.⁵

Desde el punto inmunológico, la principal fuente de anticuerpos maternos en el embrión se localiza en la proteína residual del vitelo y albúmina; las IgG se encuentran en la yema, las IgM e IgA en la albúmina. Cantidades considerables de IgM e IgA de origen materno están presentes en el saco vitelino, así como en la albúmina; un día después de la eclosión, aproximadamente 75% de las células inmunitarias del ave se hallan en el intestino delgado, asociadas con el tejido linfoide;⁶ en este contexto, se ha demostrado que el desarrollo del sistema inmune tiene relación con el crecimiento del sistema digestivo, tales aspectos son estimulados de manera favorable por la presencia de lípidos en la dieta.⁷

Los principales AGPI con acción inmunomodulatoría, de acuerdo con el número de carbonos, cantidad y tipos de enlace, son los ácidos linoleico (18:2n–6) y α–linolénico (18:3n–3).⁹ Los AGI n–6 y n–3 de la dieta promueven el crecimiento de las vellosidades del intestino en cuanto a número y longitud,¹⁰ e inducen acciones inmunomodulatorias después de su incorporación al tejido linfoide, principalmente en órganos (bolsa de Fabricio, timo y médula ósea), que tienen relación con la producción de inmunoglobulinas.¹¹

En los últimos años la selección genética hacia mayor velocidad de crecimiento, ha tenido impacto negativo en el desarrollo del sistema inmunitario,¹² dejando más vulnerables a los pollos de engorda contra agentes infecciosos; por ende, puede haber decremento del rendimiento productivo. Como consecuencia de lo anterior, el objetivo del presente estudio fue evaluar el uso de tres fuentes energéticas con diferente perfil de AGI y AGS en dietas de iniciación de pollos de engorda (0 a 21 días de edad) con dos niveles de EM (mayor o menor cantidad en las dietas de las FCE), vacunados o no contra la infección de la bolsa de Fabricio (IBF) con el fin de determinar su efecto a los 21 días de edad sobre la longitud de las vellosidades del intestino (duodeno, yeyuno e íleon), relación bolsa de Fabricio: peso corporal, títulos de anticuerpo contra la IBF, y la concentración total de IgG a partir del suero sanguíneo e IgA de lavado intestinal. Asimismo, en un segundo experimento de ciclo completo hasta los 49 días de edad se evaluaron los parámetros productivos, uniformidad de la parvada, rendimiento de canal y pigmentación de la piel.

Material y métodos

Experimento 1

La presente investigación se realizó en la granja de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Yucatán (FMVZ–UADY), en la ex–hacienda X'matkuil, municipio de Mérida, Yucatán, a 20°58' N y 89°36' O, a 9 msnm; el clima es del tipo Aw0 que se caracteriza por ser el más seco de los climas cálidos–subhúmedos, de acuerdo con la clasificación de Köppen, modificada por García,¹³ con temperatura anual entre 21 y 33.8°C. La caseta avícola experimental es de ambiente natural con piso de cemento, con 48 lotes de 1 x 1 m; están equipadas con comedero de tolva de 45 cm de diámetro, bebedero iniciador de 25 cm de diámetro y bebedero de niple tipo val.

Se utilizaron 480 pollitos, machos, de la estirpe Hubbard, desde el día 0 hasta los 21 días de edad, provenientes de un mismo lote de reproductora y de la misma máquina incubadora; las aves fueron distribuidas de forma aleatoria en 12 tratamientos con cuatro repeticiones de diez pollos cada uno, con densidad de población inicial de 10 aves/m². Cada lote experimental recibió calor artificial.*

