Estudio multivariado de la fluctuación espacio-temporal de la comunidad fitoplanctónica en dos lagunas costeras del estado de Chiapas

Spatiotemporal multivariate analysis of phytoplankton fluctuation in two coastal lagoons of Chiapas

Francisco Varona-Cordero y Francisco José Gutiérrez Mendieta

Laboratorio de Ecosistemas Costeros. Departamento de Hidrobiología, DCBS. Universidad Autónoma Metropolitana-Iztapalapa. fvc@xanum.uam.mx; fgm@xanum.uam.mx

Resumen

Se estudió la comunidad fitoplanctónica de los sistemas lagunares Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola del estado de Chiapas, realizando una caracterización espacial y en dos épocas del año de su distribución, composición y abundancia relativa, asociándola a las variaciones de las condiciones físico-químicas mediante el empleo del Análisis de Componentes Principales (ACP) y el Análisis de Conglomerados (AC). Con base en el comportamiento hidrológico estacional y en el AC se observó que el sistema Carretas-Pereyra varía a lo largo del año presentando habitats polihalinos a euhalinos en la época de secas y mesohalinos a polihalinos durante lluvias. También se evidenció que en Chantuto-Panzacola el habitat mesohalino permanece como tal durante ambas épocas mientras que los habitats polihalino y euhalino presentes en secas adquieren características polihalinas en lluvias. La estructura de la comunidad fitoplanctónica está condicionada por las características ambientales de los habitats establecidos en ambos sistemas, lo que origina una sucesión estacional en las especies que la componen. El ACP demostró que durante la época de secas se observa la dominancia de grupos de estirpe marina (diatomeas y dinoflagelados principalmente) distribuidos a lo largo del habitat euhalino, mientras que durante lluvias la comunidad está integrada tanto por especies de agua dulce (diatomeas del género Navicula y cianofitas principalmente) distribuidas en el habitat mesohalino, como por especies con afinidades salobres que se encuentran en el habitat polihalino. Finalmente, puede establecerse que la sucesión en los sistemas Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola sigue el siguiente orden: Dominancia de diatomeas (secas) —dinoflagelados (secas-lluvias) —cianofitas (lluvias).

Palabras clave: Fitoplancton, hidrología, análisis multivariado,laguna Costera, Chiapas.

Abstract

The spatio-temporal variation of the distribution and composition of the phytoplankton community was studied through a Principal Component Analysis (PCA) and a Cluster Analysis (CA). Based on the seasonal behavior of the most important hydrological factors and on the CA, it was established that the Carretas-Pereyra lagoon system varies throughout the year presenting eurihaline and polyhaline habitats during the dry season and mesohaline and polyhaline ones during the wet season. It was also established that in Chantuto-Panzacola the polihaline and eurihaline habitats of the dry season become polyhaline during the wet season while the mesohaline habitat remains unchanged throughout the whole year. The structure of the phytoplankton community is dependent by the key environmental characteristics of the seasonal habitats established in both systems, situation that generates a succession of the species. The PCA analysis showed that during the dry season there is a dominance of marine species (diatoms and dinoflagellates) distributed along the eurihaline habitat, but during the rainy season the community is made up by both, freshwater species (diatoms of the genera Navicula and cyanophytes) distributed along the mesohaline habitat and brackish species which are found throughout the polihaline habitat. Finally, a phytoplankton succession was established for both systems (Carretas-Pereyra and Chantuto-Panzacola): Dominance of Diatoms (dry season) —Dinoflagellates (dry-wet season) —Cyanophytes (wet season).

Key words: Phytoplankton, hydrology, multivariate analysis, coastal lagoons, Chiapas.

Introducción

Las lagunas costeras son de las áreas más productivas del ecosistema marino, contando con tramas tróficas de alta diversidad y alta biomasa de productores secundarios (Yánez-Arancibia, 1986; Brourillón-Moreno et al., 1988). Estas zonas juegan un papel preponderante en el ciclo de materiales y energía lo que les confiere su elevada productividad potencial (Margalef, 1974; Odum, 1972; Barnes, 1980), debido a numerosos subsidios de energía provenientes de afluentes tales como los aportes de ríos, lluvias y mareas entre otros así como a las diferentes alternativas de actividad de los diversos grupos de productores primarios y secundarios (Nixon, 1980, Newell, 1984, Painchaud & Therriault 1989), en contraste con la región oceánica donde la producción primaria se debe principalmente al fitoplancton (Dawes, 1986).

La zona litoral del estado de Chiapas comprende varios ecosistemas costeros sumamente interesantes y paradójicamente, muy poco estudiados. Específicamente, sólo existen 5 estudios que hacen énfasis en la comunidad fitoplanctónica (Castañeda & Contreras, 1994), de los 57 disponibles. Estos se han enfocado generalmente al estudio de su número y distribución haciendo poco énfasis en sus relaciones con las condiciones del medio ambiente, sin embargo su distribución obedece en gran medida a las condiciones físicas, químicas y biológicas del mismo. Es por esta razón que se han desarrollado diferentes métodos estadísticos aplicables a la ordenación (a lo largo de ciertas direcciones de variación), o a la clasificación (en el que se toma la decisión de que determinada entidad "pertenece" o "se parece más cercanamente" a un determinado grupo) (Allen et al., 1977; Gould et al., 1986 ; Clarke & Ainsworth, 1993; Fromentin et al., 1993), para que, de manera integral, se estudie el comportamiento ecológico del fitoplancton dentro de las zonas lagunares.

