Influencia de los factores ambientales en el desove de los esciénidos en la zona costera de Buenos Aires, Argentina

Influence of environmental factors on the spawning of sciaenids in the Buenos Aires Coastal Zone, Argentina

Maria Inés Militelli^1,2*, Karina Andrea Rodrigues^1,2, Federico Cortés¹, Gustavo Javier Macchi^1,2

¹ Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP), Paseo Victoria Ocampo No. 1, CC. 175, Mar del Plata 7600, Argentina. * Corresponding author. Email: militell@inidep.edu.ar

Received July 2012,
received in revised form December 2012,
accepted January 2013.

RESUMEN

La ictiofauna de las aguas costeras de la provincia de Buenos Aires está dominada por siete especies de esciénidos: Micropogonias furnieri, Cynoscion guatucupa, Macrodon ancylodon, Pogonias cromis, Umbrina canosai, Paralonchurus brasiliensis y Menticirrhus americanus. Con el propósito de describir la estrategia de desove de estas especies en las aguas costeras de Argentina, se analizó la relación entre las hembras de esciénidos en puesta y los factores ambientales. Las especies de esciénidos fueron clasificadas en tres grupos de acuerdo con el intervalo termohalino de las áreas de puesta: (a) desovante estuarino asociado al frente salino de fondo, incluyó las especies que desovaron principalmente en el área interna del estuario en concordancia con los mayores gradientes horizontales de salinidad de fondo (M. furnieri, M. ancylodon y P. cromis); (b) desovante estuarino no asociado al frente salino de fondo, incluyó las especies que desovaron principalmente en la zona media del estuario, en aguas salobres con salinidades que oscilaron entre 24 y 30 (P. brasiliensis y M. americanus); y (c) desovante marino, incluyó las especies que desovaron siempre en aguas marinas (valores de salinidad superiores a 30) tanto en la zona externa del estuario del Río de la Plata como en El Rincón, al sur de la provincia de Buenos Aires (C. guatucupa, U. canosai y M. furnieri). Micropogonias furnieri, el esciénido más abundante de Argentina que presenta la mayor distribución latitudinal, puede comportarse como desovante marino o estuarial según las características ambientales. Esto le permite lograr un mayor aprovechamiento de cada ecosistema y, en consecuencia, aumentar sus probabilidades de supervivencia.

Palabras clave: Sciaenidae, desove, factores ambientales, estuario del Río de la Plata.

The fish community in coastal waters of the Buenos Aires Province is dominated by seven sciaenid species: Micropogonias furnieri, Cynoscion guatucupa, Macrodon ancylodon, Pogonias cromis, Umbrina canosai, Paralonchurus brasiliensis, and Menticirrhus americanus. The relation between sciaenid spawning females and environmental factors was examined in order to describe the spawning strategy of these species in Argentine coastal waters. Sciaenid species were classified into three groups according to the thermohaline range of the spawning areas: (a) estuarine spawners associated with the bottom salinity front comprised those species that spawned in the inner area of the estuary in accordance with the main horizontal salinity gradients at the bottom (M. furnieri, M. ancylodon, and P. chromis); (b) estuarine spawners not associated with the bottom salinity front comprised those species that spawned mainly in the middle of the estuary, in brackish water with salinities ranging from 24 to 30 (P. brasiliensis and M. americanus); and (c) marine spawners comprised those species that always spawned in salt water (salinity values higher than 30) in the outer area of the Río de la Plata Estuary or El Rincón, in the southern part of Buenos Aires Province (C. guatucupa, U. canosai, and M. furnieri). Micropogonias furnieri, the most abundant sciaenid in Argentina that presents the highest latitudinal distribution, can behave as a marine or estuarine spawner depending on the environmental characteristics. This allows it to make better use of each ecosystem and thus increase its survival chances.

Key words: Sciaenidae, spawning, environmental factors, Río de la Plata estuary.

INTRODUCCIÓN

En el mar Argentino, en particular en la zona costera de Buenos Aires (Argentina), la confluencia de las aguas costeras y continentales generan dos zonas frontales conocidas como el estuario del Río de la Plata (34º S–36º S) y El Rincón (39º S–41º S) (Guerrero et al. 1997, Guerrero 1998).

Los frentes son biológicamente importantes debido a sus características físicas que permiten la agregación de plancton y material particulado, favoreciendo la concentración de individuos de diferentes niveles de la cadena alimentaria (Le Fèvre 1986, Largier 1993).