Se evaluaron tres diferentes fuentes energéticas bajo dietas con dos distintos niveles de EM (3 000 y 3 200 kcal/kg). Las fuentes energéticas fueron: a) aceite crudo de soya (ACS), compuesto por 84.1% de AGI, 16.2% de AGS y 0.7% de ácidos grasos libres (AGL); con 8 370 kcal/kg de EM;¹⁴ b) combinación de grasa de cerdo (46.8%) y bovino (53.2%) (GCB) menos saturada que la grasa per se, para obtener los siguientes perfiles: 56.4% de AGI, 40.17% de AGS y 3.43% de AGL, con valor de 7 997 kcal/kg de EM;¹⁵ c) combinación de grasa animal (39.2%) y aceite vegetal (60.8%) (GAV) proveniente de refinado de grasas y aceites de cocina con 74.83% de AGI, 23.76% de AGS y 1.41% de AGL, menos saturada que la GCB, pero más saturada que el ACS, con valor energético de 8 495 kcal/kg de EM.¹⁵ El perfil de los ácidos grasos de las fuentes energéticas b) y c) se determinaron mediante la técnica de la AOAC,¹⁶ por medio de cromatografía de gases con un cromatógrafo** (Cuadro 1).

Las dietas experimentales fueron elaboradas con base en pasta de soya y maíz amarillo en presentación de harina (Cuadro 2), apreciándose que el nivel más alto de EM requirió mayor cantidad de las FCE. El alimento y el agua fueron proporcionados ad libitum. El programa de iluminación fue de 24 horas/día durante los primeros cuatro días de vida, continuando con 20 horas/día hasta el final del experimento. Los pollitos recibieron, vía oral en granja, sólo la vacuna contra la IBF*** o agua destilada a los 12 días de edad.

Toma, procesamiento y evaluación de muestras

A los 21 días de edad se obtuvieron los siguientes indicadores productivos: peso corporal (PC) (g), consumo de alimento (g) y conversión alimenticia corregida tomando en cuenta el alimento consumido por la mortalidad (g/g).

A los 11 y 21 días de edad se tomaron muestras de sangre, de la vena radial, a dos aves por réplica de acuerdo con la NOM–062–ZOO–1999, usando una jeringa de 3 mL y aguja de 23 G x 25 mm. Para obtener títulos de anticuerpos contra la IBF, se determinaron según las especificaciones del fabricante del equipo por el método de ELISA,**** y también se midió la concentración total de IgG e IgA, la cual se realizó utilizando el método de ELISA.^17,18 La muestra de sangre fue colocada en un tubo de ensayo de 6.5 mL, dejándola reposar una hora a 32°C. El suero fue separado del coágulo por centrifugación a 250 g por 10 min y congelado a –20°C hasta su análisis.¹⁷

Los pollitos muestreados fueron pesados y sacrificados por dislocación cervical con base en la NOM–033–ZOO–1995. A la necropsia se diseccionó la BF para medir el diámetro con un Vernier y con ello obtener la relación diámetro BF:PC de acuerdo con la ecuación (DBF/PC)****1 000 (modificado de Ismail et al.¹⁹).

Se tomaron muestras del intestino de un segmento transversal, aproximadamente 1.5 centímetros de largo, del duodeno de la parte media del asa descendente; un segundo segmento de la misma longitud en el yeyuno a 1 cm posterior al divertículo Meckel; y un tercer segmento de la misma longitud en el íleon, teniendo como referencia la zona inmediata anterior del inicio de los ciegos. Las muestras fueron fijadas y conservadas en formalina neutra al 10%; se procesaron mediante el método convencional de inclusión en parafina para obtener muestras de 4 micrómetros de espesor, tiñéndose con hematoxilina y eosina para su estudio histológico, que consistió en obtener el promedio de la longitud de diez vellosidades de forma aleatoria de cada sección del intestino–ave con el objetivo panorámico 4X,***** desde el límite de la capa muscular interna de la mucosa y la lámina propia hasta el borde del epitelio en la parte apical de la vellosidad.

