Gonadal cycle of Tegula aureotincta (Mollusca: Gastropoda) in Bahía Asunción, Baja California Sur, Mexico

Nurenskaya Vélez–Arellano,¹ Laura E. Mendoza–Santana,¹ Esperanza Ortíz–Ordóñez¹ y Sergio A. Guzmán del Proó²

¹ Lab. de Histología Prol. de Carpio esq. Plan de Ayala S/N Col. Casco de Sto. Tomás. D.F. 11340 México

² Lab. de Ecología. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas – IPN. México. D.F. E–mail: nurens@hotmail.com

Recibido: 1 de diciembre de 2010. ]]> Aceptado: 18 de julio de 2011.

RESUMEN

Se describe el ciclo gonádico de Tegula aureotincta en Bahía Asunción Baja California Sur. Se recolectaron mensualmente de 25 a 30 organismos de enero a diciembre de 2006. Estos fueron procesados con la técnica histológica de inclusión en parafina, el tejido de la gónada se cortó a 7 μm de grosor, los cortes fueron teñidos mediante la técnica de Hematoxilina–Eosina. La proporción de sexosfue 1:1, tanto hembras como machos presentaron todo el año gametogénesis y madurez, con dos eventos principales de expulsión de gametos: uno en otoño–invierno y otro en primavera. La madurez y los momentos de expulsión de gametos guardan aparentemente estrecha relación con los cambios estacionales de la temperatura.

Palabras clave: Ciclo gonádico, gametogénesis, Gastropóda, Trochidae, Tegula aureotincta.

ABSTRACT

The histological gonadal cycle of Tegula aureotincta was determined at Bahia Asuncion Baja California Sur. Monthly samples of 25 to 30 organisms were collected from January to December 2006. They were processed by histological technique, embedded in paraffin, sections 7– μm thick were stained with hematoxylin–eosin.The sex ratio was 1:1. Both sexes presented gametogénesis and maturity stages the year through. Two major spawning events were identified in autumn–winter and spring. The maturity and spawning times have close relations with the seasonal change of sea water temperature.

Key words: Gonadal cycle, gametogénesis, Gastropoda, Trochidae, Tegula aureotincta.

Tegula aureotincta es un molusco gasterópodo que se distribuye desde Ventura, en el sur de California, hasta Bahía Magdalena, Baja California Sur (Abbott, 1974). La especie habita en ambientes rocosos, desde el intermareal inferior hasta el infralitoral (Guzmán del Proó et al., 2006; Morris et al., 1980; Schmitt, 1985) donde obtiene su alimento que consiste de microalgas que raspa de la superficie expuesta del sustrato rocoso (Paine, 1969; Schmitt, 1985). Se localiza en una de las zonas de mayor importancia pesquera del Pacifico de Baja California y aunque no forma parte de una pesquería ni presenta importancia económica directa, tiene una importancia ecológica, ya que comparte el mismo hábitat con especies de alto valor económico como abulón Haliotis fulgens Philippi, 1845, caracol Megastrea undosa (Wood, 1828) y langosta roja Panulirus interruptus (Randall, 1840) (Guzmán del Proó et al., 1991). Estudios previos sobre el género Tegula, describen el desarrollo gonádico de T. eiseni (Jordan, 1936) (Vélez–Arellano et al., 2009) y el desarrollo larvario de T. funebralis (A. Adams 1855) (Guzmán del Proó et al., 2006; Moran, 1997; Hewatt, 1934). Paine (1969) analizó los cambios en el contenido energético de las hembras de T. funebralis en diferentes etapas de maduración sexual,y sugiere una sola puesta anual en las Bahíasde Mukkaw y Neah, Washington. Estudios sobre T. rustica (Gmelin, 1789) han descrito la reproducción y desarrollo larvario y juvenil de esta especie en la Bahía de Vostok, en el Mar de Japón (Kulikova & Omel'yanenko, 2000). En cuanto a los estudios realizados en particular de T. aureotincta, Ortíz–Ordoñez et ai, (2009) describe la histología del testículo y del ovario y Schmitt (1985, 1987, 1996) analiza su ecología y dinámica poblacional. El presente trabajo estudia el ciclo gonádico de esta especie en Bahía Asunción Baja California Sur.

MATERIAL Y MÉTODOS

Se realizaron recolectas mensuales de 25 a 30 ejemplares de Tegula aureotincta durante el año 2006 en el infralitoral rocoso de Isla Asunción (27° 06Ό0" N, 114° 18' 00" W) (Fig. 1), Baja California Sur. Las muestras se obtuvieron mediante buceo autónomo entre 7m y 11m de profundidad. En cada muestreo se registró la temperatura del agua.