Hay tres clases principales de procesos físicos que se combinan para producir un hábitat reproductivo favorable para peces costeros pelágicos: (1) los procesos de enriquecimiento (surgencia, mezcla, etc.), (2) los procesos de concentración (convergencia, formación frontal, estabilidad de la columna de agua) y (3) los procesos que favorecen la retención dentro de (o la deriva hacia) el hábitat apropiado (Bakun 1996). Por esta razón, las áreas frontales se consideran como hábitats reproductivos favorables (Le Fèvre 1986, Largier 1993, Agostini y Bakun 2002).

En la zona costera de Buenos Aires, también conocida como Ecosistema Costero Bonaerense, cohabitan 94 especies de peces pertenecientes a 49 familias, incluyendo las especies marinas y las de agua dulce. Este ecosistema alberga una pesquería demersal multiespecífica con diferentes tipos de flotas pesqueras (artesanal, de rada o ría, costera y de altura). Las familias Sciaenidae y Rajidae son los más importantes en términos de niveles de abundancia y captura (Cousseau 1985). La familia Sciaenidae está representada por siete especies: corvina (Micropogonias furnieri), pescadilla de red (Cynoscion guatucupa), pescadilla real (Macrodon ancylodon), corvina negra (Pogonias cromis), pargo (Umbrina canosai), córvalo (Paralonchurus brasiliensis) y burriqueta (Menticirrhus americanus).

Los esciénidos son peces carnívoros asociados principal-mente al fondo que se distribuyen en aguas costeras tropicales y templadas de todo el mundo. La mayoría se encuentra en fondos de arena abierta y fango, y algunos se encuentran solamente en aguas salobres. Algunas especies habitan en estuarios, algunas viven en aguas marinas y otras desarrollan parte de su ciclo de vida en los estuarios y se desplazan a los ambientes marinos en la etapa adulta. Estas diferencias impactan sobre las estrategias reproductivas adoptadas por las especies para asegurar la supervivencia de la descendencia, a saber, la elección de la zona de reproducción y el tiempo óptimo para la liberación de los gametos.

A pesar de que la reproducción de la corvina rubia, la pescadilla de red y la pescadilla real ha merecido gran atención (Cassia 1986; Macchi y Christiansen 1992; Macchi 1998; Macchi y Acha 1998; Acha et al. 1999; Macchi et al. 2003; Militelli y Macchi 2004, 2006), en el área no se han llevado a cabo estudios reproductivos comparados entre los miembros de esta familia. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue examinar la relación entre las hembras de esciénidos en puesta y los factores ambientales con el fin de describir la influencia de las condiciones ambientales en el área de desove como parte de la estrategia reproductiva de estas especies en las aguas costeras argentinas. El entender la dinámica de las poblaciones de peces y el medio ambiente es fundamental para una gestión eficiente de los recursos pesqueros. Del mismo modo, la comprensión de las causas subyacentes de la elección de los hábitats de desove permitirá una gestión más eficiente de la pesquería.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los ejemplares de la familia Sciaenidae y los datos oceanográficos fueron obtenidos en la zona costera de Buenos Aires (34º S–41º S) durante cinco campañas de investigación llevadas a cabo por el Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP) entre 1999 y 2005 (fig. 1, tabla 1). Los peces fueron recolectados con una red de arrastre de fondo tipo Engel (tamaño de malla de 200 mm en las alas y 120 mm de envergadura, 4 m de apertura vertical y 15 m de abertura horizontal), la cual operaba 15 minutos por lance. Los esciénidos se separaron por especie y se determinó el estadio macroscópico de madurez de las hembras con base en una escala de cinco estadios: (1) inmaduro, (2) en desarrollo o parcialmente desovado, (3) grávido o en puesta, (4) en postpuesta y (5) en reposo (Macchi y Acha 1998). Esta escala de madurez ha sido validada mediante el análisis histológico de los ovarios en diferentes especies de peces, incluyendo los esciénidos de las aguas costeras argentinas (Macchi y Christiansen 1992, Macchi et al. 2002, Militelli 2007). La incidencia de los desoves se estimó a partir del porcentaje de individuos en estadio 3 (i.e., con ovocitos hidratados) dividido entre el total de hembras adultas muestreadas en cada lance.

