Presencia de Bothriocephalus acheilognathi Yamaguti, 1934 (Cestoidea: Bothriocephalidae) en peces de Metztitlán, Hidalgo, México

Bothriocephalus acheilognathi Yamaguti, 1934 (Cestoidea: Bothriocephalidae) in freshwater fishes from Metztitlán, Hidalgo, México

Ana E. Gutiérrez-Cabrera, Griselda Pulido-Flores¹, Scott Monks¹ y Juan Carlos Gaytán-Oyarzún

¹ Centro de Investigaciones Biológicas (CIB), Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (UAEH). A. P. 1-69 Plaza Juárez, C.P. 42001, Pachuca, Hgo.

Recibido: 3 de septiembre de 2004
Aceptado: 6 de abril de 2005

Resumen

El céstodo Bothriocephalus acheilognathi fue introducido a México con la importación de su hospedero, Ctenopharyngodon idella procedente de China. Estas especies se introdujeron por primera vez en 1965 al Centro Piscícola de Tezontepec de Aldama, Hidalgo y posteriormente a lo largo del territorio nacional, ocasionando la infección de diferentes especies de peces.

El objetivo de este estudio fue determinar la presencia de B. acheilognathi en los peces dulceacuícolas de Río Metztitlán y Laguna Metztitlán, Hidalgo, México. Se registra por primera vez a este céstodo en el río y la laguna de Metztitlán de la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán. Astyanax mexicanus y Abramis brama son considerados como nuevos registros de hospederos para este céstodo. Los valores más altos de infección se presentan en Chirostoma jordani, en tanto que los valores más bajos en Astyanax mexicanus y Cyprinus carpio. Durante el período de muestreo Ictalurus mexicanus y Oreochromis niloticus resultaron negativos para B. acheilognathi.

De la ictiofauna recolectada en el área de estudio, Abramis brama, Archocentrus nigrofasciatus y Poeciliopsis gracilis son nuevos registros de peces para Hidalgo. En la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán se registra por primera vez a Abramis brama, Chirostoma jordani, Archocentrus nigrofasciatus, Ictalurus mexicanus y Poeciliopsis gracilis.

Palabras clave: Bothriocephalus acheilognathi, Ictiofauna, Metztitlán, Hidalgo.

Bothriocephalus acheilognathi (Cestoidea: Bothriocephalidae) was first introduced in México along with its host, the Chinese carp, Ctenopharyngodon idella. The two species were first introduced in 1965 at Centro Piscicola, Texontepec de Aldama, Hidalgo, and later to other areas of the country, and the species now infects many different species of fishes in various localities.

The objective of this study was to determine the distribution of B. acheilognathi in the freshwater fishes of Río Metztitlán and Laguna Metztitlán, Hidalgo, México. Río Metztitlán and Laguna Metztitlán are new locality records for B. acheilognathi whereas Astyanax mexicanus and Abramis brama, are new host records in México. The highest levels of infection were found in Chirostoma jordani and the lowest levels in Astyanax mexicanus and Cyprinus carpio; Ictalurus mexicanus and Oreochromis niloticus were negative for the parasite.

Of the fishes collected as part of this study, Abramis brama, Archocentrus nigrofasciatus, and Poeciliopsis gracilis are registered for the first time for Hidalgo, and Abramis brama, Chirostoma jordani, Archocentrus nigrofasciatus, Ictalurus mexicanus and Poeciliopsis gracilis are new registries for the Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán.

Key words: Bothriocephalus acheilognathi, fishes, Metztitlán, Hidalgo.

Introducción

Bothriocephalus acheilognathi Yamaguti, 1934 fue introducido a México en 1965, junto con 6000 crías de "carpa herbívora" Ctenopharyngodon idella (Valenciennes, 1844), procedentes de China (López-Jiménez, 1981). Posteriormente, en 1972, a través del primer plan Ciprinícola de SEPESCA, este pez se distribuyó en los principales cuerpos de agua del territorio nacional, distribuyéndose de forma simultánea B. acheilognathi, a lo extenso del país y transmitiéndose a los peces de diversas regiones (López-Jiménez, op. cit.). A partir de esas fechas, se ha registrado la presencia de este céstodo en varias especies exóticas y nativas pertenecientes a las familias Cyprinidae, Siluridae, Poecilidae, Acipenseridae (ver Salgado-Maldonado & Pineda-López, 2003), Atherinidae, Centrarchidae, Cichlidae (ver Salgado-Maldonado et al., 1986), y Goodeidae (ver Peresbarbosa-Rojas et al., 1994) en diferentes localidades de los estados de Michoacán, Jalisco, Estado de México, Hidalgo (Lamothe-Argumedo et al., 1997), Campeche, Coahuila, Tlaxcala, Yucatán (Pérez-Ponce de León et al., 1996). Además, de acuerdo con la base de datos de la Colección Nacional de Helmintos del Instituto de Biología de la UNAM, en Chiapas, Distrito Federal, Guanajuato, Guerrero, Michoacán, Morelos, Nayarit, Oaxaca, Puebla, Querétaro y Tabasco.