Por todo lo anterior el objetivo del presente trabajo es el de efectuar, mediante el empleo de métodos multivariados, un análisis espacio-temporal de la distribución de la comunidad fitoplanctónica en dos lagunas costeras tropicales y la relación de ésta con los cambios en las condiciones medioambientales en las dos principales épocas climáticas (secas y lluvias).

Área de estudio

El clima de la región es cálido húmedo, con abundantes lluvias en verano. La temperatura promedio anual en esta región del país es de las más altas con 28°C. El régimen pluvial lo determina la humedad proveniente del Océano Pacífico en donde el estiaje está definido en los meses de noviembre a abril con menos del 10% de la tasa anual de precipitación del período; el promedio anual es de 2,310 mm de los cuales 95% del total de lluvias se distribuye de mayo a octubre, meses en los que las avenidas se presentan de manera torrencial (INE-SEMARNAT, 1999; Flores & Lasch, 2001)

Sistema Carretas-Pereyra. El sistema lagunar-estuarino de Carretas-Pereyra está conformado por varios cuerpos acuáticos someros que llevan el nombre de Pereyra, Carretas, Bobo y Buenavista, y un cordón estuarino conocido como el Palmarcito y una boca de comunicación permanente con el mar (Fig. 1). Posee una extensión total de 3, 696 ha (SEPESCA, 1990) y en el desembocan, de norte a sur, cinco ríos principales: Pijijiapan, Echegaray, Margaritas, Bobo y Progreso. La vegetación circundante está constituida primordialmente por bosques de manglar, que aunque en algunos sitios se muestran muy perturbados por actividades agrícolas, constituyen un suministro importante de materia orgánica al ecosistema acuático.

Carretas-Pereyra es un sistema euhalino, saturado de oxígeno, con niveles altos de nutrientes y una elevada productividad cuyo promedio rebasa los 400 mg C m^-3 hr^-1. Presenta tendencias a la eutroficación natural debido a los fuertes aportes de materia orgánica provenientes de las extensas zonas de manglar. Su comportamiento hidrológico se resume en que la mitad del año es dulceacuícola y el resto estuarina (Contreras et al., 1992).

Sistema Chantuto-Panzacola. Está conformado por cinco lagunas principales: Chantuto, Campón, Teculapa, Cerritos y Panzacola. Presenta una boca de comunicación con el mar conocida como San Juan y un largo cordón estuárico paralelo a la barrera arenosa llamado El Huayate (Fig. 1). La extensión total del sistema se calcula en 18 000 ha. Es un sistema euhalino con niveles altos de saturación de oxígeno disuelto y un elevado contenido de nutrientes. Los valores detectados de productividad primaria rebasan los 100 mg C m^-3 hr^-1. Este sistema presenta la comunidad de manglares más extensa de los existentes en la zona de estudio (García & Castañeda-López, 1992). Es un bosque ribereño cerrado que alcanza los 30 m de altura en su mayor parte y muy poco perturbado. En cuanto a las lagunas que conforman el sistema, cabe destacar que, la laguna de Cerritos, durante la época de lluvias, es invadida por vegetación flotante y subacuática (INE-SEMARNAT, 1999).

Materiales y métodos

Se realizaron salidas a campo durante los meses de julio del año 2000 y febrero del año 2001, con la finalidad de contar con datos de cada una de las épocas climáticas que imperan en la región (secas: noviembre-abril y lluvias: mayo-octubre). Se muestrearon 10 puntos en Chantuto-Panzacola y 6 en Carretas-Pereyra abarcando las diferentes zonas de cada sistema, esto es, influencia de ríos, mar y áreas con vegetación entre otras. (Fig. 1).

Hidrología y nutrientes. La temperatura se determinó con un termómetro de cubeta con una precisión de ± 0.5°C; la transparencia con un disco de Secchi; el oxígeno disuelto por medio del método de Winkler (Strickland & Parsons, 1972); la salinidad se cuantificó por medio de un refractómetro marca American Optical con una precisión de ±1.0 %thou.

Para la cuantificación de nutrientes se obtuvieron muestras de agua de 250 ml con una botella van Dorn a nivel medio de la columna de agua. Las muestras se filtraron en el campo con filtros GF/F, y se mantuvieron a baja temperatura (4°C) hasta su posterior procesamiento en el laboratorio.

Para la determinación de nutrientes las técnicas empleadas fueron: para los nitratos más nitritos el método de reducción por columnas Cd-Cu descrito por Strickland & Parsons (1972); para amonio la técnica de Solórzano (1969), para ortofosfatos se siguió la de Murphy y Riley ( 1962).Para fósforo total a Inland Water Directorate (1974; citado en Strickland & Parsons,1972) en Menzel y Corwin (1965). El índice N:P (inorgánico) se calculó dividiendo las formas de nitrógeno inorgánicas entre los ortofosfatos (Redfield, 1958).

Fitoplancton y producción primaria. Las muestras de microfitoplancton se obtuvieron mediante arrastres horizontales a nivel de superficie utilizando una red de 45 µm de apertura de malla, 30 cm de boca y 1 m de largo. Para la preservación de las muestras se utilizó solución de acetato de lugol con una concentración final de 1-2% (Wetzel & Likens, 1991).