Se analizaron por separado las campañas de investigación realizadas durante el pico de puesta (noviembre y diciembre) y las del final de la temporada reproductiva (marzo). Para determinar las características ambientales de las zonas de desove de los esciénidos durante el pico reproductivo, se utilizaron los datos de tres cruceros de investigación que cubrieron la mayor parte de la distribución espacial de las especies en noviembre y diciembre de 1999, 2003 y 2005. Para examinar el conjunto de hembras reproductoras de las diferentes especies de esciénidos durante el pico reproductivo, se realizó un análisis de escala multidimensional no paramétrico (NMDS, por sus siglas en inglés) basado en una matriz de similitud de Bray-Curtis de presencia o ausencia de hembras en puesta en cada lance (Clarke 1993). Cuando un grupo de lances era claramente evidente en las ordenaciones, se comprobaba utilizando un análisis de similitudes (ANOSIM) para determinar la significancia de similitud/diferencia dentro y entre grupos. La relación entre la matriz de similitud y las variables ambientales se evaluó mediante la prueba de Mantel, en la que la significancia de la correlación fue determinada con una prueba de permutación (Legendre y Legendre 1998). El análisis biota-ambiente (BIO-ENV) fue utilizado para calcular la correlación entre la matriz de similitud y cada variable ambiental (Clarke y Ainsworth 1993). Los análisis (NMDS, ANOSIM, prueba de Mantel y BIO-ENV) se realizaron con el software estadístico R (R Development Core Team 2011). La frecuencia de aparición de las hembras de esciénidos en desove dentro de los grupos, definidos por NMDS, fue estimada para cada especie como el número de lances (nl) con presencia de hembras en desove dividido entre el número de lances por grupo.

Para analizar la información biológica y oceanográfica al final de la época reproductiva, se emplearon los datos obtenidos en dos campañas de investigación llevadas a cabo en marzo de 2000 y 2001. Durante estos meses, el objetivo de los cruceros fue establecer las áreas de desove de M. furnieri en la región del Río de la Plata, por lo que sólo se tomaron datos de la zona norte de la provincia de Buenos Aires.

El muestreo oceanográfico se realizó con un perfilador de conductividad, temperatura y profundidad (CTD Sea-Bird). Los valores de conductividad y temperatura se procesaron en el Laboratorio de Oceanografía Física del INIDEP y fueron convertidos a unidades oceanográficas (salinidad y densidad). Finalmente, los datos de salinidad fueron calibrados con un salinómetro utilizando muestras de agua discretas y datos de temperatura con termómetros reversibles. Debido a que los esciénidos son especies demersales sólo se emplearon los datos de fondo para analizar la información oceanográfica en relación con la actividad reproductiva.

RESULTADOS

La prueba de Mantel indicó que los conjuntos de hembras de esciénidos en desove mostraron una relación significativa con las variables ambientales (estadístico de Mantel rM = 0.341, P < 0.001). El análisis BIO-ENV indicó que tanto la salinindad de fondo (correlación de Spearman = 0.384) como la temperatura del agua (correlación de Spearman = 0.275) se correlacionaron significativamente con la composición de los conjuntos de hembras en desove.

En el primer grupo de lances, los valores de la temperatura de fondo (media = 18.51 °C, intervalo = 16.80–19.93 °C) y la salinidad (media = 21, intervalo = 11.76–34.00) fueron característicos del frente salino de fondo (tabla 2, fig. 4a) localizado en la parte interna del estuario. El segundo grupo de lances se caracterizó por aguas salobres (salinidad media = 29.29, intervalo = 23.88–33.00) con media = 16.82 °C (intervalo térmico de 14.83 a 19.13 ºC) (tabla 2, fig. 4a). Finalmente, el tercer grupo presentó valores de temperatura (media = 15.25 °C, intervalo = 13.09–18.50) y salinidad (media = 33.42, intervalo = 31.88–34.24) característicos de aguas marinas de la región costera.

Al final de la temporada reproductiva se detectaron hembras de M. furnieri, M. ancylodon, C. guatucupa y P. brasiliensis en desove en el ERP (fig. 2b). En marzo, las hembras de M. furnieri en desove mostraron un patrón de desove más disperso, con desoves en la parte interna, media y externa del estuario. La temperatura en el área reproductiva varió entre 21 y 24 ºC y la salinidad entre 24 y 33 (fig. 4b, tabla 2). Las hembras de C. guatucupa en desove se concentraron principalmente en un área reducida con valores de salinidad entre 33 y 34 y una temperatura que varió entre 19 y 22 ºC (fig. 2b, tabla 2). Los desoves de M. ancylodon se presentaron en áreas reducidas, donde las hembras grávidas se localizaron principalmente en coincidencia con el frente salino de fondo (fig. 2b). Los desoves del P. brasiliensis se observaron principalmente en el área interna del ERP.

