Registros nuevos de hongos gasteroides y mixomicetes de la Sierra de Mazatán, Sonora, México

New records of gasteroid fungi and myxomycetes from the Sierra de Mazatán, Sonora, México

Eduardo Hernández-Navarro¹, Martín Esqueda^1*, Marcos Lizárraga², Damián López-Peña¹ y Aldo Gutiérrez¹

¹ Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A.C. Apartado postal 1735, 83000 Hermosillo, Sonora, México.

*Autor para correspondencia:
Martín Esqueda esqueda@ciad.mx

Recibido: 09/07/2015;
Aceptado: 30/10/2015.

Resumen

Se presentan siete registros nuevos de hongos gasteroides y tres de mixomicetes para la micobiota de la Sierra de Mazatán, Sonora, una zona prioritaria para ser declarada como área natural protegida. Sphaerobolus stellatus se cita por primera vez para la micobiota sonorense.

Abstract

Seven new records of gasteroid fungi and three of myxomycetes for the mycobiota of the Sierra de Mazatán, Sonora, a priority area to be declared as protected, are presented. Sphaerobolus stellatus is cited for the first time for the Sonoran mycobiota.

Keywords: Taxonomy, chorology, diversity, Sky Islands.

Introducción

En el estado de Sonora, México, existen seis Áreas Naturales Protegidas y otras cinco en proceso de acreditación. Entre estas últimas, está la Sierra de Mazatán o Sierra Huérfana, ubicada en tres municipios: Mazatán, Ures y Villa Pesqueira. Aunque no se considera como parte de las llamadas Islas del Cielo, localizadas en el noroeste de México y suroeste de Estados Unidos, se encuentra a sólo 80 km del sur de la Sierra de Aconchi, elemento más austral del archipiélago Madreano de las Islas del Cielo (Sánchez-Escalante et al., 2005).

Las Islas del Cielo son áreas montañosas con vegetación templada, rodeadas de vegetación xerófila, al igual que la Sierra de Mazatán, en las cuales se han identificado tres tipos de vegetación predominantes de acuerdo con su altitud: Mezquital (<600 msnm), matorral subtropical (600-1,200 msnm) y bosque de encino abierto (>1,200-1,500 msnm) (Arriaga, 2000; Piña-Páez et al., 2013).

Piña-Páez et al. (2013) realizaron el primer estudio sobre la diversidad de los hongos gasteroides en estos tres tipos de vegetación, en el que se registraron 37 especies y la segunda cita a escala mundial de Tulostoma gracilipes (Piña et al., 2010). Derivado de exploraciones recientes en la sierra, se presentan aquí registros nuevos de hongos gasteroides y las primeras citas de mixomicetes.

Materiales y métodos

Las recolecciones estudiadas provienen de muestreos realizados en la Sierra de Mazatán, Sonora, en los veranos de 2012 y 2013. El material fúngico se procesó y caracterizó con las técnicas convencionales en micología (Cifuentes et al., 1986). La descripción del color se hizo siguiendo a Kornerup y Wanscher (1978). Las preparaciones se hicieron en agua, KOH al 5%, azul de algodón, reactivo de Melzer y medio de Hoyer.

Los especímenes están depositados en la Colección de Hongos de la Universidad Estatal de Sonora (UES), siglas no registradas en Index Herbariorum. Las especies se determinaron con claves específicas como las de Long y Stouffer (1948), Martin y Alexopoulos (1969), Guzmán (1970), Wright (1987), Nannenga-Bremekamp (1991), Pegler et al. (1995) y Lado y Pando (1997), según el taxón.

Resultados y discusión

Los nuevos registros de hongos gasteroides de la Sierra de Mazatán, corresponden a siete especies en cuatro familias (Agaricaceae, Phellorinaceae, Geastraceae y Sclerodermataceae), comprendidas en tres órdenes (Agaricales, Boletales y Geastrales). Se presentan los tres primeros registros de mixomicetes para esta sierra, que pertenecen a las familias Arcyriaceae, Tubiferaceae y Didymiaceae, en los órdenes Trichiales, Liceales y Physarales, respectivamente.