El análisis cualitativo de los taxa del fitoplancton se llevó a cabo siguiendo los trabajos de Humm y Wicks, 1980; Ortega, 1984; Licea et al., 1995, Moreno et al., 1995 y Tomas, 1997 entre otros.

Para el análisis cualitativo se utilizaron las muestras de red empleando cámaras de sedimentación de 5, 10, y 15 ml de capacidad. Para el análisis cuantitativo (abundancia relativa), las muestras fueron analizadas utilizando un microscopio invertido marca Zeiss provisto de contraste de fases.

La diversidad de especies se calculó por medio del índice de Shannon-Wiener (H') :

en donde pi = ni/N, ni es el número de individuos de la especie i y N es el número total de individuos de la muestra (Brower y Zar, 1981).

Análisis estadístico. Para el análisis de los datos, se empleó un tamaño de muestra de entre 300 a 500 individuos y las especies más importantes fueron aquellas que presentaron > 99 individuos (Wetzel & Likens, 1991; Siqueiros-Beltrones et al., 1985).

Para jerarquizar la dominancia de las especies fitoplanctónicas se construyo el diagrama de Olmstead y Tukey (Sokal & Rohlf, 1981). Las especies dominantes, constantes, ocasionales y raras se determinaron a partir de la relación entre las densidades de los organismos y sus frecuencias de aparición. El criterio de discriminación se basa en la media de la frecuencia de aparición relativa para el eje de las "X" y de la media respectiva del logaritmo natural de la sumatoria de la densidad absoluta para el eje de las "Y", de tal forma que al trazar ambas se perfilan cuatro cuadrantes. Las especies dominantes, son aquellas que presentan la densidad y la frecuencia mayor a ambas medias. Las constantes presentan densidades menores a la media y la frecuencia mayor a la media. Las ocasionales son la que presentan densidad mayor a la media y frecuencia menor a la media. Las raras presentan densidades y frecuencias menores a ambas medias.

Siguiendo las recomendaciones de Gould et al. (1986), se realizaron los siguientes análisis sobre la base de datos del fitoplancton: un análisis de componentes principales (ACP), agrupando a los organismos del fitoplancton en cuatro divisiones (diatomeas, dinoflagelados, clorofitas y cianofitas). Este ACP se ejecutó sobre la combinación de los datos de la abundancia.

Con el fin de investigar el efecto de las especies individuales en los patrones de agrupamiento, se utilizaron los taxa dominantes derivados del diagrama de Olmstead y Tukey (Sokal & Rohlf, 1981) y se ejecutó de nuevo un ACP empleando estas variables. Para identificar la co-ocurrencia de especies, se invirtió la matriz de datos de presencia/ausencia, dando por resultado que las muestras individuales son las variables y las especies son las observaciones, y se ejecutó un ACP a esta matriz (análisis inverso), representando por lo tanto a las especies en un espacio muestral. Los eigenvalores que se tomaron en cuenta para dichos análisis fueron aquellos >0.71 y <-0.71 según Tabachnik y Fidell (1989). Adicionalmente, con los datos obtenidos de los factores físico-químicos se ejecutó un Análisis de Conglomerados (AC) mediante la técnica de ligamiento promedio. Esto se hizo para analizar la similitud entre las estaciones de muestreo con el objeto de delimitar habitats. El análisis estuvo basado sobre una matriz elaborada con los valores estandarizados, de manera que ninguno de ellos por presentar un ámbito mayor, influyera a la formación de los grupos.

Resultados y discusión

Factores físico-químicos. Temperatura. La temperatura en el sistema Carretas-Pereyra tuvo un valor promedio durante la época de secas de 31.1°C, mientras que en la época de lluvias se registró un promedio de 33.5°C. Por su parte en Chantuto-Panzacola la temperatura promedio en la época de secas fue de 30°C y de 32.2°C en promedio durante lluvias (Tabla 1). Como puede observarse, la variación estacional entre estos dos sistemas es similar. El origen geológico de estas lagunas le confieren características someras al ser depresiones inundadas de poca profundidad (Lankford, 1977); por lo anterior, la profundidad promedio que se presentó durante la época de secas fue de 0.76 m y de 1.08 m durante lluvias en Carretas-Pereyra y de 0.63 m en secas, y 1.46 m durante lluvias en Chantuto-Panzacola. La escasa profundidad favorece un rápido calentamiento de la columna de agua en respuesta a los cambios atmosféricos (insolación, precipitación, vientos). Además se observó que en ambos sistemas durante la época de secas, existe un intercambio de agua con el mar adyacente la cual es más fría, por lo que en las bocas de ambos sistemas disminuye ligeramente el valor de este parámetro.

Salinidad. El patrón temporal de salinidad muestra que en Carretas-Pereyra se registran las mayores salinidades durante la época de secas (noviembre a abril; precipitación promedio de 5.6 mm mes^-1), con un promedio de 28 unidades prácticas de salinidad (ups), mientras que en lluvias (mayo a octubre; precipitación promedio de 416 mm mes^-1) éste tuvo un promedio de 15.5 ups. En Chantuto-Panzacola la salinidad siguió un patrón similar, mostrando las mayores salinidades (25 ups) durante la época de menor precipitación (14.83 mm mes^-1), mientras que en la época de lluvias las salinidades fueron menores (17 ups; precipitación 543 mm mes^-1 García, 1988).