En síntesis, la tabla 2 muestra el porcentaje de hembras reproductivamente activas y en desove y los intervalos termohalinos de las áreas de desove para cada especie durante los años analizados. Cabe aclarar que en marzo no se observaron hembras reproductivamente activas de M. americanus y U. canosai.

Los peces presentan una gran diversidad de estrategias reproductivas y rasgos asociados tales como el sistema reproductivo, el número de parejas, el tipo de sexo, el hábitat de desove, la temporada de desove, la fecundidad y otros (Helfman et al. 1997). Considerando que la estrategia de historia de vida se define como un patrón complejo de rasgos de historia de vida co-evolucionados diseñados para un entorno en particular, la táctica es la plasticidad de estas características que permite a las poblaciones enfrentar la variabilidad ambiental (Rochet 2000). Es por eso que los individuos de la misma especie que se distribuyen en un intervalo latitudinal amplio pueden tener diferentes tácticas reproductivas bajo diferentes condiciones ambientales (Balon 1984, Munro 1990).

Se encontró que, en las aguas costeras de Buenos Aires, los sciénidos tienen diferentes hábitats de desove. De acuerdo con el intervalo termohalino de las zonas de desove, estas especies se clasificaron en tres grupos: (a) desovante estuarino asociado al frente salino de fondo, (b) desovante estuarino no asociado al frente salino de fondo y (c) desovante marino.

Las especies del grupo desovante estuarial asociado al frente salino de fondo desovan principalmente en el área interna del ERP, coincidentemente con el frente salino de fondo. En este grupo se ubican M. furnieri y M. ancylodon. En el estuario de Bahía Blanca no se observó el mismo patrón; por ejemplo, las hembras de esciénidos en puesta no se encontraron en el área interna de la bahía López Cazorla (2000, 2004). Aunque no se obtuvieron muestras de P. cromis, esta especie debe incluirse dentro de los desovantes estuarinos, debido a que la actividad reproductiva de esta especie fue descrita para el ERP pero limitada a las aguas poco profundas (<7 m) de la zona sur de la Bahía Samborombón (Macchi et al. 2002). Los desoves de M. furnieri y M. ancylodon no llegan a la Bahía de Samborombón sino que se extienden a lo largo de la zona frontal entre Montevideo (Uruguay) y punta Piedras (Argentina). Durante la prima-vera, los desoves de ambas especies se encuentraron asociados principalmente al frente salino de fondo; sin embargo, al final del período reproductivo se observó un patrón de desove más difuso. Las pruebas aportadas hasta ahora sugieren que, a pesar de que la mayor actividad reproductiva de M. furnieri se concentra en el frente salino de fondo, durante el final del período reproductivo el patrón espacial tiende a ser difuso. La dispersión de los reproductores estaría asociada a la migración o el desplazamiento de las hembras activas hacia el sector externo durante marzo y abril, y es así que el desove en la zona correspondería a los últimos lotes de ovocitos de la temporada reproductiva (Macchi et al. 2003).

Las especies en el grupo desovante estuarino no asociado al frente salino de fondo desovan principalmente en la zona media del ERP, en aguas salobres con salinidades que oscilaron entre 24 y 30. El grupo está conformado por P. brasiliensis y M. americanus. Debe mencionarse que ambas especies también pueden desovar a salinidades superiores.

Las especies del grupo desovante marino desovan siempre en aguas marinas (valores de salinidad superiores a 30), tanto en la zona externa del ERP como en El Rincón. Este grupo está conformado por C. guatucupa y U. canosai. Estos resultados concuerdan con López-Cazorla (2000), quien registró el desove de C. guatucupa en El Rincón, particular-mente en el estuario de Bahía Blanca. Este autor concluye que el desove de esta especie ocurre en el área externa del estuario y que las corrientes de marea transportan los huevos y larvas hacia la zona interna que sirve como área de cría hasta que los juveniles alcancen los 12 cm de talla media y migren nuevamente al ambiente marino.