Agaricales, Agaricaceae

Calvatia cyathiformis (Bosc) Morgan, J. Cincinnati Soc. Nat. Hist. 12(4): 168 (1890)

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, bosque de encino abierto con Quercus oblongifolia Torr., gregario, septiembre 22, 2013, E. Hernández 10389, 10390.

Observaciones. Este hongo se distingue por su ornamentación esporal con verrugas y la subgleba celular conspicua. La mayoría de los basidiomas de Mazatán presentan solo la subgleba con fragmentos de gleba. Calvatia fragilis (Vittad.) Morgan se caracteriza por sus basidiosporas finamente equinuladas a asperuladas y por la subgleba rudimentaria o ausente (Zeller y Smith, 1964). Dicha especie se conoce también de Sonora (Esqueda et al., 2000, 2010).

Tulostoma involucratum Long, Mycologia 36: 330 (1944)

Figura 1

Basidioma de 72 mm de altura. Saco esporífero de 15 x 12 mm, fácilmente separable del estípite. Exoperidio típicamente membranoso, oscuro por fuera y blanquecino por dentro. Endoperidio blanco amarillento (2A2) y liso al madurar, con boca tubular de 2.1 x 1.3 mm; punto de unión con el estípite conspicuo. Estípite de 57 x 2.8 mm, de color marrón claro (4A2), estriado a rugoso, atenuándose hacia la base y terminando en una estructura volviforme conformada por hifas fuertemente entremezcladas con materia orgánica. Basidiosporas de 4.6-5.7 μm diám., globosas a subglobosas, apiculadas, equinuladas. Capilicio hialino, de 3-6 μm diám., ramificado, ensanchado en los septos hasta 7 μm diám., generalmente amarillento, lumen visible a lacunar.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, mezquital con Acacia cochliacantha Humb. & Bonpl. ex Willd., gregario, agosto 25, 2012, E. Hernández 10377.

Observaciones. Tulostoma involucratum puede confundirse con T. xerophilum Long, porque ambas presentan exoperidio membranoso y boca tubular, pero el segundo taxón tiene un episporio con ornamentación menos conspicua y basidiomas más pequeños (Wright, 1987).

Phellorinia herculeana (Pers.) Kreisel, Ceská Mykol. 15(4): 196 (1961)

Figura 2

Basidioma de 12 x 45 mm, claviforme con estípite bien definido. Peridio blanquecino (2A2-4A2), grueso, continuo con el estípite, revestido con grandes placas irregulares. Dehiscencia apical mediante fisuras y desintegración. Estípite de 15 x 4.5 mm, cilíndrico, leñoso. Gleba polvorienta, ferruginosa (5A4-5B8). Basidiosporas de 4-5 μm diám., globosas, con verrugas cilíndricas con ápice truncado.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, mezquital con Prosopis sp., solitario, agosto 25, 2012, E. Hernández 10370.

Observaciones. Aunque el basidioma estudiado presentó un tamaño menor al citado por Guzmán y Herrera (1969), las características macro y microscópicas son las distintivas de este taxón. En Sonora se ha observado una gran variabilidad en forma y tamaño de este hongo, con basidioma desde cilíndrico a claviforme. De igual manera, las escamas varían de alargadas e imbricadas a independientes con formas angulosas a piramidales. Se ubica en Phellorinaceae junto con Dictyocephalos attenuatus (Peck) Long & Plunkett, el cual solo se ha citado para la micobiota de México en la reserva de biosfera El Pinacate y Gran Desierto de Altar en Sonora (Esqueda et al., 2013); asimismo, P. herculeana se conoce en pocas localidades de Sonora (Esqueda et al., 2010). Guzmán y Herrera (1969) registraron Phellorinia inquinans Berk., la cual es sinónima, para Nuevo León, San Luis Potosí, Sinaloa, Sonora y Tamaulipas.

Boletales, Sclerodermataceae

Pisolithus arhizus (Scop.) Rauschert, Z. Pilzk. 25(2): 50 (1959)

Basidioma de 44 x 100 mm, claviforme, formando un seudoestípite. Exoperidio grueso, verrucoso, marrón oscuro (6F4-6) en la madurez. Dehiscencia a través de aperturas irregulares del peridio. Gleba compuesta por peridiolos, haciéndose polvorienta al madurar. Basidiosporas de 7-10 μm diám., globosas, amarillentas, equinuladas, ocasionalmente con espinas curvas.