Oxígeno Disuelto. En Carretas-Pereyra el oxígeno disuelto fue menor durante la época de secas, con una concentración promedio de 3.6 ml/l (82.4% de saturación); contrariamente, en época de lluvias se registra un aumento en la concentración de este gas registrándose un promedio de 5.55 ml l^-1 (121.4% de saturación). Este cambio estacional se debe a que durante la época de secas las altas salinidades, ocasionan una baja en la concentración de este gas debida, parcialmente, a la menor solubilidad de este gas, (De la Lanza, 1994). En cambio, en época de lluvias el efecto de los escurrimientos provoca una mezcla en la columna de agua lo que ocasiona que el sistema esté bien oxigenado. Los resultados anteriores concuerdan con los reportados por Contreras et al, (1992) quienes afirman que en el sistema Carretas-Pereyra el oxígeno se incrementa al iniciar la temporada de lluvias.

En Chantuto-Panzacola la concentración del oxígeno también presentó diferencias estacionales, sólo que en este caso los mayores valores promedio se registraron durante secas de 4.04 ml l^-1 (85% de saturación), mientras que en lluvias la concentración fue de 3.8 ml l^-1 (75% de saturación). Los resultados concuerdan con los reportados por Torres y Gutiérrez (2000) y Vega (2000), quienes reportan que durante secas el sistema presenta una saturación y sobresaturación de oxígeno como resultado de una elevada producción primaria, y una subsaturación en la época de lluvias como consecuencia del consumo de oxígeno por la oxidación, dentro del sistema, de los aportes orgánicos provenientes de la vegetación circundante propia del sistema.

Transparencia. En Carretas-Pereyra la transparencia fluctuó estacionalmente de tal manera que durante la época de secas se tuvo un promedio de 0.34 m (equivalente al 45 % de la profundidad total de la columna de agua), mientras que en lluvias, contrariamente a lo esperado, se registró una mayor transparencia con un promedio de 0.88 m (81.4%) (Tabla 1).

Nutrientes. En el sistema Carretas-Pereyra la concentración de nutrientes presentó diferencias estacionales. Durante la época de secas se registraron concentraciones promedio menores de NH₄⁺ (1.0 µM que representa el 40% del Nitrógeno Total), NO₃^- + NO₂^- (1.22 µM, 60% del Nitrógeno total) y de ortofosfatos (0.4 µM), que en época de lluvias (NH₄⁺ ,1.98 µM promedio, 24% del nitrógeno total; NO₃^- + NO₂^-, 4.34 µM, 76% del nitrógeno total, y PO₄^3- 2.36 µM).

En Chantuto-Panzacola se registró un patrón similar, presentando concentraciones mayores durante la época de lluvias. El aumento en la concentración de nutrientes durante lluvias en ambos sistemas sugiere un aporte de éstos propiciado por las lluvias, los arrastres terrígenos así como por la resuspensión de sedimentos y posiblemente a la descomposición bacteriana de la materia orgánica acarreada por dichos arrastres (Herrera-Silveira, 1994 & Contreras, 2001).

Índice N:P. Contreras et al., (1996) han establecido que las lagunas costeras de Chiapas manifiestan un índice N:P bajo (<5) donde el N es el factor limitante. Los valores registrados en este estudio para ambas épocas en los dos sistemas muestran esta tendencia, sin embargo los valores más altos para ambas temporadas en Carretas-Pereyra (6.21 secas y 6.75 lluvias) y los más altos de secas en Chantuto-Panzacola (8.37) están dentro del intervalo de 5 a 10 el cual según Rinaldi et al. (1992) se interpreta como indiferente, esto es, que no representan una limitación real a la comunidad fitoplanctónica.

Clorofila a. Los valores promedio registrados durante la época de secas en los sistemas Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola fueron de 31.1 mg m^-3 y 20 mg m^-3 respectivamente, mientras que en lluvias la concentración del pigmento disminuyó ligeramente, registrándose concentraciones de 17.09 mg m^-3 en Carretas-Pereyra y de 10.51 mg m^-3 en Chantuto-Panzacola. Probablemente la razón por la que la clorofila muestra una estacionalidad tan clara es por los cambios que se presentan en la región, como resultado de la influencia de la irradiancia solar, la precipitación pluvial y la salinidad, que según Lara-Lara y Álvarez-Borrego, (1975) pueden provocar grandes cambios en pocas horas en la concentración de clorofila de hasta un 300%, aunque en este caso la irradiancia no es un factor importante por tratarse de ambientes tropicales. Por ejemplo, durante la época de lluvias se tienen concentraciones de nutrientes mayores (Cupul-Magaña, 1994; Herrera-Silveira, 1994 y Contreras, 2001) que son el resultado del arrastre terrígeno propiciado por la precipitación pluvial, pero éstos son rápidamente exportados al mar adyacente como consecuencia de los bajos tiempos de residencia del agua, impidiendo el desarrollo de florecimientos por parte del fitoplancton (Cloern, 1996). Por el contrario durante la época de secas los grandes tiempos de residencia del agua disminuyen la exportación de materiales al océano permitiendo una transformación de éstos en el interior de la laguna durante esta época y por ende su utilización por los productores primarios (Eyre, 1998), dando como resultado una mayor estabilidad en los sistemas.