Los ejemplares se desconcharon y se les extrajo la gónada. El sexo se identificó mediante la coloración de la gónada (verde musgo en hembras y crema en machos). Para obtener los datos de talla a cada organismo se le midió el diámetro basal con un calibrador vernier de 0.5 mm de precisión. Las gónadas se fijaron en formol al 10% preparado con agua de mar. En el laboratorio se cortaron pequeños fragmentos de la gónada de cada organismo, estos se lavaron, deshidrataron, transparentaron y finalmente se incluyeron en parafina. Los cortes fueron de 7 μm de espesor y fueron teñidos mediante las técnicas Hematoxilina–Eosina y Tricrómica de Masson (Uría y Mora, 1996). Las microfotografías se hicieron con un fotomicroscopio.

RESULTADOS

Con base en los criterios de Lee (2001) y Vélez–Arellano et al. (2009), de acuerdo a la características del tejido gonádico tanto volumen, grado de desarrollo de las células gametogénicas, presencia y abundancia de estas, las diferentes etapas de desarrollo gonadal observadas en esta especie, se clasificaron como: gametogénesis, madurez, evacuación parcial y sólo para el caso de las hembras evacuación total (Tabla 2; Figs. 2–3).

Ciclo gonádico. Durante todo el año se presentaron en ambos sexos las etapas de gametogénesis y madurez, lo que sugiere que su ciclo reproductivo es continuo. Se observaron dos eventos principales de evacuación de gametos, uno en otoño–invierno y otro en primavera (Figs. 4–5).

Hembras. Las diferentes etapas gonadales fueron observadas durante todo el año en diferente proporción. La etapa de gametogénesis se observó en dos periodos, uno de enero a marzo y otro de julio a septiembre; en febrero y agosto se observó el mayor porcentaje de este estadio en el 60% de las muestras, respectivamente. La etapa de madurez se encontró en todo el año, fluctuando entre el 20 y 80% de los organismos y con un máximo de 100% en octubre. La etapa de desove parcial se observó solamente en los meses de febrero y noviembre; en este último mes el porcentaje alcanzó un total de 67 % de organismos. La etapa de desove total se presentó en enero, abril, mayo, junio, julio y diciembre con mínimo de 12% en julio y un máximo de 37% en enero. Esta etapa suele presentarse junto con la madurez (Fig. 4).

Machos. La etapa de gametogénesis se encontró solamente en cinco meses (enero, marzo, agosto, septiembre y diciembre), con mayor frecuencia en enero (72%) y menor en diciembre (9%). La etapa de madurez se presento de febrero a julio y de septiembre a diciembre. Los meses con mayor frecuencia fueron: julio y diciembre con un 66% y 72% respectivamente, y en menor proporción, octubre con un 10%. Los machos mostraron una evacuación parcial de gametos durante todo el año, con máximos en los meses de septiembre, octubre y noviembre, con porcentajes de 60% al 90%. Un segundo periodo con una intensidad ligeramente menor, se observó en los meses de febrero a junio con máximos de 75% en febrero y abril (Fig. 5).

Temperatura. La temperatura promedio que se presento durante el año fue de 18.5 °C, la más alta en octubre de 22.8°C y la más baja en mayo de 15.4°C (Figs. 4–5).

DISCUSIÓN

Tegula aureotincta en esta zona de Baja California, se muestra como un especie con reproducción continua y con dos periodos de evacuación de gametos: uno, parcial y otro, total. Tanto hembras como machos presentaron durante todo el año actividad gametogénica y madurez gonádica por lo que no presenta una etapa de reposo o indiferenciacion, con dos picos reproductivos, uno de mayor intensidad entre otoño–invierno, y uno más discreto en primavera. En las hembras, fue posible observar desoves totales, no así en los machos donde dominó la evacuación parcial. La actividad reproductiva continua de esta especie coincide con la de otros gasterópodos como Haliotis rufescens Swainson, 1822 (Young & De Martíni, 1970) H. fulgens, Astraea undosa (Wood, 1828) (Belmar–Pérez et al., 1991), Trochus niloticus Linnaeus, 1758 (Gimin & Lee,1997); H. rubra Leach, 1814 (Litaay & De Silva, 2002) Omphalius rusticus (Gmelin, 1791) (Lee, 2001), Strombus gigas Linnaeus, 1758; S. graciliorSowerby, 1825 y en particular con Tegula eiseni (Vélez–Arellano et al., 2009) especie con la que comparte el hábitat en la misma localidad. El hecho de presentar una liberación continua de gametos podría asegurar la fertilización, como lo reporta (Sevilla, 1971) para H. fulgens.