Observaciones. El espécimen estudiado se encontró rodeado de basidiomas de Scleroderma cepa Pers., del cual se distingue fácilmente por la ausencia de peridiolos y diferente color de esporada (Pegler et al., 1995). Martin et al. (2002), Reddy et al. (2005) y Phosri et al. (2012), consideran alrededor de diez especies para Pisolithus, siendo P. tinctorius y P. arhizus independientes; la primera asociada con pinos y encinos, mientras que la segunda con eucalipto. Dichos autores no presentan claves dicotómicas ni descripciones completas de las especies y los análisis moleculares prácticamente carecen de especímenes provenientes de América. En este trabajo se siguió el criterio de Coker y Couch (1928), Pegler et al. (1995) e Index Fungorum (2015), manteniéndose como válido P. arhizus hasta tener evidencias moleculares de las recolecciones de Sonora.

Scleroderma reae Guzmán, Ciencia Méx.: 200 (1967)

Figuras 3-4

Basidioma de 24 x 25 mm, globoso a subgloboso, deprimido en el ápice. Exoperidio de hasta 2 mm de grosor, blanquecino (1A2-3A2), agrietado; rizomorfo de consistencia corchosa. El KOH provoca una reacción rojiza en el peridio, que cuando seca se torna verdosa. Gleba polvorienta, marrón grisácea (9E3) a marrón violácea (11E4). Basidiosporas de 7-11 μm diám., globosas, subreticuladas. Fíbulas escasas en el peridio.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, bosque de encino abierto con Quercus oblongifolia, terrícola entre hojarasca, gregario, septiembre 22, 2013, E. Hernández 10333, 10334, 10345, 10353.

Observaciones. Parece ser la única especie de Scleroderma con esporas subreticuladas y fíbulas de Sonora (Esqueda et al., 1995, 2010). Este hongo fue descrito por Guzmán (1970) de California, Estados Unidos. Recientemente, Guzmán et al. (2013), la sinonimizaron con S. albidum, al argumentar la variabilidad morfológica del basidioma y el tamaño esporal. Sin embargo, en esta última las basidiosporas no son subreticuladas y el peridio carece de fíbulas. Asimismo, con S. bovista comparte un peridio agrietado apicalmente, blanquecino a amarillento, que se tiñe de rojizo oscuro con KOH, pero con fíbulas comunes en el peridio y esporas reticuladas de 11-14 μm diám. En este trabajo se decidió mantenerla como especie independiente hasta que se realicen estudios moleculares que definan su estatus. De Sonora se habían citado tres especies de Scleroderma para la Sierra de Mazatán: S. albidum Pat. & Trab., S. cepa Pers. y S. verrucosum (Bull.) Pers., todas con esporas equinuladas y sin retículo (Piña-Páez et al., 2013).

Geastrales, Geastraceae

Basidiomas de 11.2 x 8.6 mm. Exoperidio subhigroscópico, blanquecino (2A2-4A2) con capa miceliar generalmente presente entre arena y materia orgánica; con 6 a 10 lacinias generalmente rotas en el extremo distal, rodean la parte inferior del endoperidio de 8 x 7 mm, el cual es blanco grisáceo (1B1), sub-estipitado a sésil. Peristoma delimitado, irregularmente plegada, tendiendo a fimbriada. Gleba marrón oscura (6F4-6). Basidiosporas de 3-3.5 μm diám., finamente verrucosas, color marrón-amarillento.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, mezquital, en Acacia cochliacantha, gregario, agosto 25, 2012, E. Hernández 10381.

Observaciones. Esta especie es común en el desierto Sonorense (Esqueda et al., 2010, 2013). La variabilidad fenotípica puede dificultar su identificación; sin embargo, el tamaño pequeño de las basidiosporas con una ornamentación delicada pero evidente, permite reconocerla. Dicha variabilidad puede estar acentuada por la intemperización del material recolectado.