Los desoves de M. furnieri en la región interna del ERP han sido descritos por otros autores (Lasta y Acha 1996, Macchi y Christiansen 1996, Macchi et al. 1996, Macchi 1997, Acha et al. 1999, Jaureguizar et al. 2008). Al igual que lo observado en el presente trabajo, estos autores notaron que el área de desove coincide con la máxima penetración de la cuña salina, es decir, con el frente salino de fondo. El patrón reproductivo de M. furnieri, M. ancylodon y P. cromis en el ERP no coincide con el marco teórico de que "los peces con huevos planctónicos generalmente no se reproducen dentro de los estuarios, desovan en aguas externas y se reclutan a los estuarios como larvas o juveniles" (Potter y Hyndes 1999, Nordlie 2003, Whitfield 1999). Berasategui et al. (2004), sobre la base de estudios del ictioplancton del ERP, concluyeron que la dinámica del estuario debe desempeñar un papel primordial que permita este estilo reproductivo. El ERP se caracteriza, la mayor parte del tiempo, por una fuerte estratificación vertical de la salinidad (condición de cuña salina). La cabecera del estuario se caracteriza por un frente de turbidez bien desarrollado. La alta turbidez limita la fotosíntesis. Inmediatamente fuera del frente de turbidez, en las aguas marinas, el agua se vuelve menos turbia y se observan los picos de fitoplancton. Como consecuencia, la cadena trófica en el estuario podría basarse en dos fuentes de materia orgánica: fitoplancton y detritus vegetal. Por debajo de la haloclina y en la punta de la cuña salina se producen densas agregaciones de plancton. El misidáseo Neomysis americana, una presa clave para peces juveniles, ocurre en todo lo largo del frente de turbidez (Acha et al. 2008). La retención de los primeros estadios de vida de los peces que ponen huevos pelágicos en un estuario depende de la interacción de las características dinámicas del sistema y el comportamiento de las larvas (Acha 1999).

El desove de huevos pelágicos en la zona interna del ERP fue descrito para sciénidos y otras especies, tales como Brevoortia aurea y Paralichthys orbignyanus (Díaz de Astarloa y Munroe 1998, Acha y Macchi 2000). La confluencia de masas de agua en el frente de salinidad de fondo y la gran escala espacial del sistema favorece el desove de huevos pelágicos y permite una retención dinámica de las larvas en el estuario antes de la exportación por la circulación bidireccional de la cuña salina (Acha 1999).

El desove de M. furnieri en aguas salobres sólo se ha observado en la laguna costera de Rocha en Uruguay (Vizziano et al. 2002); nunca se ha observado en otros estuarios donde habita esta especie, como los estuarios brasileros Laguna los Patos (Vieira y Castello 1997) y Laguna Cananeia (Sinque 1980). En Brasil, los adultos de M. furnieri viven y se reproducen en aguas marinas adyacentes a la costa y sólo los primeros estadios de vida se desarrollan en los estuarios y lagunas costeras (Castello 1986, Haimovici 1998, Sinque y Muelbert 1997, Tundisi y Matsumura-Tundisi 2000). La dinámica del estuario de Laguna los Patos está determinada por su topografía y las condiciones meteorológicas. Como las amplitudes de marea son pequeñas (en promedio 0.47 m), el intercambio de agua entre la región costera y la laguna en primavera y a principios del verano está influenciada principalmente por el pasaje de vientos fuertes provenientes del sur que dirigen gran cantidad de agua hacia la costa (Muelbert y Weiss 1991). Estos procesos garantizan el transporte de huevos y larvas desde el medio marino hacia el estuario (Abreu y Castello 1997 en Acha 1999). Por lo tanto, los esciénidos de Laguna los Patos desovan en el medio marino y penetran al estuario aprovechando las corrientes generadas por el viento.

A pesar de que la actividad reproductiva de M. furnieri tiene lugar principalmente en la zona interna del ERP, el comportamiento reproductivo de esta especie en El Rincón permitiría la colocación de este esciénido dentro del grupo de desovantes marinos; sin embargo, el desove se asoció siempre a una temperatura superior a los 18 ºC.

En conclusión, en el caso de M. furnieri, el esciénido más abundante del Ecosistema Costero Bonaerense que presenta la mayor distribución latitudinal, la selección de las áreas reproductivas de las poblaciones del ERP y El Rincón está dominada por las características propias de cada ambiente. Es por ello que, dependiendo de la dinámica característica de cada sistema, los individuos de una misma especie con una estrategia reproductiva determinada se comportan como desovantes marinos en algunos casos o estuariales en otros. Estos cambios tácticos les permiten lograr un mayor aprovechamiento de cada ecosistema y, en consecuencia, aumentar sus probabilidades de supervivencia.