El conocimiento de los helmintos parásitos de peces en el estado de Hidalgo así como sus patrones de distribución y ecología de los mismos es prácticamente nula. Únicamente se cuenta con el registro de Bothriocephalus acheilognathi en peces de Tezontepec de Aldama, la presa Endo (López-Jiménez, 1981), y en los ríos Amajac, Talol, Venados y Atlapexco (Aguilar-Castellanos, 2002).

De los helmintos parásitos estimados para los peces de México se enlistan especies originarias de otros países, que fueron introducidas con especies exóticas importadas con fines comerciales, y que en la actualidad son parte de la helmintofauna de los peces nativos, Centrocestus formosanus (Nishigori, 1924) Price 1932 es un ejemplo, y se registró como parásito de Mylopharyngodon piceus (Richardson, 1846) en Tezontepec de Aldama, Hidalgo (Arizmendi, 1992). La metacercaria de C. formosanus se ha registrado en 39 especies peces de las familias Atherinidae, Characidae, Cichlidae, Cyprinidae, Eleotridae, Gobiidae, Goodeidae, Ictaluridae, Mugilidae and Poeciliidae de 11 estados de la Republica Mexicana (Colima, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, San Luis Potosí, Sonora, Tabasco, Tamaulipas y Veracruz) (Scholz & Salgado-Maldonado, 2000).

Materiales y métodos

Entre el periodo de Julio de 2002 y Abril de 2003 se revisaron 296 peces de la Laguna y el Río de Metztitlán, pertenecientes a 8 especies de peces (Tabla 1). Ambos cuerpos de agua forman parte de la Región Hidrológica 26 Río Pánuco, y están ubicados en la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, en el Estado de Hidalgo a los 20° 14'15" y 20° 45' 26" de latitud norte, y los 98° 23' 00" de latitud oeste (Anónimo, 2003). La laguna es una cuenca endorreica que posee una superficie de 3,230 km2 con una superficie de espejo de agua fluctuante. El Río Venados corre de sureste a noroeste al norte de la reserva, formando el río y la laguna de Metztitlán (Ibáñez-Aguirre et al., 2002).

Los hospederos se obtuvieron mediante artes de pesca (atarraya, red agallera) y a través de la captura comercial que se efectúa en la zona. A cada hospedero se le practicó un examen helmintológico externo e interno. Los céstodos se recolectaron y cuantificaron, procesándolos (fijación, tinción y montaje) mediante las técnicas convencionales en helmintología (Pritchard & Kruse, 1982). Los céstodos fueron identificados mediante literatura especializada (López-Jiménez, 1981). Algunos de los ejemplares recolectados de Bothriocephalus acheilognathi se depositaron en la Colección Nacional de Helmintos del Instituto de Biología de la UNAM (CNHE) y en la Colección de Parásitos del Centro de Investigaciones Biológicas de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo (CIB-UAEH) para su referencia.

Hospedero: Chirostoma jordani

Localización: Intestino

No. Catálogo: CIB-UAEH-0001, 00002, 00003 CNHE 5097, 5098.

La caracterización de la infección de B. acheilognathi para cada especie de hospedero a lo largo del ciclo del muestreo, se efectuó mediante los parámetros ecológicos de prevalencia, abundancia, intensidad promedio e intervalo de intensidad definidos por Bush et al. (1997).