Sphaerobolus stellatus Tode, Fung. Mecklenb. Sel. (Lüneburg) 1: 43 (1790)

Figuras 5-6

Basidiomas de 2-2.5 mm diám. Peridio con cuatro capas; la capa externa blanca cuando fresca o blanco amarillento (1A2) cuando seca, mientras que la capa interna es anaranjada-amarillenta (4A8), lisa, con dehiscencia esteliforme, formando 6-8 rayos. Peridiolo único de 1.2-1.5 mm, globoso, blanco anaranjado (5A2). Basidiosporas de 6-10 x 5.5-6.5 μm, subglobosas a ovoide-elipsoides, hialinas, con pared gruesa y lisa.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, bosque de encino abierto, sobre estiércol de vaca, gregario, septiembre 22, 2013, E. Hernández 10365 (UES).

Observaciones. Se recolectó entremezclado con especímenes de Cyathus stercoreus. Aunque es cosmopolita en zonas templadas, este es un registro nuevo para la micobiota sonorense. Existen varios trabajos sobre la filogenia del grupo donde se aceptan como válidas tres especies en este género: S. ingoldii Geml, D.D. Davis & Geiser, S. stellatus y S. iowensis L.B. Walker (Geml et al., 2005a, b). La discriminación de especies de Sphaerobolus es conspícua a nivel molecular, mientras que a nivel morfoespecie se presentan diferencias de menos de un micrómetro en el tamaño esporal. Asimismo se basan en caracteres no convencionales como la morfología y la velocidad de crecimiento de las cepas en diferentes medios de cultivo (Geml, 2004; Geml et al., 2005a, b).

Trichiales, Arcyriaceae

Arcyria denudata (L.) Wettst. Verh. Zool. Bot. Ges. Wien. 35: 353 (1886)

Figura 7

Esporangios de 2.0 mm de altura, estipitados. Esporoteca de 0.9-1.2 x 0.4-0.6 mm diám., cilíndrica, anaranjado clara a rojiza (6A5-7A5) o rosácea (6E8-5C5). Estípite cilíndrico de 0.6-0.9 x 0.1-0.2 mm de color pardo rojizo (8E8-8F8), hueco y relleno con cistes subglobosos a poliédricos por la presión, de 10-12 x 12-14 μm diám. Hipotalo membranáceo, violáceo-claro. Peridio fugaz, permanece como un calículo con forma de embudo. Capilicio de 3-5 μm diám., adherido al calículo, tubular, elástico, amarillento, ornamentado con espinas, crestas, anillos y subanillos, con retículos sutiles y algunos segmentos lisos. Esporas de 7-8 μm diám., globosas, amarillo pálidas, ornamentadas con grupos de verrugas dispersas.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, bosque de encino abierto, sobre estiércol de vaca junto a Cyathus stercoreus (Schwein.) De Toni. De Toni, agosto 22, 2012, E. Hernández 10387 (UES).

Observaciones. Este mixomicete se identifica por sus fructificaciones rosáceas cuando joven, su calículo en forma de embudo y el capilicio que permanece unido al calículo después de la expansión, lo que concuerda con Martin y Alexopoulos (1969) y Lado y Pando (1997). Se puede confundir con Arcyria affinis Rostaf., A. incarnata (Pers. ex J.F. Gmel.) Pers., A. insignis Kalch. & Cooke y A. minuta Buchet, pero la primera tiene un calículo en forma de embudo, el capilicio no está firmemente adherido al calículo y el estípite es más excéntrico. La segunda tiene un estípite más pequeño, el calículo es aplanado, el cual casi alcanza el sustrato y el capilicio se desprende fácilmente del calículo. De A. insignis se distingue por el tamaño esporal, 8-10 μm diám., y de A. minuta por su capilicio espinoso y esporas de 8-10 μm diám. Especie cosmopolita, frecuentemente observada sobre madera en descomposición. Sin embargo, en esta ocasión se registra como coprófila, aunque todos los caracteres concuerdan bien con A. denudata. Previamente se citó para Sonora por Pérez-Silva et al. (2001) y Lizárraga et al. (2008a, b) sobre madera muerta en bosque de encino, encino-pino y encino-enebro-pino; madera en descomposición de Ipomoea arborescens en bosque tropical y de Quercus sp. en bosque de galería.

