Morfometría comparada del aparato mandibular en especies de Chirostoma (Atheriniformes: Atherinopsidae) del Lago de Pátzcuaro, Michoacán, México
Morphometric comparison of the mandibular region in species of Chirostoma (Atheriniformes: Atherinopsidae) from Lake Pátzcuaro, Michoacán, Mexico
Miriam Soria-Barreto 1 y Joel Paulo-Maya 2
1 Departamento de Ingeniería en Sistemas Ambientales, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Plutarco Elías Calles, 11340 México, D. F., México. Dirección actual: El Colegio de la Frontera Sur. Carretera Panamericana y Periférico Sur s/n. 29290 San Cristóbal de Las Casas, Chiapas, México. Correo electrónico: mmsoriab@yahoo.com.mx
2 Laboratorio de Ictiología y Limnología, Departamento de Zoología, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional. Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Plutarco Elías Calles, 11340 México, D. F., México.
]]>Recibido: 4 de octubre de 2004.
Aceptado: 7 de marzo de 2005.
Resumen
El género Chirostoma es un grupo de peces endémicos de la Mesa Central de México, cuya diversificación se explica tanto por procesos de especiación alopátrica en ambientes lóticos, como por una diversificación intralacustre debida a especiación simpátrica. Tratando de corroborar la segunda hipótesis en especies de Chirostoma en Pátzcuaro, se evaluaron diferencias morfométricas de 11 piezas osteológicas de la región mandibular de C. attenuatum, C. grandocule, C. estor y C. patzcuaro. Con objeto de identificar los taxones se realizó un análisis de agrupación aplicando distancias euclidianas, así como un análisis de componentes principales sobre la matriz de varianza-covarianza. Los resultados del análisis de agrupamiento muestran cuatro grupos que corresponden a cada especie, siendo C. grandocule y C. patzcuaro las más semejantes entre sí y C. attenuatum la más disímil del resto. El análisis de componentes principales confirmó la separación de especies y definió como medidas significativas al ángulo formado por las mandíbulas, la altura del dentario y la longitud de la apófisis post-articular; dichos huesos se relacionan con la captura del alimento. De este modo, las especies de Chirostoma manifiestan una clara diferenciación morfológica en las piezas óseas de la región mandibular, lo cual apoya la idea de una segregación trófica que permite la coexistencia entre especies del Lago de Pátzcuaro.
Palabras clave: Chirostoma, Pátzcuaro, Morfometría, Aparato mandibular.
Abstract
The genus Chirostoma is a group of fishes endemic to the Mesa Central of Mexico, whose diversification is explained both by processes of allopatric speciation in lotic environments, and by intralacustrine diversification through sympatric speciation. Trying to corroborate the second hypothesis for species of Chirostoma from Lake Pátzcuaro, we evaluated morphometric differences of 11 bones in the mandibular region of C. attenuatum, C. grandocule, C. estor, and C. patzcuaro. In order to identify taxa, we carried out a cluster analysis applying euclidian distances, as well as a principal component analysis on the variance-covariance matrix. The results of the cluster analysis show four groups corresponding to each species, C. grandocule and C. patzcuaro being most similar between themselves and C. attenuatum the most different from the rest. Principal component analysis confirmed the separation of these species, defined by the angle formed by the jaws, the height of the dentary and the length of the post-articulate apophysis. These bones are related to the capture of food. Thus, the species of Chirostoma show clear morphological differentiation in the bony pieces of the mandibular region, a pattern that supports the hypothesis of trophic segregation that allows the coexistence of species in Lake Pátzcuaro.
]]> Key words: Chirostoma, Pátzcuaro, Morphometry, Mandibular apparatus.