Análisis de datos y modelo estadístico

Se aplicó en los tratamientos el siguiente modelo mixto SAS²⁰ que explicó el total de la variación, y es representado como:

Y_ijklm=µ +F_i + N_j + I_k + D_l + FN_ij + ε_ijklm

Y_ijklm = m–ésima observación aleatoria de la variable independiente asociada al l–ésimo día de muestreo, sometido a la k–ésima inmunización, consumiendo el j–ésimo nivel de energía a partir de la i–ésima fuente energética.

µ = media general.

F_i = efecto fijo de la i–ésima fuente energética. (i = 1,2,3)

N_j = efecto fijo del j–ésimo nivel de energía. (j = 1,2)

I_k = efecto fijo del k–ésimo manejo de inmunización, (k = 1,2)

D_l = efecto fijo del l–ésimo día de toma de la muestra en el m–ésimo pollito. (l = 1,2)

FN_ij y NI_jk = interacciones entre los cuatro efectos anteriores y

ε_ijklm = error aleatorio NID(0, σ²).

La comparación entre medias se realizó con la prueba de rango múltiple según SNK,²¹ tomando como diferencia mínima significativa P < 0.05.

Experimento 2

La investigación se llevó a cabo en una granja experimental, en el municipio de Charo, Michoacán, México, a 19°41'N y 101°11'O, a 1 941 msnm, con clima tipo Cbw1, que se caracteriza por ser templado–húmedo de acuerdo con la clasificación de Köppen, modificada por García,¹³ con temperatura anual entre –2.4 y 37.5°C. La caseta experimental es de piso de cemento de ambiente natural, con 28 lotes de 4 x 2.5 m, equipados con cuatro comederos de tolva de 45 cm de diámetro y un bebedero de campana tipo Plasson de 65 cm de diámetro.

Se evaluaron las tres fuentes energéticas del Experimento 1 en dietas (ACS, GCB y GAV), en tres mil pollitos no sexados de la estirpe Ross, desde el día 0 hasta los 49 días de edad, provenientes de un solo lote de reproductoras y nacidos en la misma máquina incubadora. Los pollos fueron distribuidos de forma aleatoria en cinco tratamientos con cinco repeticiones de 120 pollos cada una, con densidad de población inicial de 12 aves/m². Durante las primeras cuatro semanas de vida se proporcionó calor artificial con criadoras catalíticas, que se utilizaron una por cada dos repeticiones.

Los alimentos experimentales se elaboraron de manera comercial, con base en pasta de soya y maíz amarillo en presentación de harina en las tres fases (iniciación 0 a 21 días, crecimiento 22 a 35 días y finalización 36 a 49 días) (Cuadro 3), las dietas fueron isoenergéticas e isonitrogenadas, con ello se cumplió ampliamente con las recomendaciones respecto de los requerimientos nutrimentales para pollos de engorda.¹⁴

En los tratamientos 1, 2 y 3 se incluyeron cada una de las tres fuentes energéticas (ACS, GCB y GAV) durante todo el periodo experimental; para el caso de los tratamientos 4 y 5, durante los primeros 21 días de edad se utilizó ACS en las dietas, a partir del día 22 se cambió por GCB (ACS/GCB) y GAV (ACS/GAV), respectivamente, hasta el final del periodo experimental.

El alimento y agua fueron ofrecidos ad libitum. El programa de iluminación consistió en un fotoperiodo de luz natural de 11.5 horas. El programa sanitario y de manejo fue similar para todas las aves; en la planta incubadora se aplicó la vacuna contra la enfermedad de Marek y en la granja se vacunó contra la enfermedad de Newcastle mediante vías ocular y oral (cepa LaSota) a los ocho y 25 días de edad, respectivamente, y contra la IBF a los 14 días de edad.