La proporción de sexos observada fue de 1:1 (Tabla 1). Esta proporción parece ser lo habitual en este género de gasterópodos, pues coincide con lo reportado para Tegula funebralis (Paine, 1969); Tegula eiseni (Vélez–Arellano et al, 2009), así como para otros gasterópodos, como Haliotis rufescens (Young & De Martini, 1970); H. chracherodi (González & Ortiz,1986); Astraea undosa (Belmar–Pérez et al.,1991); Trochus niloticus (Gimin & Lee, 1997) y H. rubra (Litaay & De Silva, 2002). En latitudes más al norte T. aureotincta muestra diferencias en la época reproductiva. Schmitt (1985) observó en la Isla de Santa Catalina evacuación de gametos a finales del verano, lo que sugiere un ligero adelanto en su fase reproductiva con respecto a Bahía Asunción, esto obedece a la "Regla de Orton", propuesta por Thorson (1946) donde indica que a diferentes localidades o latitudes la época reproductiva de una misma especie puede variar. Esto lo comprueba Baqueiro y Aldana (2005) en bivalvos. En este estudio los mínimos y máximos de temperatura (15.4 y 22.8 °C, respectivamente) coincidieron con los momentos de máxima evacuación de gametos, tanto de machos como de hembras (Fig. 5 y Fig. 4, respectivamente). En general, el ciclo reproductivo de gasterópodos está relacionado con la temperatura, tal como ocurre en otras especies como Haliotis fulgens (Sevilla, 1971); Astrea undosa (Belmar–Pérez et al., 1991); Haliotis rubra (Litaay & De Silva, 2002); Patella depressa Pennant, 1777 (Brazao et al.,2003); Strombus gigas (Aldana et al., 2003) y Strombus pugilis Linnaeus, 1758 (Baqueiro et al., 2005), Únicamente en el caso de Haliotis cracherodii Leach, 1814 González y Ortíz (1986) mencionan que no existe correlación aparente con los cambios estacionales de la temperatura.

REFERENCIAS

Abbott, R. T. 1974. American Seashells. 2º. Ed. Van Nostrand Co. New York. 663 p.         [ Links ]

Aldana, A. D. & E. Baqueiro C, I. Martínez, A. Zetina Z & T. Brulé. 2003. A review reproductive patterns of gastropods mollucs from Mexico. Bulletin of Marine Sciencel3 (3): 629–641.         [ Links ]

Baqueiro, C, A. Aldana & G. Martínez. 2005. Gonad development and reproductive pattern of the fighting conch Strombus pugilis (Linee,1758) (Gastropoda, Prosobranchia) from Campeche, Mexico Journal of Shellfish Research 24 (4): 1127–1133.         [ Links ]

Belmar–Pérez J., S.A. Guzman del Próo & I. Martínez–Morales. 1991. Madurez Gonádica y Ciclo Reproductor del Caracol Panocha (Astrea undosa Wood, 1828; Gastropoda: Turbinidae) en Bahía Tortugas, B.C.S. Anales del Instituto de Ciencias del Mar y Limnología. Universidad Nacional Autónoma de México 18 (2): 169 –187.         [ Links ]

Brazao, S, D. Boaventura, S. Moráis, L. & Narciso P. Ré. 2003, Reproduction of Patella depressa Pennant, 1777 on the central Portuguese coast. Boletín del Instituto Español de Oceanografía 19 (1–4): 453–460.         [ Links ]

Gimin, R. & C. L. Lee. 1997. The Reproductive Cycle of Trochus niloticus in King Sound, Western Australia. In: C. L Lee & P. W. Lynch, (Eds.). Teochus: status, hatchery practice, and nutrition. Australian Centre for International Agricultural Research. ACIAR Proceedings 70: 52–59.         [ Links ]

González, J. G. & M. Ortiz. 1986. Estudio sobre madurez, índice gonadal y fecundidad en el abulón negro Haliotis cracherodii (Mollusca: Gasteropoda) a partir de muestras colectadas en la Isla de Cedros, B.C. en Junio 1982. Instituto Nacional de Pesca, CRIP Ensenada Documento Técnico Interno Baja California, México, pp. 54–72.         [ Links ]