Producción Primaria. Los valores registrados en Carretas-Pereyra fueron de 154 mg C m^-3 hr^-1 durante la época de secas, mientras que en lluvias se registró un valor de 116 mg C m³ hr^-1. En Chantuto-Panzacola se registró el valor máximo promedio también durante secas (95 mg C m³ hr^-1) mientras que en lluvias fue de 67 mg C m³ hr^-1. Los resultados sugieren nuevamente que durante la época de secas en ambos sistemas se dan condiciones más estables, lo que permite que el desarrollo del fitoplancton se dé en un ambiente en donde exista una mayor disponibilidad de nutrientes (Eyre, 1998), o que el tiempo de residencia de los materiales dentro del sistema sea mayor permitiendo la transformación de los materiales dentro del sistema, manifestándose en una alta biomasa y producción fitoplanctónica.

Caracterización Ambiental. De acuerdo al Análisis de Conglomerados realizado con los datos de los factores físicos y químicos, se determinó que en Carretas-Pereyra durante la época de secas se establecen dos habitats: a) uno euhalino (de acuerdo al sistema Venecia; Perkins, 1974) (estaciones 7 y 9), con salinidades >28 ups, alta transparencia (100%) y concentraciones de NH₄⁺ y PO₄^3- bajas, y b) uno polihalino (estaciones 3, 4 y 5) con salinidades < 30 ups, transparencias menores, temperaturas y concentraciones de oxígeno disuelto mayores que en el grupo anterior y concentraciones de NH₄⁺ y PO₄^3- ligeramente más altas (Tabla 1). Es importante mencionar que la estación 6 se separa de cualquiera de los dos grupos debido, principalmente, a la alta salinidad que presenta (35 ups). La agrupación antes mencionada, euhalina y polihalina, coincide con las lagunas que conforman al sistema, es decir, que el habitat euhalino corresponde a la laguna de Pereyra y al canal de comunicación y el polihalino a las lagunas de Bobo y Carretas (Fig. 2).

En lluvias se establece de nueva cuenta la regionalización por lagunas y el factor principal que caracteriza a estos grupos es la salinidad, estableciéndose de nueva cuenta dos habitats, pero el que en la época anterior se manifestó como euhalino, en lluvias es polihalino (estaciones 6 a 9) con salinidades promedio de 25 ups, concentraciones de oxígeno disuelto y valores de transparencia altos y con concentraciones de NH₄⁺ altas y de PO₄ bajas (Tabla 1). El otro habitat se presenta como mesohalino (estaciones 3 a 5), en donde la influencia de la precipitación es evidente presentándose valores de salinidad bajos (6 ups promedio) y transparencias mayores que en el grupo anterior así como concentraciones de oxígeno disuelto muy elevadas (6.0 ml l^-1 promedio) y concentraciones de NH₄⁺ y PO₄^3- ligeramente mayores al habitat polihalino (Fig. 3, Tabla 1).

En análisis de conglomerados estableció que en Chantuto-Panzacola durante secas se presentan tres habitats: a) uno mesohalino que agrupa las estaciones 5 y 6 correspondientes a la laguna de Panzacola con salinidades promedio de 13 ups, altas transparencias y temperaturas , concentración de oxígeno y de concentraciones de NH₄⁺ y PO₄^3- altas, b) un polihalino que agrupa las lagunas de Cerritos y Teculapa con salinidades <30 ups, transparencias medias, temperatura y concentraciones de oxígeno altas y concentraciones de NH₄⁺ y PO₄^3- bajas, y c) uno euhalino que corresponde a la laguna de Campón y a la estación 10 (canal), con salinidades de 30 ups y temperaturas y concentraciones de NH₄⁺, oxígeno y PO₄^3- altas (Tabla 1). Las estaciones de la Boca y Chantuto se separaron de cualquier grupo probablemente debido a que la Boca tuvo el valor más bajo de temperatura y el más alto de salinidad (30 ups) mientras que en Chantuto se obtuvieron las concentraciones altas de PO₄^3- y las más bajas de NH₄⁺ (Fig. 4).

En lluvias se establecen sólo dos habitats: uno polihalino que abarca la Boca, el canal y la laguna de Campón, con salinidades <30 ups, transparencias y concentraciones de oxígeno bajas, temperaturas y concentraciones de NH₄⁺ y PO₄^3- altas, y un habitat mesohalino ubicado en las lagunas de Panzacola y Cerritos en donde se tuvo una salinidad promedio de 14 ups, temperaturas altas, transparencias medias, concentraciones bajas de oxígeno y de NH₄⁺ y altas concentraciones de PO₄^3- (Tabla 1). Las estaciones de Chantuto y de Teculapa no se agruparon en ninguno de los dos habitats probablemente debido a que en la primera se registraron salinidades de apenas 0.3 ups, mientras que en Teculapa se registró una transparencia muy baja (Fig. 5).

En general, los resultados anteriores evidencían de manera clara la influencia que tiene, por un lado, la marea, la cual se manifiesta a través de la intrusión salina al interior de los sistemas durante la época de secas; y por otro, la precipitación pluvial que llega a abatir casi por completo la concentración salina en las lagunas de Carretas y Bobo (sistema Carretas-Pereyra) y en las lagunas de Chantuto y Cerritos (sistema Chantuto-Panzacola).