Introducción
El género Chirostoma (Swainson, 1839) constituye un grupo de peces aterinópsidos (sensu Dyer & Chernoff, 1996) endémicos de la Mesa Central mexicana (Barbour, 1973 b), donde son conocidos como pescados blancos o charales. En cuanto a su origen existen dos hipótesis: la primera considera al género como difilético, donde las especies del "grupo jordani" provienen de un ancestro semejante a Menidia, y el resto de las especies se incluyen en el llamado "grupo arge", de un ancestro semejante a Melaniris (Barbour, 1973 a); bajo esta hipótesis, el proceso de diversificación sería producto del aislamiento geográfico de las poblaciones al fragmentarse los antiguos drenajes de la Mesa Central, y la presencia de interacciones interespecíficas pudo ser determinante en la diversificación de las especies simpátricas de los Lagos de Chapala y Pátzcuaro, tomando en cuenta que las especies muestran diferencias evidentes en la forma de la boca y en el tamaño del cuerpo, como consecuencia del desplazamiento de caracteres.
En la segunda propuesta, a partir de un análisis fenético y cladista (Echelle & Echelle, 1984), Menidia, Poblana y Chirostoma provienen de un mismo ancestro semejante a Menidia. Con las evidencias moleculares obtenidas, además de información geológica, paleontológica y biogeográfica de otros grupos de peces, se sugirió que la diversificación de las especies se dio por procesos de aislamiento geográfico; en cuanto a la presencia de Chirostoma en los ambientes lacustres de Chapala y Pátzcuaro, se consideró que pudo ser el resultado de colonizaciones por parte de organismos de ambientes lóticos y también a través de procesos de especiación local.
Con respecto a la primera hipótesis, existen trabajos donde se propone que la competencia y la explotación diferencial de recursos son la causa de los diferentes patrones morfológicos entre las especies; las especies simpátricas filogenéticamente relacionadas manifiestan segregaciones tróficas, temporales o espaciales que permiten su coexistencia y además, presentan modificaciones corporales para aprovechar mejor los recursos, dándose así una separación del flujo génico (Meyer, 1993; Robinson & Wilson, 1994). Un ejemplo donde la diversificación de un grupo de peces está relacionada con la segregación trófica es la existencia de una unión funcional entre especialización morfológica en diferentes especies de "pescados blancos", Coregonus sp. (Lu & Bernatchez, 1999). Otro ejemplo son los cíclidos de los lagos africanos, que presentan diferencias en la forma del cuerpo, disposición y tamaño de la dentición y forma de las mandíbulas, así como en el comportamiento alimentario, lo cual confiere a cada especie adaptaciones para la explotación de los recursos, permitiendo su coexistencia y evitando la posible competencia entre ellas (Meyer, 1993).
Con respecto a los aterinópsidos, Unger y Lewis (1983) encontraron una estrecha relación entre la talla de las partículas ingeridas por Xenomelaniris (=Atherinella) venezuelae (Eigenmann) y la longitud de estos peces. En el género Chirostoma se han realizado comparaciones morfométricas del aparato mandibular entre Chirostoma consocium, C. chapalae y C. ocotlane, especies del Lago de Chapala, donde se observaron diferencias morfológicas interespecíficas en variables morfométricas con significado morfofuncional por ejemplo la forma del cuerpo, forma de la boca y visibilidad, y otras asociadas a su régimen alimenticio, las cuales en conjunto les permiten la explotación de los recursos y su coexistencia en el ecosistema (Rodríguez-Ruiz & Granado-Lorencio, 1987; 1988).
Apoyando la hipótesis de segregación trófica de los Chirostoma en el Lago de Pátzcuaro y considerando los trabajos anteriores, puede suponerse a priori que probablemente existan modificaciones en las estructuras que forman el aparato mandibular. Así, este trabajo pretende evaluar las diferencias osteológicas y morfométricas presentes en el aparato y la suspensión mandibular de Chirostoma attenuatum, C. estor, C. grandocule y C.patzcuaro, así como establecer su parecido morfológico y los posibles caracteres diagnósticos.