AGRADECIMIENTOS

Esta investigación se llevó a cabo dentro del Programa Costero del INIDEP. Esta es la contribución INIDEP No. 1774. Expresamos nuestro agradecimiento a Haraldo Christiansen, Marta Estrada y Teresita Carlé por la preparación de los cortes histológicos. Agradecemos también a Norma Rossi por su contribución en la revisón de la redacción del manuscrito.

REFERENCES

Acha EM. 1999. Estrategia reproductiva de la saraca, Brevoortia aurea (Spix y Agassiz, 1829) (Pisces: Clupeidae), en el estuario del Río de la Plata. PhD thesis, Universidad Nacional de Mar del Plata, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Mar del Plata, Argentina, 213 pp.         [ Links ]

Acha EM, Macchi GJ. 2000. Spawning of the Brazilian menhaden, Brevoortia aurea, in the Río de la Plata estuary, Argentina-Uruguay. Fish. Bull. 98(2): 227–235.         [ Links ]

Acha EM, Mianzan H, Lasta CA, Guerrero RA. 1999. Estuarine spawning of whitemouth croaker Micropogonias furnieri (Pisces: Sciaenidae), in the Río de la Plata, Argentina. Mar. Freshwat. Res. 50: 57–65.         [ Links ]

Acha EM, Mianzan H, Carreto J, Guerrero R, Giberto DA, Montoya N, Carignan MO. 2008. An overview of physical and ecological processes in the Río de la Plata estuary. Cont. Shelf Res. 28: 1579–1588. http://dx.doi.org/10.1016/j.csr.2007.01.031        [ Links ]

Agostini VN, Bakun A. 2002. 'Ocean triads' in the Mediterranean Sea: Physical mechanisms potentially structuring reproductive habitat suitability (with example application to European anchovy, Engraulis encrasicolus). Fish. Oceanogr. 11: 129–142.         [ Links ]

Bakun A. 1996. Patterns in the Ocean: Ocean Processes and Marine Population Dynamics. University of California Sea Grant, San Diego, USA, in cooperation with Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, La Paz, Baja California Sur, Mexico, 323 pp.         [ Links ]

Balon EK. 1984. Patterns in the evolution of reproductive styles in fishes. In: Potts GW, Wooton RJ (eds.), Fish Reproduction: Strategies and Tactics. Academic Press, London, pp. 35–53.         [ Links ]

Berasategui AD, Acha EM, Fernández Aráoz NC. 2004. Spatial patterns of ichthyoplankton assemblages in the Río de la Plata estuary (Argentina, Uruguay). Estuar. Coast. Shelf Sci. 60: 599–610. http://dx.doi.org/10.1016/j.ecss.2004.02.015        [ Links ]

Cassia MC. 1986. Reproducción y fecundidad de la pescadilla dered (Cynoscion striatus). Publ. Com. Téc. Mixta Frente Marít. 1(1): 191–203.         [ Links ]

Castello JP. 1986. Distribución, crecimiento y maduración sexual de la corvina juvenil (Micropogonias furnieri) en el estuario de la "Lagoa Dos Patos", Brasil. Physis A 44(106): 21–36.         [ Links ]

Clarke KR. 1993. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure. Aust. J. Ecol. 18: 117–143.         [ Links ]

Clarke KR, Ainsworth M. 1993. A method of linking multivariatecommunity structure to environmental variables. Mar. Ecol. Prog. Ser. 92: 205–219.         [ Links ]

Cousseau MB. 1985. Los peces del Río de la Plata y de su FrenteMarítimo. In: Yáñez-Arancibia A (ed.), Fish Community Ecology in Estuaries and Coastal Lagoons: Towards an Ecosystem Integration. Universidad Nacional Autónoma de México, pp. 515–534.         [ Links ]

Díaz de Astarloa JM, Munroe TA. 1998. Systematics, distribution and ecology of commercially important paralichthyid flounders occurring in Argentinean-Uruguayan waters (Paralichthys, Paralichthyidae): An overview. J. Sea Res. 39: 1–9. http://dx.doi.org/10.1111/j.1442-9993.1993.tb00438.x        [ Links ]