Guzmán del Proó S. A., S. R. Mille–Pagaza, R. Guadarrama–Granados, S. De la Campa–De Guzmán, J. Carrillo–Laguna, A. Pereira–Corona, J. Belmar–Pérez, & M. de J. Parra–Alcocer. 1991. La comunidad bentónica de los bancos de abulón (Haliotis spp. Mollusca: Gasteropoda) en Bahía Tortugas, Baja California Sur, México. Anales de la Escuela. Nacional de. Ciencias Biológicas, México 36:27–59.         [ Links ]

Guzmán del Proó S. A., T. Reynoso–Granados, P. Monsalvo–Spencer & E. Serviere–Zaragoza. 2006. Larval and early juvenile development in Tegula funebralis (Adams, 1855) (Gastropoda: Trochidae) in Baja California Sur, México. The VeligerW (2): 116 –120.         [ Links ]

Hewatt W. G. 1934. Ecological studies on selected marine intertidal communities of Monterrey Bay. Ph D. dissertation Stanford University. Stanford California. USA. 150 p.         [ Links ]

Kulikova V. A. & V. A. Omel'yanenko. 2000. Reproduction and Larval Development of the Gastropod Mollusk Tegula rustica'm meter the great bay, Sea of Japan. Russian Journal of Marine Biology2S (2): 128–130.         [ Links ]

Litaay, M. & S. S. De Silva. 2002. Spawning season, fecundity and proximate composition of the gonads of wild–caught blacklip abalone (Haliotis rubra) from port fairy waters, south eastern Australia. Aquatic Living Resources 16 (2003): 353–361.         [ Links ]

Lee J. H. 2001. Gonadal Development and Reproductive Cycle of the Top Shell, Omphalius rusticus (Gastropoda: Trochidae). Korean Journal of Biological Sciences 5:37–44.         [ Links ]

Moran, A. L 1997. Spawning and larval development of the black turban snail Tegula funebralis (Prosobranchia: Trochidae) Marine Biology 128:107–114.         [ Links ]

Morris R. H., D. P. Abbott & E. C. Haderlie. 1980. Intertidal Invertebrates of California. Stanford. 690 p.         [ Links ]

Ortíz–Ordoñez, E., E. L. Mendoza–Santana, J. Belmar–Pérez & T. N. J. Padilla–Benavides. 2009. Histological Description of the Male and Female Gonads in Tegula eiseni, T. funebralis, T. aureotincta, T. gallina and T. reginairom Bahia Tortugas, B.C.S., Mexico. Internacional. Journal of. Morphology 27 (3): 691–697.         [ Links ]

Paine, R. T. 1969. The Pisaster–Tegula Interaction: Prey patches, predator food preference, and Intertidal community structure. Ecology 50 (6): 950–961.         [ Links ]

Schmitt, R. J.1985. Competitive interactions of two mobile species in a patchy environment. Ecology 66 (3): 951–958.         [ Links ]

Schmitt. R. J. 1987. Indirect interactions between prey: apparent competition. Predator aggregation and habitat segregation. Ecology 68 (6):1887–1897.         [ Links ]

Schmitt. R. J. 1996. Explotation competition in mobile grazers, trade offs in use of a limited resource. Ecology 77 (2): 408–425.         [ Links ]

Sevilla, M. 1971. Desarrollo gonádico del abulón azul Haliotis fulgens Phillippi. Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural XXXII: 129–139.         [ Links ]

Thorson, G. 1946. Reproduction and larval development of Danish marine bottom invertebrates. Medd. Komm. Danmarks Fiskeriog Havunders Serie:Plankton 4:1–523.         [ Links ]

Uría, G. E & M del C. Mora.1996. Apuntes para el curso de Histología Animal, Ed. IPN, México, pp.46–48,170–171.         [ Links ]

Vélez–Arellano, N., S. Guzman Del Proó S & E. Ortíz–Ordoñez. 2009. Gonadal cycle of Tegula eiseni (Jordan 1936) ( Mollusca: Gastropoda) in Bahia Asunción, Baja California Sur, México. Journal of Shellfish Research 28 (3): 577–580.         [ Links ]

Young, J. S. & J. D. De Martini. 1970. The Reproductive cycle, gonadal Histology, and Gametogenesis of the red abalone Haliotis rufescens (Swainson). California Fish and Game 56 (4):2 98–309.         [ Links ]