Fitoplancton. En la época de secas en Carretas-Pereyra se determinaron 58 taxa que incluyen 42 Bacillaryophyceae, 10 Dinophyceae, cuatro Cyanophyceae y dos Chlorophyceae. El diagrama de Olmstead y Tukey muestra 18 taxa que por su alta frecuencia y abundancia son dominantes (Tabla 2), de éstas, 15 son diatomeas destacando Coscinodiscus gigas, la cual se presentó en todas las estaciones (frecuencia del 100%), Entomoneis alata, Cyclotella sp., Gyrosigma balticum, Lyrella lyra, Odontella mobiliensis y Rhizosolenia setigera. Se registraron también tres dinoflagelados: Protoperidinium cerasus, Protoperidinum crassipes y Protoperidinum conicum, esta última fue la especie más abundante de la época. Gyrosigma balticum y Melosira sp., fueron las que por su alta frecuencia de aparición y sus bajas abundancias relativas se clasificaron como constantes. Las especies raras fueron 21, siendo 13 de ellas diatomeas, de las cuales seis especies son bentónicas según Siqueiros-Beltrones (1988; 1990), tres dinoflagelados, cuatro cianofitas y una clorofita. Se registraron también ocho especies ocasionales siendo una el dinoflagelado Ceratium furca var. hircus y el resto diatomeas (Fig. 6).

En la época de lluvias el número de taxa registrados fue de 50, de los cuales 38 eran diatomeas, ocho dinoflagelados y cuatro cianofitas (Tabla 2). El diagrama de Olmstead y Tukey muestra 16 especies dominantes, una de las cuales fue el dinoflagelado Ceratium falcatum y el resto fueron diatomeas. De éstas Gyrosigma balticum fue la más frecuente (100%), seguida por Chaetoceros brevis, Cyclotella sp. y Lyrella lyra que presentaron una frecuencia del 70%. Las más abundantes fueron Navicula sp., Odontella mobiliensis, Coscinodiscus radiatus y Pleurosigma formosum, con una frecuencia del 50%. Se registran cuatro especies constantes de las que Anabaena sp. destaca por su alta frecuencia (70%). Se registraron sólo cuatro especies ocasionales, dos diatomeas, un dinoflagelado y una cianofita. Las especies raras fueron 23, en su mayoría diatomeas (Fig. 6).

En el sistema Chantuto-Panzacola, durante secas, se determinaron 69 taxa que incluyen 48 diatomeas, 15 dinoflagelados, 3 cianofitas y 3 clorofitas. Se determinaron 19 especies dominantes, de las cuales 16 eran diatomeas (destacando Coscinodiscus gigas como la más abundante y Gyrosigma balticum como la más frecuente 100%), y tres dinoflagelados (siendo Protoperidinum conicum el de mayor frecuencia). La cianofita Microcystis sp. y la diatomea Surirella sp. 1 fueron las especies que por su alta frecuencia y baja abundancia se reportan como constantes. También se reportan 8 especies ocasionales y 36 raras, en su mayoría diatomeas (Fig. 7).

Durante lluvias se registraron 43 taxa, 34 diatomeas, 2 dinoflagelados, 5 cianofitas y 2 clorofitas, dando como resultado 16 especies dominantes, representadas por 2 cianofitas (Oscillatoria sp. y Spirulina sp.) y 14 diatomeas, con Coscinodiscus gigas como la más abundante y frecuente junto a Entomoneis alata, Cyclotella sp., Thalassionema nitzschiodes var. nitzschiodes y Navicula directa, quienes tuvieron una frecuencia del 75%. Se registraron también tres especies constantes, una cianofita (Merismopedia sp.) y dos diatomeas (Pleurosigma formosum y Rhizosolenia imbricata). Siete especies fueron ocasionales y 17 raras, la mayoría diatomeas (Fig. 7).

Diversidad. En Carretas-Pereyra, durante la época de secas, se tiene una diversidad promedio ligeramente mayor (2.99 bits/ind) que la promedio en la época de lluvias (2.52 bits/ind). Mientras que en Chantuto-Panzacola la diversidad fue mayor en lluvias (2.8 bits/ind) que en secas en donde se registró un valor promedio de 2.56 bits/ind.

Los valores registrados en secas, en ambos sistemas, mostraron el gradiente establecido por Subba-Rao (1981) el cual comienza en la zona de influencia marina (donde existe la mayor diversidad) y continúa hacia las regiones internas de las lagunas (con menor diversidad). También se observó que en Carretas-Pereyra, se registró una disminución en la diversidad (Tabla 1) con una fuerte dominancia de Protoperidinum conicum y Chlorococcum sp., las cuales representaron el 84% de la abundancia durante esa época. En Chantuto-Panzacola la diversidad disminuyó durante lluvias debido a la dominancia de Entomoneis alata (62% de la abundancia). Condiciones similares fueron reportadas en la Laguna del Mar Muerto, Oaxaca-Chiapas, en donde las cianofitas del orden Chroococales y los dinoflagelados provocaron una diversidad de 0.12 bits ind^-1 (Santoyo & Signoret, 1979). También, en las lagunas de Ceuta, Sinaloa donde la dominancia de Rhizosolenia setigera, Coscinodiscus radiatus y Coscinodiscus asteromphalus, dieron como resultado una diversidad baja (Coss & Chávez, 1976) y en el Estero Urías donde el crecimiento explosivo de Skeletonema costatum, provocó, también, el abatimiento de la diversidad (Santoyo, 1994).