Guerrero RA. 1998. Oceanografía física del estuario del Río de la Plata y el sistema costero de El Rincón. In: Lasta CA (ed.), Resultados de una campaña de evaluación de recursos demersales costeros de la Provincia de Buenos Aires y del litoral uruguayo. Noviembre 1994.         [ Links ] INIDEP Inf. Téc. 21, pp. 29–54.         [ Links ]

Guerrero RA, Acha EM, Framiñan MB, Lasta CA. 1997. Physical oceanography of the Río de la Plata Estuary, Argentina. Cont. Shelf Res. 17(7): 727–742. http://dx.doi.org/10.1016/S0278-4343(96)00061-1        [ Links ]

Haimovici M. 1998. Teleósteos demersais e bentonicos. In: Seeliger A, Odebrecht C, Castello JP (eds.), Os Ecossistemas Costeiro e Marinho do Extremo Sul do Brasil. Ecoscientia, Rio Grande, pp. 43–152.         [ Links ]

Helfman GS, Collette BB, Facey DE. 1997. The Diversity of Fishes. Blackwell Science, Massachusetts, 529 pp.         [ Links ]

Jaureguizar AJ, Militelli MI, Guerrero RA. 2008. Distribution of Micropogonias furnieri at different maturity stages along an estuarine gradient and in relation to environmental factors. J. Mar. Biol. Assoc. UK 88: 175–181. http://dx.doi.org/10.1017/S0025315408000167        [ Links ]

Largier JL. 1993. Estuarine fronts: How important are they?. Estuaries 16: 1–11. http://dx.doi.org/10.2307/1352760        [ Links ]

Lasta CA, Acha EM. 1996. Cabo San Antonio: Su importancia en el patrón reproductivo de peces marinos. Publ. Com. Téc. Mixta Frente Marít. 16: 39–45.         [ Links ]

Le Fèvre J. 1986. Aspects of the biology of frontal systems. Adv.Mar. Biol. 23: 163–299.         [ Links ]

Legendre P, Legendre L. 1998. Numerical Ecology. Elsevier Science, Amsterdam, 853 pp.         [ Links ]

López-Cazorla A. 2000. Age structure of the population of weakfish Cynoscion guatucupa (Cuvier) (Pisces: Sciaenidae) in Bahía Blanca waters, Argentina. Fish. Res. 46: 279–286. http://dx.doi.org/10.1016/S0165-7836(00)00152-1        [ Links ]

López-Cazorla A. 2004. Peces. In: Piccolo MC, Hoffmeyer MS (eds.), El Ecosistema del Estuario de Bahía Blanca. IADO,Bahía Blanca, Argentina, pp. 191–201.         [ Links ]

Lowerre-Barbieri SK, Ganias K, Saborido-Rey F, Murua H, Hunter JR. 2011. Reproductive timing in marine fishes: Variability, temporal scales, and methods. Mar. Coast. Fish.: Dyn. Manage. Ecosys. Sci. 3(1): 71–91. http://dx.doi.org/10.1080/19425120.2011.556932        [ Links ]

Macchi GJ. 1997. Reproducción de la corvina rubia (Micropogonias furnieri) del sector rioplatense. Su relación con los gradientes horizontales de salinidad. Rev. Invest. Des. Pesq. INIDEP 11: 73–94.         [ Links ]

Macchi GJ. 1998. Preliminary estimate of spawning frequency andbatch fecundity of striped weakfish, Cynoscion striatus, in coastal waters off Buenos Aires Province. Fish. Bull. 96(2):375–381.         [ Links ]

Macchi GJ, Christiansen HE. 1992. Estimación de la fecundidad de la corvina rubia (Micropogonias furnieri) mediante la aplicación del método estereométrico. Publ. Com. Téc. Mixta Frente Marít. 12: 17–22.         [ Links ]

Macchi GJ, Christiansen HE. 1996. Análisis temporal del procesode maduración y determinación de la incidencia de atresias de corvina rubia (Micropogonias furnieri). Publ. Com. Téc. Mixta Frente Marít. 16: 93–101.         [ Links ]

Macchi GJ, Acha ME. 1998. Aspectos reproductivos de las principales especies de peces en la Zona Común de Pesca Argentino-Uruguaya y en El Rincón. Noviembre 1994. In: Lasta CA (ed.), Resultados de una campaña de evaluación de recursos demersales costeros de la provincia de Buenos Aires y del litoral uruguayo. Noviembre 1994.         [ Links ] INIDEP Inf. Téc. 21, pp. 67–89.         [ Links ]