Materiales y métodos
]]> El material biológico se compró en 1995 en el centro de acopio cercano al embarcadero del Lago de Pátzcuaro y en el mercado. En el laboratorio se realizó la determinación taxonómica empleando las claves de Barbour (1973 b) y fueron seleccionados 20 ejemplares adultos de C. estor y C. grandocule en los que no hubo dudas de su identidad, con las mayores tallas obtenidas y mejor condición de fijación. Además, se utilizaron 20 ejemplares adultos de C. attenuatum y C. patzcuaro provenientes de la Colección Nacional de Peces Dulceacuícolas Mexicanos del IPN, con los siguientes registros: C. patzcuaro ENCB-IPN P.2395, P.2402, P.2413, P.2425, C. attenuatum ENCB-IPN P.2403 y P.2409, cuya identificación se confirmó empleando las claves y descripciones de Barbour (1973 b). El criterio para considerar a los organismos como adultos fue observar indicios de actividad reproductiva, al presentar gónadas en grado de maduración II, de acuerdo a la escala propuesta por Solórzano (1961).Todos los organismos fueron eviscerados y descamados, para después transparentarlos y teñirlos empleando el método de Hollister (1934). En un primer paso se ubicaron, sin desarticular, las piezas que forman parte de la suspensión, articulación y conjunto mandibular, con ayuda de una cámara clara y figuras publicadas (Paulo-Maya & Cortés, 1995). Se dibujó a escala el contorno cefálico y a partir de estos dibujos se obtuvieron las primeras medidas: longitud cefálica (1), longitud de la mandíbula superior (2), longitud de la mandíbula inferior (3), altura máxima de la cabeza (4) y ángulo formado por las mandíbulas (5) (Fig. 1).
Posteriormente, se desarticuló el prevómer, premaxilar, maxilar, dentario, articular, palatino, cuadrado, hiomandibular, simpléctico, metapterigoides y endopterigoides del lado izquierdo. Tomando como base las diferencias osteológicas encontradas entre las especies, se definieron las siguientes medidas: longitud y anchura del prevómer (6, 7); longitud y altura del premaxilar (8, 9), maxilar (12, 13), palatino (14, 15), dentario (16, 17), articular (19, 20), cuadrado (24, 25), simpléctico (26, 27), hiomandibular (28, 29), metapterigoides (30, 31) y endopterigoides (32, 33); altura de la apófisis coronoides del dentario (18); longitud y altura de la apófisis anterior del articular (21, 22), longitud y altura del proceso ascendente del premaxilar (10, 11) y longitud de la apófisis postarticular del articular (23) (Fig. 1).
Se tomaron fotografías a los huesos desarticulados conservando su posición relativa en el cráneo, empleando una lupa estereoscópica y una cámara fotográfica magnificadas a un factor 4x, y sobre ellas se midieron cada uno de los huesos utilizando un vernier electrónico con una precisión de 0.01 mm. Las medidas fueron convertidas a medidas reales con la ayuda de las escalas presentes en las fotografías. Los datos fueron transformados en dos ocasiones: primero se manejaron en proporciones expresándose en milésimas de la longitud cefálica, con la finalidad de minimizar las diferencias en las medidas debidas a los distintos tamaños de los peces; a continuación cada medida se estandarizó, es decir, fue expresada en unidades de desviación estándar considerando todos los ejemplares, con el propósito de comparar las medidas entre las especies (Crisci & López, 1983).
Se aplicó un análisis de agrupamiento utilizando los valores producto del índice de disimilitud por distancia euclidiana; el dendrograma fue construido empleando el método de unión media no ponderada (UPGMA). Dicho análisis se realizó con objeto de evidenciar la semejanza entre los organismos de las especies trabajadas mediante la formación e identificación de grupos (Crisci & López, 1983). Se realizó asimismo un análisis de componentes principales utilizando la matriz de varianza-covarianza, para determinar el patrón de variación morfológica entre las especies e identificar aquellas medidas más importantes en la formación de grupos dentro del espacio multivariado (Crisci & López, 1983). Ambos análisis se hicieron con el programa ANACOM versión 3.0 (de la Cruz, 1994). Se consideraron importantes aquellas medidas que sobrepasaron el valor absoluto de 0.3 en sus eigenvalores; posteriormente, a cada medida se le aplicó la prueba de Kruskal-Wallis con un nivel de significancia de 0.05, con la finalidad de confirmar la separación y precisar a la especie definida.
Resultados
El análisis de disimilitud hace evidente la formación de cuatro grupos mayores que corresponden a las especies trabajadas. El primero contiene a los individuos de C. grandocule, que se relacionan con un valor de disimilitud de 62.8 con los de C. patzcuaro. Ambos taxones, a su vez, se unen con el tercer grupo formado por los ejemplares de C. estor, con un valor de 67.2. El taxón que a continuación se relaciona es C. attenuatum, unido con 80.8 unidades de disimilitud (Fig. 2).