Toma, procesamiento y evaluación de muestras

A los días 21, 35 y 49 de edad se evaluaron como variables de respuesta el PC (g), consumo de alimento (g) y conversión alimenticia ajustada a mortalidad (consumo de alimento/ganancia de peso de las aves vivas y muertas) (g/g), mortalidad general (%) y se identificó la ocasionada por el síndrome ascítico (SA). El índice de eficiencia (IE) se determinó mediante la ecuación:

A los 49 días de edad se pesaron aleatoriamente ocho hembras y ocho machos/repetición (40 pollos/ tratamiento) para obtener el porcentaje de la uniformidad de la parvada con base en el coeficiente de variación. Al final del experimento se seleccionaron de forma aleatoria dos machos y dos hembras por repetición (20 aves/tratamiento), que tuvieran el peso promedio similar al del lote experimental, se identificaron en el tarso derecho y se sometieron a un ayuno de alimento de ocho horas, posteriormente se pesaron y fueron enviadas al rastro para su sacrificio para determinar el rendimiento de canal. Se determinó el peso de la canal (g), rendimiento de la canal (%), peso del paquete intestinal (g), hígado (g), grasa abdominal (g), pechuga (g), muslos y piernas (g). La canal fue introducida en agua a 4°C durante 120 minutos y se evaluó la pigmentación en la piel de la región de pterilos izquierda de la pechuga con un colorímetro de reflectancia,****** utilizando la escala de CIELab.

Análisis de datos y modelo estadístico

El diseño utilizado fue completamente al azar para cada día de muestreo representado como:

Y_ij= µ + t_i + E_ij

Donde:

Y_ij= j–ésima observación asociada al i–ésimo tratamiento. (i = 1, 2, .......t)

µ = media poblacional. (j = 1, 2,........r)

t_i = efecto del pésimo tratamiento.

El análisis se realizó mediante el método de mínimos cuadrados (GLM, SAS²⁰). La diferencia entre las medias de los tratamientos se analizó por medio de la prueba de rango múltiple (SNK²¹) tomándose como diferencia mínima significativa P < 0.05. Los resultados expresados en porcentajes fueron transformados a la función arco–seno raíz cuadrada para su análisis.

Resultados

Experimento 1

La concentración de los ácidos grasos determinada en las tres fuentes energéticas evaluadas se presenta en el Cuadro 1, se observa que la ACS tiene mayor proporción de AGI, en la GCB se informa una cantidad más elevada de AGS, y en el caso de la GAV la concentración de AGS y AGI están en un nivel intermedio con respecto a las otras dos fuentes.

En el Cuadro 4 se observa la respuesta productiva del pollo de engorda a los 21 días de edad; al utilizar ACS se obtuvo un peso corporal superior y menor consumo de alimento, dicho efecto influyó favorablemente en la conversión alimenticia (P < 0.05), en comparación con la GAV y la GCB (P < 0.05), esta última registró el menor PC y mayor consumo de alimento, con ello afectó la conversión alimenticia (P < 0.05). Se observó efecto positivo en el peso de los pollos alimentados con la dieta de 3 200 kcal/kg en comparación con 3 000 kcal/kg de EM en PC, consumo de alimento y conversión alimenticia (P < 0.05). El PC, consumo de alimento y conversión alimenticia fueron diferentes (P < 0.05) en las aves no vacunadas cuando consumieron 3 200 kcal/kg de EM. En el PC, consumo de alimento y conversión alimenticia existió efecto de interacción del nivel de EM por la vacunación, con mayor PC, menor consumo de alimento y conversión alimenticia en los pollos que recibieron 3 200 kcal/kg de EM en la dieta (P < 0.05), la interacción se debió a que los pollos vacunados y que recibieron 3 000 kcal/ kg al consumir el ACS y la GAV tuvieron PC comparable con los que ingirieron 3 200 kcal/kg y se les aplicó la vacuna.

En el Cuadro 5 se aprecia que hubo diferencias (P < 0.05) en el PC y DBF/PC por fuente y nivel de energía solamente para la primera variable, con una diferencia a los diez días de edad. Con respecto al DBF y su índice con el PC a los 21 días (Cuadro 4), se observó efecto adverso para el DBF por la vacunación (P < 0.05) cuando se utilizó 3 000 kcal/kg de EM.