Análisis de Componentes Principales (ACP). Para el ACP se incluyeron a los taxa dominantes que resultaron del análisis del diagrama de Olmstead y Tukey. Durante la época de secas en Carretas-Pereyra el ACP dio como resultado que las especies con eigenvalores >0.71 y <0.71 de los dos componentes principales explicaran el 75.6% de la varianza total. El análisis mostró asimismo, que las especies más representativas durante secas fueron Protoperidinium crasippes, Coscinodiscus gigas, Odontella mobiliensis, Nitzschia obtusa, Cyclotella sp., Lyrella irrorata y L. lyra, Gyrosigma balticum, Thalassionema sp., Thalassionema nitzschiodes , Rhizosolenia setigera y Prtotoperidinum conicum. En lluvias los dos primeros componentes explican el 69.5% de la varianza y las especies más representativas fueron Entomoneis alata, Cyclotella sp., Lyrella lyra , Thalassionema nitzschiodes, Navicula sp., Coscinodiscus radiatus, Fragillaria sp., Peridinum formosum y Rhizosolenia imbricata. (Fig. 8).

En Chantuto-Panzacola en la época de secas hubo 22 especies dominantes y el ACP ejecutado mostró que las especies representativas fueron Skeletonema costatum, Chaetoceros curvisetus, Ceratium furca var. hircus, Stephanopyxis turris, Ceratium fusus, Dytilum brigthwellii, Odontella mobiliensis, Thalassionema nitzschioides var. nitzschioides, Achnantes sp., Melosira sp. y Protoperidinium formosum, que explicaron el 62% de la varianza (Fig. 9). Durante la época de lluvias las especies que explicaron el 77.4% de la varianza fueron Amphora macilenta, Thalassionema nitzschioides var. nitzschioides, Gyrosigma balticum, Melosira sp. y Pleurosigma formosum; así como Cyclotella sp., Lyrella lyra, Coscinodiscus gigas, Thalassiosira sp. y Navicula sp. (Fig. 9).

En Carretas-Pereyra durante lluvias las especies más representativas fueron aquellas que tienen en su mayoría afinidades dulceacuícolas, mientras que en secas (en ambos sistemas) fueron las especies con afinidades marinas. Cabe destacar que en la época de lluvias en el sistema de Chantuto-Panzacola las especies más representativas fueron tanto aquellas con afinidades dulceacuícolas como las de estirpe marina, lo cual coincide con la presencia de los dos habitats registrados en esta laguna.

La distribución de las estaciones de muestreo de Carretas-Pereyra, definidas por los dos primeros componentes principales, que explican el 64.12% de la variación, demuestra una agrupación clara de las estaciones durante la época de secas, a excepción de la estación 7. Las muestras de la época de lluvias no presentaron un agrupamiento tan claro. En Chantuto-Panzacola el agrupamiento de las estaciones demuestra que sólo las estaciones en lluvias forman un grupo, a excepción de la estación 10, mientras que las estaciones de los periodos de secas y el otro de lluvias se mezclaron, lo que sugiere una similitud en cuanto a las abundancias de las especies que componen esas muestras (Fig. 10). Al respecto, Gayoso, (1999) en su estudio de Bahía Blanca encontró agrupamientos de las estaciones de acuerdo con la dominancia de las especies dada por los florecimientos; es decir, encontró que las estaciones correspondientes al mes de julio estuvieron caracterizadas por la escasa dominancia de especies debido a las bajas abundancias y no tuvieron una agrupación con las estaciones donde hubo florecimientos. En este estudio la única estación que presentó una dominancia fue la 7 de Pereyra durante secas donde Chlorococcum sp. y Protoperidinum conicum fueron dominantes en un 84% y quizá esa sea la causa por la que no se agrupó con las estaciones correspondientes a su época. Por lo tanto, el que no haya una mezcla entre estaciones en este sistema se debe, probablemente, a que la composición de las especies estuvo en función de las condiciones medio ambientales que se presentaron en cada época.

Caracterización ecológica de la comunidad. En general, se observó que las diferencias en los grupos dominantes del fitoplancton en los sistemas lagunares Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola estuvieron relacionadas al gradiente ambiental imperante en cada época, siendo la variación espacio-temporal de la salinidad el factor determinante en la presencia y distribución de los grupos.

De acuerdo al comportamiento estacional de los factores físicos y químicos y al análisis cluster realizado con ellos, se pudo establecer una regionalización del sistema, de tal manera que en Carretas-Pereyra durante la época de secas se definen dos habitats, uno euhalino y otro polihalino; durante lluvias el euhalino pasa a polihalino y el polihalino a mesohalino. En el caso de Chantuto-Panzacola, en secas se establecen tres grupos, uno mesohalino, un polihalino y uno euhalino; en lluvias el euhalino pasa a ser polihalino y los otros dos se establen como mesohalinos. Al respecto, Herrera-Silveira (1994), De la Lanza (1998) y Aguirre-Leon et al.,(1998) determinaron condiciones espacio-temporales semejantes a las registradas en los sistemas Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola, en las lagunas de Celestún, Tampamachoco y el sistema Pom-Atasta respectivamente, en donde la salinidad y los nutrientes fueron los principales factores que caracterizaron dichos sistemas.

Las características cualitativas del fitoplancton presentan ciertos patrones de distribución de acuerdo a las características ambientales de las diferentes regiones de una laguna (Santoyo, 1994), y la salinidad es factor determinante en la distribución de los grupos fitoplanctónicos de acuerdo con la halotolerancia específica de cada especie de acuerdo a como se describe a continuación.