Durante el periodo de muestreo se revisaron un total de 296 peces pertenecientes a 8 especies incluidas en 6 familias. En 6 de las 8 especies se estableció la presencia de B. acheilognathi como parásito intestinal: Chirostoma jordani, Astyanax mexicanus, Abramis brama, Archocentrus nigrofasciatus, Cyprinus carpio y Poeciliopsis gracilis. Los valores más altos de prevalencia, abundancia e intensidad promedio se registraron en C. jordani, comúnmente conocido como "charalito", con un total de 2,534 helmintos recolectados en 57 hospederos, obteniendo un porcentaje de infección de 83% y un promedio de 37 céstodos por pez revisado. Los valores más bajos en la caracterización de la infección se presentaron en A. mexicanus y C. carpio, con una prevalencia de 2% y 2.2% respectivamente, una abundancia de 1 y una intensidad promedio de 3 y 4 parásitos por pez infectado respectivamente (ver Tabla 1). Ictalurus mexicanus y Oreochromis niloticus resultaron negativos a la infección por B. acheilognathi (Tabla 1).

De las 8 especies estudiadas, C. carpio, A. brama y O. niloticus son especies exóticas provenientes de Asia, Europa y África, respectivamente, el resto de las especies son nativas de México. En este estudio se establecen como nuevos registros de peces para Hidalgo, particularmente en la Laguna de Metztitlán, a A. brama, A. nigrofasciatus y P. gracilis.

Discusión

Los recursos pesqueros como fuente económica y alimenticia han favorecido la introducción de especies exóticas a los diferentes embalses de México, promoviendo un movimiento indiscriminado de especies de peces sin un estudio helmintológico previo, incrementando la dispersión de agentes etiológicos; un claro ejemplo de esto es B. acheilognathi, la cual se ha registrado como parásito intestinal en más de 53 especies de peces, tanto exóticas como nativas de México, de las cuales 13 pertenecen a la Familia Cyprinidae, 12 de Atherinidae, 5 de Goodeidae, 7 de Cichlidae, una especie para las familias Characidae y Centrarchidae, 2 de Acipenseridae y Siluridae, respectivamente y 10 especies de la familia Poeciliidae (Pérez-Ponce de León et al., 1996, Salgado-Maldonado et al., 2001a, Salgado-Maldonado & Pineda-López, 2003, Sánchez-Nava et al., 2004 y Base de datos de la Colección Nacional de Helmintos del Instituto de Biología de la UNAM). En el Estado de Hidalgo, se le ha registrado en la Presa Endo y Tezontepec de Aldama como parásito de C. idella (Valenciennes, 1844), Hypophthalmichthys molitrix (Valenciennes, 1844), Megalobrama amblycephala (Yih, 1955), Mylopharyngodon piceus (Richardson, 1846) y C. carpio (Pérez-Ponce de León et al., 1996, García-Prieto y Osorio-Sarabia, 1991), así como en los ríos Talol, Amajac, Venados, Atlapexco y Acamaluco en las especies Herichthys labridens (Pellegrin, 1903) (= Cichlasoma labridens), Dionda ipni (Álvarez y Navarro, 1953), Gambusia vittata (Hubbs, 1926), P. gracilis y Poecilia mexicana (Steindachner, 1863), Herichthys cyanoguttatus Baird y Girard, 1854 (= Cichlasoma cyanoguttatum) (Aguilar-Castellanos, 2002, Salgado-Maldonado et al., 2001b, Salgado-Maldonado & Pineda-López, 2003). La laguna y el río de Metztitlán constituyen un nuevo registro de localidad para B. acheilognathi y las especies A. mexicanus y A. brama son nuevos registros de hospedero para el mismo.

Los datos de la Tabla 1 indican que el 83% de los ejemplares de C. jordani están infectados con B. acheilognathi y que los peces de esta especie presentan un abundancia de 37 parásitos por hospedero. Considerando que los valores de la prevalencia y la abundancia de B. acheilognathi en C. jordani durante el periodo de muestreo, alcanzó los montos más altos de todas las especies revisadas, creemos que C. jordani es el hospedero preferencial de B. acheilognathi en la región de Metztitlán, Hidalgo.

La presencia de B. acheilognathi en peces de Metztitlán debe ser considerado como caso de transfaunación, aún cuando no se conoce con exactitud el origen y fecha de su introducción. Sin embargo, inferimos que se puedo haber introducido en 1992 con la siembra de especies exóticas como Oreochromis aureus (Steindachner, 1864), O. niloticus, Tilapia rendali (Boulenger, 1897), C. carpio e Ictalurus punctatus (Rafinesque, 1818); ejemplares provenientes de Morelos y Veracruz, hecho documentado por Ibáñez-Aguirre et al., (2002). Hipótesis que se robustece si consideramos que Flores-Crespo et al. (1994), evaluaron la eficacia de vermicidas en el control de B. acheilognathi en carpas de Morelos, aunque en el caso de Veracruz no se cuenta con información al respecto.