Los resultados sobre la longitud de las vellosidades del duodeno, yeyuno e íleon, se presentan en el Cuadro 6; se encontró diferencia (P < 0.05) en el íleon a los 11 días entre ACS y GAV, así como mayor longitud en duodeno y yeyuno a los 21 días (P < 0.05) en los pollos vacunados.

Los valores notificados, referentes a los títulos de anticuerpos contra la IBF y la concentración de IgG e IgA se observan en el Cuadro 7; a los 11 días de edad se encontró diferencia (P < 0.05) para los títulos de anticuerpo contra la IBF; y en la concentración de IgA a los 21 días, de acuerdo con la fuente de energía, obteniendo valores superiores con el ACS y menores con la GCB. El nivel de 3 200 kcal/kg de EM de la dieta, tanto a los 11 como a los 21 días, presentó títulos mayores contra la IBF (P < 0.05). Las aves vacunadas alcanzaron mayor concentración de IgG e IgA en ambos niveles de energía (P < 0.05).

Experimento 2

En el Cuadro 8 se presenta el rendimiento productivo. A los 21 días de edad fue mejor numéricamente el peso de los pollos con el ACS, pero sólo existieron diferencias (P < 0.05) para la conversión alimenticia, siendo que en los tratamientos recibieron el ACS en cantidades inferiores en comparación con GCB, que tuvo mayor índice en ambas conversiones (P > 0.05).

Las variables evaluadas a los 35 días de edad (14 días después de que se realizaron los cambios de ACS por GCB y GAV) no mostraron diferencias (P > 0.05) entre tratamientos en las variables en estudio (Cuadro 8).

Al final de la prueba biológica (49 días de edad), sólo se observó diferencia (P < 0.05) para consumo de alimento, entre el tratamiento que recibió ACS/GAV, con mayor consumo de alimento que los tratamientos GCB y GAV (Cuadro 8).

Para el índice de eficiencia (224, 220, 214, 226 y 222) y el coeficiente de variación de PC (13.3%, 13.1%, 14.2%, 15.4% y 13.7%) no hubo diferencias entre tratamientos (P > 0.05).

Respecto de las variables obtenidas del rendimiento de canal, se encontraron diferencias (P < 0.05) en el peso de intestino, éste fue mayor en las aves que consumieron ACS en comparación con las que recibieron GAV y ACS/GAV; el peso del hígado resultó superior en el caso de ACS/GAV y ACS/GCB con respecto al tratamiento con GCB; el contenido de grasa abdominal mostró diferencia entre GCB con ACS/GCB y ACS, siendo mayor en el primer caso (Cuadro 9).

En referencia a la pigmentación de la piel para el amarillamiento y el enrojecimiento, no existieron diferencias entre tratamientos (P < 0.05), en cuanto a la luminosidad, se apreció menor cantidad (P < 0.05) cuando se incluyó el ACS (Cuadro 10).

Discusión

El aprovechamiento de las fuentes concentradas de energía en el pollo de engorda antes de la segunda semana de vida es incompleto, debido, en gran parte, a la inmadurez de las vellosidades intestinales y a la limitada actividad de la lipasa pancreática, así como a circulación enterohepática deficiente de las sales biliares, lo que lleva a menor emulsificación de los ácidos grasos.^2,4,23 La actividad de las lipasas pancreáticas es proporcional al peso vivo y del intestino, lo cual indica que el consumo de alimento favorece que se incremente la secreción de enzimas pancreáticas a tasa constante de acuerdo con el consumo de alimento y crecimiento corporal.²⁴

Los resultados de los análisis de los AGI y AGS en las tres fuentes de energía, se hallan dentro de los rangos notificados en la literatura.¹⁴ Los AGI tienen mayor digestibilidad que los AGS.^25,26 En el ACS se obtuvo mayor respuesta (P < 0.05) en el PC con respecto a la GCB debido a la mayor proporción de AGI en el ACS, así como en el consumo de alimento y conversión alimenticia con respecto a la GAV y GCB; por su parte, la GAV presenta diferencias (P < 0.05) en el consumo de alimento y mejor conversión alimenticia al compararla con la GCB; tales resultados están relacionados con la proporción de AGI, AGS y AGL en la dieta.