A. Secas. Durante esta época, en el ambiente euhalino de Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola, se registró la presencia de diatomeas con afinidad marina tales como Coscinodiscus gigas., Chaetoceros sp., Gyrosigma sp., Odontella sp., Ditylum brightwellii, Skeletonema costatum, Lyrella lyra y Thalassionema sp., las cuales se registran frecuentemente en las lagunas costeras de México (Santoyo 1994). Cabe resaltar que Coscinodiscus gigas es una especie muy común y ampliamente distribuida en todo el Pacífico mexicano, desde Baja California hasta el Golfo de Tehuantepec (Hernández-Becerril, 2000), al igual que Rhizosolenia spp., aparentemente común en el Pacífico de acuerdo con D' Croz et al., (1991) con especies dominantes en ambos sistemas.

En ambos sistemas lagunares, se registraron dinoflagelados de estirpe marina como Ceratium fusus, especie que según Santoyo (1994), se presenta con mayor frecuencia en las lagunas costeras de México y que fue muy abundante durante la época. También se registró a Ceratium furca var. hircus abundante sólo en Chantuto-Panzacola, especie típicamente marina registrada en ambientes salobres como la laguna de Sontecomapan, en donde Guerra-Martínez y Lara-Villa (1996), registraron variaciones morfométricas en los especímenes atribuidas al ambiente; así como Protoperidinium cerasus, P. crassipes y P. conicum, especies que se presentan comúnmente en aguas costeras tropicales (Hernández-Becerril & Navarro, 1996).

En esta zona también se registró la presencia de la clorofita Chlorococcum sp., especie que por su alta frecuencia y abundancia fue considerada como dominante. Al respecto, Santoyo (1994) y Riley y Chester (1989), mencionan que las clorofitas del orden Chlorococcales se presentan frecuentemente en aguas costeras.

En la zona polihalina de ambos sistemas se registraron poblaciones pertenecientes a los géneros Navicula spp., Cyclotella sp. Nitzschia spp. y Amphora macilenta, esta última con afinidad dulceacuícola (Belcher & Swale, 1978; Barber & Haworth, 1994). En esta zona también se registraron cianofitas y clorofitas las cuales no tuvieron una presencia significativa en esta época.

En el ambiente mesohalino de Chantuto-Panzacola se registró la presencia de diatomeas, las cuales según Santoyo, (1994), tienen una abundancia media en este tipo de ambientes a excepción de Entomoneis alata la cual fue dominante y suele ser una especie característica de cuerpos de agua salobre (Spiniello, 1996). También se registró la presencia de la cianofita Anabaena sp. que apareció aquí como una especie ocasional pero en esta zona fue abundante.

B. Lluvias. En ambos sistemas, durante la época de lluvias en el ambiente mesohalino se registró que las especies dominantes fueron diatomeas con afinidades dulceacuícolas como Navicula spp., que se considera el más diverso en cuerpos de agua dulce y cuyas formas son generalmente bentónicas (Barber & Haworth, 1994; Belcher & Swale, 1978; Siqueiros-Beltrones, 1985, 1990), y Melosira sp. Esto sugiere que existe una alta turbulencia provocada probablemente por los escurrimientos lo cual se acentúa todavía más debido a lo somero de la laguna. También se registró la presencia de Cyclotella sp., Tabellaria sp. y Amphora macilenta. En este ambiente se registraron también cianofitas como Spirulina sp., Microcystis sp. menos tolerante a la salinidad, Merismopedia sp., Oscillatoria sp. y Anabaena sp., que fueron especies dominantes únicamente en Chantuto-Panzacola. Cabe mencionar que durante la época, ésta última especie se registró como la especie más frecuente en Carretas-Pereyra. Al respecto Martínez y Garate (1997) mencionan que la presencia de estas especies en una laguna pueden indicar una alta salida de estas poblaciones al mar adyacente como producto de la circulación provocada por los escurrimientos.

En el ambiente polihalino se registraron como especies dominantes Entomoneis alata, característica de cuerpos de agua salobre (Spiniello, 1996), Gyrosigma balticum, Odontella sp. y Coscinodiscus radiatus y ocho dinoflagelados de los cuales Ceratium fusus y C. falcatum fueron dominantes debido a su alta frecuencia y abundancia. La presencia de estas especies reflejan una entrada importante de agua del océano. De manera similar a lo registrado en este estudio, Santoyo (1974) y Gómez (1974) también registraron una distribución del fitoplancton por zonas (euhalina, polihalina y mesohalina) en la laguna de Yavaros, Sinaloa y en el sistema Huizache-Caimanero, Sinaloa, respectivamente.

Las lagunas Carretas-Pereyra y Chantuto-Panzacola responden de forma similar a los cambios climáticos debido a su similitud geomorfológica y condiciones climáticas, originando que las fluctuaciones estacionales de los factores físicos y químicos sean similares en ambas lagunas. El empleo de métodos multivariados para caracterizar espacial y temporalmente la distribución y composición de la comunidad fitoplanctónica, así como su asociación con las variaciones hidrológicas, permitió por un lado establecer una regionalización en los sistemas dada por las condiciones físicas y químicas imperantes durante cada época mediante un Análisis Cluster, y la aplicación del Análisis de Componentes Principales, mostró que la composición de la comunidad fitoplanctónica en cada uno de los sistemas corresponde a dicha regionalización.

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