Liceales, Tubiferaceae

Figura 8

Etalio de 23 x 10 mm, subgloboso, sésil. Peridio grueso, con una sola capa, gris amarillenta (2B4-2C5), dehiscencia irregular. Pseudocapilicio de 10-15 μm diám., formado por tubos huecos, amarillo pálidos, superficialmente ornamentado con espinas pequeñas. Esporas de (5.5-) 6-7 μm diám., globosas, amarillo grisáceas en masa, ornamentadas, con retículo, ocasionalmente incompleto.

Material estudiado. Municipio de Ures, Sierra de Mazatán, bosque de encino abierto, sobre tronco en descomposición, agosto 25, 2012, E. Hernández 10385 (UES).

Observaciones. Por el tamaño de las fructificaciones esta especie puede confundirse con Reticularia lycoperdon Bull., pero por sus esporas de coloración parda en masa, ornamentación y de mayor tamaño, y el tipo de pseudocapilicio en esta última, se separa fácilmente. Ejemplares pequeños de L. flavofuscum podrían confundirse incluso con L. epidendrum (L.) Fr.; sin embargo, el peridio grueso y las esporas más pequeñas en la primera, permiten separarlas fácilmente (Martin y Alexopoulos, 1969). Especie cosmopolita, que fructifica en madera en descomposición o sobre cortezas de árboles vivos. Previamente se ha citado de Sonora por Pérez-Silva et al. (2001) y Lizárraga et al. (2008a, b).

Physarales, Didymiaceae

Mucilago crustacea F.H. Wigg., Prim. Fl. Holsat. (Kiliae): 112 (1780).

Figura 9

Etalios de 13-21 x 8-14 x 4-6 mm, sésiles, pulviniformes a alargados. Corteza gruesa, blanquecina (1B1-2A2), formada por cristales estrellados de carbonato de calcio. Capilicio constituido por una red de filamentos de 1-2 μm diám., violáceo oscuros, abundantes, ocasionalmente intercalados con ensanchamientos. Pseudocapilicio formado por filamentos iridiscentes, hialinos, alargados a ramificados. Esporas de 10-12 μm diám., globosas, violáceo oscuras en masa, violáceo claro al microscopio, con espinas.

Observaciones. Este taxón puede confundirse micro y macroscópicamente con algunas especies de Fuligo; sin embargo, la presencia de cristales estrellados en M. crustacea y capilicio similar a Didymium, los separan fácilmente. Especie cosmopolita, con una variabilidad esporal aparentemente alta en el tamaño y ornamentación, según Martin y Alexopoulos (1969) y Lizárraga et al. (1999). Fructifica sobre madera en descomposición, hojas secas y cortezas de árboles. Previamente se ha citado de Sonora por Moreno et al. (2006) y Lizárraga et al. (2007).

Consideraciones finales

La diversidad de los hongos gasteroides en la Sierra de Mazatán está bien representada. En el estudio previo de Piña-Páez et al. (2013) se registraron 37 especies, en tres tipos de vegetación muestreados durante las cuatro estaciones del año. Miller (1995) consideró que para conocer la biodiversidad fúngica es necesario realizar estudios consecutivos de hasta cinco años, debido a que factores como la estacionalidad, la sucesión fúngica y las diferentes metodologías de muestreo, influyen directamente en la diversidad registrada para una localidad. Cabe destacar que no existen estudios sobre otros grupos de hongos en esta área. Piña-Páez et al. (2013) registraron la presencia de hongos gasteroides xerófilos en áreas con una altitud mayor a 800 m.s.n.m. Como ejemplo, Endoptychum arizonicum (Shear & Griffiths) Singer & A.H. Sm., el cual podría indicar una mayor aridez.

El catálogo de hongos gasteroides de la Sierra de Mazatán se incrementó a 42 especies, de las que Sphaerobolus stellatus es un registro nuevo para la entidad. Esto representa cerca del 20% de las especies conocidas de este grupo en Sonora. Con respecto a mixomicetes, es necesario hacer mayores exploraciones y recolectar sustratos para cultivos en cámara húmeda y determinar su diversidad.

Agradecimientos

Los autores agradecen a Biól. Carolina Trujillo, M. en C. Alberto Jiménez y Ecól. Rafael Maldonado por su apoyo técnico durante los muestreos. A la Biól. Georgina Vargas se reconoce su apoyo técnico general.

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