La respuesta inferior observada en la GCB se debió quizá a la cantidad de AGS y AGL en relación con los AGI; el mayor grado de insaturación y menor cantidad de AGL mejoran la capacidad de emulsificación por sales biliares y con ello la absorción de los ácidos grasos.²⁷ Al combinar una grasa animal con un aceite vegetal se incrementa su valor nutrimental, como fue el caso de la GAV; tales conceptos coinciden con el trabajo de Lewis y Payne.³

El DBF se ha usado como referencia indirecta de la integridad de la bursa; el cálculo de la relación DBF/ PC, notificado por Nelson et al.,²⁸ tuvo correlación de 0.60 o 0.90 de exactitud sobre el daño en este órgano; esta relación fue muy amplia aunque se indica mayor relación en una bolsa de Fabricio saludable. Al existir diferencia entre los tratamientos para el peso, se esperaba que los pollos con PC mayores tuviesen mayor DBF/PC, pero tal efecto no se observó (P > 0.05) a los 21 días en este estudio. Otro factor importante es que al aplicar la vacuna de virus vivo se genera replicación del virus vacunal en la BF, originando mayor tamaño del tejido, ello debería reflejarse en mayor índice DBF/PC, que no se observó (P > 0.05).

En el proceso de adaptación de una alimentación embrionaria hasta las dos primeras semanas de vida del ave, ocurren importantes desarrollos anatómicos y fisiológicos para completar la madurez del sistema digestivo y con ello el mejor aprovechamiento de los nutrimentos exógenos. La altura de la vellosidad y la profundidad de la cripta se modifican favorablemente después del nacimiento; en el duodeno se tiene un desarrollo completo entre los cuatro a seis días poseclosión; en cambio, para el yeyuno e íleon se requieren diez días. Este aumento en la superficie de las vellosidades, los cambios enzimáticos y el inicio de los sistemas de transporte activo de nutrimentos, incrementan la capacidad de absorción.²⁹ Los n–6 y n–3 presentes en las dietas que incluyeron aceites vegetales, influyeron positivamente en el número y longitud de las vellosidades,¹⁰ teniendo un efecto proporcional sobre la capacidad de absorción de los nutrimentos,⁵ esta respuesta se observó (P > 0.05) cuando se ofrecieron dietas con ACS al registrar las vellosidades mayor extensión, con excepción del íleon (P < 0.05) a los 11 días.

Los AGI n–6 y n–3 inducen acciones inmunomo–dulatorias después de su incorporación al tejido linfoide¹¹ y tienen impacto significativo sobre la respuesta inmune.¹² Los títulos de anticuerpos contra la IBF obtenidos a los 11 días, reflejan un nivel protector de anticuerpos maternos cercanos al valor que confiere una adecuada protección (título de anticuerpos por el método de ELISA de aproximadamente 2 000).²⁸ En desafíos virales realizados a los diez días de edad, se ha informado que los títulos de anticuerpos contra la IBF descienden, incluso en los no vacunados, a menos de 150.³⁰ Las aves con títulos elevados de anticuerpos contra IBF estarán mejor protegidas contra la enfermedad, como es el caso de los pollos de 11 días alimentados con el ACS y GAV, o con los niveles de 3 200 kcal/kg de EM en su dieta que se mantuvieron hasta los 21 días (P < 0.05). Sobre la concentración de IgG e IgA solamente se observó diferencia (P < 0.05) a los 21 días de edad, siendo favorable para esta última en dietas con ACS y GAV. Takahashi et al.³¹ encontraron diferencias (P < 0.05) en la concentración de IgG cuando se ofreció 10 g de C18:2/kg en una dieta experimental, cantidad que está muy por arriba de la concentración de C18:2 obtenida con las fuentes de energía incluidas aquí.