Los valores más altos en la infección causada por este helminto en México se aprecian en especies nativas y no en las especies exóticas (Salgado-Maldonado & Pineda-López, 2003), fenómeno que se repite en el Río y la Laguna de Metztitlán en donde C. jordani, A. nigrofasciatus y P. gracilis, registraron los valores más altos comparados con A. brama y C. carpio. Las carpas adultas, a pesar de que son los hospederos originales, no sufren daños, pero actúan como diseminadores del parásito (López-Jiménez, 1981). Sin embargo, en Australia a pesar que B. acheilognathi también emplea algunas especies de peces nativas como hospederos definitivos, aunque es más dominante en los ciprínidos que en las especies nativas (Dove & Fletcher, 2000). Esto nos sugiere que en México, las especies nativas son más susceptibles a la infección por este céstodo, o tienen más contacto con el hospedero intermediario que los hospederos originales. Lo anterior puede explicarse con base en los hábitos alimenticios de los peces, particularmente Chirostoma jornadi es una especie zooplanctófaga , que se alimenta básicamente de copépodos lo que favorece la infección de B. acheilognathi (Gutiérrez-Cabrera, 2004). En condiciones de cultivo puede adquirir dimensiones preocupantes; la interacción de múltiples factores tales como el hacinamiento y alimentación de hospederos a base de copépodos así como el ciclo de vida de B. acheilognathi, son algunos de los factores que contribuyen al incremento de la mortalidad de peces en cultivo, en Europa Piasecki et al. (2004) reportaron un incremento en la mortalidad en peces de cultivo, registrando como agente causal a B. acheilognathi.

Por su parte, Osorio-Sarabia (1982) observó que los parásitos introducidos por sus hospederos afectan de forma directa a las poblaciones de hospederos nativos; desafortunadamente, no se determinó el grado de afección, sobre todo desde el punto de vista comercial y económico. Lo anterior es preocupante para el territorio nacional, si consideramos que B. acheilognathi ha contribuido a la declinación de la población de peces nativos en diversas regiones del mundo (Silver, 1997). En donde México no es la excepción, Pineda-López y González-Enríquez (1997) registraron en Querétaro la presencia de este céstodo en las especies nativas de Xenotoca variata y Chirostoma sp. principalmente con una mayor distribución en ambientes lénticos. Por lo anterior estos autores concluyeron que el potencial de colonización de B. acheilognathi es bajo y que su actual diseminación se debe principalmente a las actividades antropocéntricas con fines de cultivos.

Para la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, la ictiofauna está constituida por 15 especies de peces: A. mexicanus, D. ipni, Carassius auratus (Linnaeus, 1758), C. carpio, P. mexicana, H. labridens (Pellegrin, 1903), O. aureus; O. niloticus, I. punctatus y T. rendali. A partir de este estudio, se adicionan a este grupo A. brama, C. jordani, A. nigrofasciatus, I. mexicanus y P. gracilis.

Agradecimientos

A los directivos y administradores de la Comisión Nacional de Áreas Protegidas Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán por el apoyo logístico, el Programa de Mejoramiento al Profesorado (PROMEP) por el financiamiento otorgado a S. M. para la realización del proyecto "Evaluación preliminar de la Gnathostomosis potencial en humanos y animales de la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, Hidalgo, México". A SIZA-CONACYT por el financiamiento para el proyecto "Inventario de las helmintiasis en peces y su riesgo zoonótico en comunidades indígenas de la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán, Hidalgo, México" (Clave 20020803006) a S. M. y G. P. F., a FOMIX-CONACYT-Hidalgo por el financiamiento para el proyecto "Identificación de algunos vertebrados nativos y sus helmintos parásitos, en la reserva de la biosfera barranca de Metztitlán, Hidalgo (Clave HGO-2002-C01-8695) a G. P. F. y S. M. A L. García-Prieto, Colección Nacional de Helmintos del IBUNAM por permitirnos el acceso a la información y literatura de CNHE. A V. R. Zárate-Ramírez y S. Moreno-Flores por su apoyo en el trabajo de campo. Finalmente, este estudio no hubiera sido posible sin el apoyo del guía de campo Sr. Andrés López-Morales, Brigadista de la Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán.

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