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En el análisis de componentes principales los tres primeros componentes explican el 65.20% de la varianza; en la Tabla 1 se muestran los eigenvalores para cada medida. El eje I con el 34.23% de la varianza no está determinado por ninguna medida en particular, ya que todas contribuyen a la separación de los taxones y por tanto tienen eigenvalores muy semejantes y menores a 0.3. El componente II, con un 20.22% de la varianza, se define en gran parte por la altura del dentario. El componente III explica un 10.74 % de la varianza y está determinado por la longitud de la apófisis postarticular y el ángulo formado por las mandíbulas. Todas las medidas anteriores presentan eigenvalores positivos, de modo que incrementan su magnitud hacia la parte positiva de los ejes.
En la Figura 3 se muestran graficados los Ejes I, II y III; se observa que el eje I separa a C. estor en su parte positiva y a C. attenuatum en la negativa; en cambio este componente es menos efectivo para C. grandocule y C. patzcuaro, que se encuentran hacia el centro y la región positiva del mismo. En el eje II, C. attenuatum y algunos organismos de C. estor tienden a ubicarse en la parte positiva; por el contrario, los individuos de C. grandocule y C. patzcuaro se distribuyen a lo largo de este eje, pero tienden a concentrarse en su región negativa. Finalmente, el eje III separa en su parte negativa a los especimenes de C. grandocule y C. attenuatum, que se ubican a lo largo del eje, mientras que en la positiva se localizan las dos especies restantes.
De este modo, C. attenuatum y C. estor presentan el dentario más alto; C. patzcuaro y C. grandocule tienden a tenerlo más corto. El ángulo de las mandíbulas más pequeño y la apófisis post-articular más corta caracterizan a C. grandocule, lo contrario sucede con C. estor y C. patzcuaro; en cambio C. attenuatum no presenta una tendencia definida para estas medidas. De las medidas discriminantes se tiene que el ángulo respecto de las mandíbulas separa a C. grandocule, cuyos organismos se caracterizan por tener ángulos más pequeños de 135° en promedio, y C. estor, con valores promedio de 141°; la altura del dentario discrimina a C. attenuatum y C. patzcuaro, y la longitud de la apófisis postarticular distingue a cada una de las especies (Kruskal-Wallis, p < 0.05).
Discusión
Las medidas óseas tomadas en especies de Chirostoma del Lago de Pátzcuaro reflejan una diferenciación morfológica en los huesos que constituyen el aparato y suspensión mandibular. Estas medidas son semejantes entre los individuos de una misma especie, por lo que se sugiere que la separación interespecífica se relaciona con una divergencia trófica.
]]> Analizando las medidas discriminantes obtenidas, C. grandocule se caracteriza por un menor ángulo entre las mandíbulas, este rasgo le permite tener la boca dirigida hacia arriba, así estos peces pueden consumir una mayor cantidad de presas ubicadas en las capas superficiales del agua (Wootton, 1990). Además, posee una apófisis post-articular más pequeña; al ser menor este proceso y estar colocado en un ángulo más recto, disminuye la superficie de contacto y el movimiento se hace más limitado; en consecuencia, la abertura bucal es menos amplia y limita la captura del alimento de tallas grandes. Estas ideas son apoyadas por los análisis del contenido estomacal, donde se ubica a C. grandocule como un pez zooplanctófago (Rosas, 1976) y por la presencia de un mayor número de branquiespinas, que le facilitan la retención del alimento (Barbour, 1973 b).La presencia de un ángulo mayor de las mandíbulas en C. estor y C. patzcuaro indica que tienen la boca en posición terminal, por lo que puede consumir presas ubicadas a lo largo de la columna de agua (Wootton, 1990). Poseen una apófisis postarticular más larga y separada del hueso que puede relacionarse con el cóndilo del cuadrado; al ser mayor la superficie de contacto entre la faceta articular también el movimiento es mayor, lo que les permite alimentarse presas con mayor talla. Al respecto, estudios de alimentación han demostrado que C. estor tiene hábitos carnívoros: inclusive, en sus tallas mayores llega al canibalismo (Solórzano, 1963). Por otro lado, se conoce que en su etapa juvenil C. patzcuaro ingiere zooplancton consumiendo principalmente cladóceros y cuando alcanza tallas mayores de 100 mm de longitud total principalmente consume organismos pertenecientes al perifiton animal (Rauda & García de León, 1989). Estos datos no indican alguna relación clara entre las medidas discriminantes obtenidas en este trabajo.