La prevención contra las enfermedades enzoóticas mediante la vacunación, como en el caso de la IBF, es recomendable, ya que protegerá a las aves contra la infección y complicaciones secundarias, manteniendo un buen estado de salud; ese aspecto se reflejará en el comportamiento productivo con respecto a los infectados sin previa protección. En este experimento existió interacción entre la vacunación y nivel de energía (P < 0.05), se obtuvo respuesta superior en el PC, menor consumo de alimento y conversión alimenticia en los pollos vacunados que consumieron las dietas con 3 200 kcal/kg de EM (mayores niveles en las dietas de FCE).

Un programa de alimentación eficiente incluye la utilización de los nutrimentos en las distintas fases de producción de ingredientes con mayor digestibilidad, de acuerdo con las condiciones anatómicas y fisiológicas del ave.⁵ En el segundo experimento, al término del periodo de iniciación (21 días de edad), se obtuvo menor conversión alimenticia (P < 0.05) en dietas con el ACS, resultado de la mayor concentración de los AGI,³ situación que no continuó en el periodo de engorda y finalización, donde ya se tiene plena capacidad digestiva de la grasa y de absorción de los ácidos grasos de la dieta con mayor proporción de AGS.^5,6 A pesar de que las dietas fueron isoenergéticas y de que no existieron diferencias (P > 0.05) para la conversión alimenticia, IE o uniformidad de la parvada, al utilizar en las dietas el ACS, se observó diferencia (P < 0.05) en el depósito de grasa abdominal (P < 0.05) con respecto a la GCB debido quizá a la proporción de AGI.³ El aporte de xantofilas o pigmentos en las raciones fueron iguales en los cinco tratamientos y no se presentó diferencia (P > 0.05) para el amarillamiento y enrojecimiento de la piel, ello indica que no existió efecto a la fuente de energía evaluada.

Al evaluar las FCE en las dietas de pollos todo el ciclo productivo, los datos obtenidos en la etapa de iniciación sugieren que para lograr el mayor potencial genético de los pollos debe utilizarse ACS, y en etapas posteriores, GAV o GCB como fuentes concentradas de energía, ya que se aprovechan más eficientemente después de los 21 días de edad, resaltando que no se encontraron diferencias en cuanto a crecimiento, rendimiento de pechuga, pierna, muslo y pigmentación de la piel entre las fuentes estudiadas.

Agradecimientos

Se agradece a la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Nacional Autónoma de México por la formación profesional recibida, así como por la dirección de esta investigación; al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología, de México, por la beca otorgada; a la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Autónoma de Yucatán por las facilidades en el uso de instalaciones; a la empresa Avícola Fernández por su apoyo en el ensayo biológico, particularmente al señor Jorge E. Fernández Martín, Director General; a la MVZ Hamana Salden, al MC Isaías Sauri y al QBF Francisco de Asís Santos Pérez por su apoyo en el Laboratorio de Inmunología; al grupo de Investigación Aplicada por su valioso apoyo en el Laboratorio de Histología, especialmente a los MVZ Joaquín Chapa y Elizabeth Rodríguez; al MVZ Javier Castro y a Jonathan Herrera por su ayuda en la parte del trabajo de campo; a la National Renderers Association por la participación técnica del ingeniero Germán Dávalos y aporte de recursos; al grupo Avícola KAKI por la elaboración del alimento experimental, por intermedio del ingeniero Pedro Lugo.

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Notas

**Hewlett Packard, Estados Unidos de América.

***Fort Dodge, Estados Unidos de América.

****IDEXX, Inc., Estados Unidos de América.

*****Carl Zeiss, Alemania.

******Minolta CR–300, Estados Unidos de América.