El dentario es uno de los huesos más robustos de la mandíbula, al poseer una mayor altura en C. estor y C. attenuatum no implica una explicación funcional, sin embargo, parece estar asociado con el consumo de organismos de consistencia más dura. Esto parece evidente en C. estor ya que en las tallas adultas consume insectos y peces; también en C. attenuatum que consume una mayor cantidad de insectos terrestres y larvas acuáticas, a partir de las tallas superiores de 50 mm LP (longitud patrón), aunque en su dieta se incluyen microcrustáceos (Bosmina y Daphnia, copépodos, ostrácodos, rotíferos), insectos (quironómidos, himenópteros, coleópteros) y restos de peces (Solórzano, 1961; Gutiérrez-Hernández, 1999).
Todas las medidas discriminantes anteriormente mencionadas, puede servir como caracteres diagnósticos entre las especies, puesto que la identificación taxonómica de los pescados blancos y charales siempre ha mostrado dificultades para realizarse de forma práctica y rápida (Alaye, 1993).
En los análisis de agrupación se presentaron algunos organismos que se encuentran alejados de sus conespecíficos, estas discrepancias no se considera que representen un error metodológico; para el caso de C. patzcuaro, sus integrantes tuvieron gran heterogeneidad en las piezas óseas, lo cual se observó durante la comparación de los huesos y se reflejó en los resultados del índice de disimilitud y en el análisis de componentes principales; esta heterogeneidad puede constituir una variación morfológica de la especie. Otra posible explicación a las discrepancias observadas es que se traten de organismos híbridos producto del entrecruzamiento de las especies nativas, y por ello tengan intervalos solapados en sus características. La hibridación se ha demostrado en el laboratorio y existe la posibilidad de que ocurra en el propio lago (Pérez, 1988; Andrade, 1990; Ledesma, 1990; Oseguera, 1990; Estrada, 1991; García, 1992). Se conoce que la causa más frecuente de hibridación en peces dulceacuícolas es la ruptura de las barreras reproductivas por trastornos ecológicos provocados por las actividades antropogénicas o por factores externos naturales o artificiales (Powers, 1991), lo cual parece presentarse en Pátzcuaro, como producto de las intensas actividades de fertilización artificial, con ejemplares no identificados a nivel específico (Alaye, 1993) y por el gran deterioro que presenta la cuenca (Chacón et al., 1991), reduciendo el área de desove e incrementando la probabilidad de reunión de óvulos y espermatozoides entre las especies, cuyo periodo reproductivo es muy parecido (Solórzano, 1961; 1963; Rosas 1976).
Los resultados obtenidos muestran la diferenciación morfológica en las piezas óseas que conforman la región oromandibular en las especies del lago de Pátzcuaro. Lo cual puede ser explicado a través de procesos ecológicos relacionados con la captura del alimento, siendo un caso muy similar al encontrado en los charales y pescados blancos del Lago de Chapala (Barbour & Chernoff, 1984; Rodríguez-Ruiz & Granado-Lorencio, 1988). La segregación trófica entre estas especies pudo haber sido un factor determinante en su diversificación e historia evolutiva como se ha sugerido para otras especies de peces como cyprinodóntidos, cíclidos y atherinópsidos (Sage & Selander, 1975; Humphries & Miller, 1981; Kornfield et al., 1982; Unger & Lewis, 1983; Humphries, 1993; Meyer, 1993). No obstante, para confirmar la idea de especiación simpátrica a través de la segregación trófica es necesario hacer estudios complementarios de morfología funcional y conducta alimentaria, así como sus implicaciones en la segregación espacial y reproductiva de las especies.
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