Macchi GJ, Acha EM, Lasta CA. 1996. Desove y fecundidad de la corvina rubia Micropogonias furnieri Desmarest, 1823 del estuario del Río de la Plata, Argentina. Bol. Inst. Esp. Oceanogr. 12(2): 99–113.         [ Links ]

Macchi GJ, Acha EM, Lasta CA. 2002. Reproduction of black drum (Pogonias cromis) in the Río de la Plata estuary, Argentina. Fish. Res. 59: 83–92.         [ Links ]

Macchi GJ, Acha EM, Militelli MI. 2003. Seasonal egg production pattern of whitemouth croaker (Micropogonias furnieri) of the Río de la Plata estuary, Argentina-Uruguay. Fish Bull. 101: 332–342.         [ Links ]

Militelli MI. 2007. Biología reproductiva comparada de especies de la familia Sciaenidae en aguas del Río de la Plata y Costa Bonaerense. PhD thesis, Universidad Nacional de Mar del Plata, Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Mar del Plata, Argentina, 145 pp.         [ Links ]

Militelli MI, Macchi GJ. 2004. Spawning and fecundity of king weakfish, Macrodon ancylodon, in the Río de la Plata estuary, Argentina-Uruguay. J. Mar. Biol. Assoc. UK 84: 443–447. http://dx.doi.org/10.1017/S0025315404009427h        [ Links ]

Militelli MI, Macchi GJ. 2006. Spawning and fecundity of striped weakfish, Cynoscion guatucupa, in the Río de la Plata estuary and adjacent marine waters, Argentina-Uruguay. Fish. Res. 77: 110–114. http://dx.doi.org/10.1016/j.fishres.2005.08.004        [ Links ]

Muelbert JH, Weiss G. 1991. Abundance and distribution of fish larvae in the channel area of the Patos Lagoon Estuary, Brazil. NOAA Tech. Res. NMFS 95: 43–54.         [ Links ]

Munro AD. 1990. Environmental influences on reproductive cycles. Chapter 1. In: Munro AD, Scott AP, Lam TJ (eds.), Reproductive Seasonality in Teleosts: Environmental Influences. CRC Press, Boca Raton, 254 pp.         [ Links ]

Nordlie FG. 2003. Fish communities of estuarine salt marshes of eastern North America, and comparison with temperate estuaries of other continents. Rev. Fish Biol. 13: 281–325. http://dx.doi.org/10.1023/B:RFBF.0000033050.51699.84        [ Links ]

Potter IC, Hyndes GA. 1999. Characteristics of the ichthyofaunas of southwestern Australian estuaries, including comparisons with holarctic estuaries and estuaries elsewhere in temperate Australia. A review. Aust. J. Ecol. 24: 395–421.         [ Links ]

R Development Core Team. 2011. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. URL http://www.R-project.org/.         [ Links ]

Rochet MJ. 2000. A comparative approach to life-history strategies and tactics among four orders of teleost fish. ICES J. Mar. Sci. 57: 228–239.         [ Links ]

Sinque C. 1980. Larvas de Sciaenidae (Teleostei) identificadas na regiaõ estuarino-lagunar de Cananéia. Bol. Zool. Univ. S. Paulo 5: 39–77.         [ Links ]

Sinque C, Muelbertt JH. 1997. Ichthyoplankton. In: Seeliger U, Odebrecht C, Castello JP (eds.), Subtropical Convergence Environments. Springer -Verlag, pp. 120–122.         [ Links ]

Tundisi JG, Matsumura-Tundisi T. 2000. The lagoon region and estuary ecosystem of Cananéia, Brazil. In: Seeliger U, de Lacerda LD, Kjerve B (eds.), Ecological Studies: Coastal Marine Ecosystems of Latin America. Springer-Verlag, pp. 119–130.         [ Links ]

Vieira JP, Castello JP. 1997. Environment and biota of Patos Lagoon Estuary. Fish fauna. In: Seeliger U, Odebrech C, Castello JP (eds.), Subtropical Convergence Environments: The Coast and Sea in the Southwestern Atlantic. Springer-Verlag, pp. 56–61.         [ Links ]

Vizziano D, Forni F, Saona G, Norbis W. 2002. Reproduction of Micropogonias funieri in a shallow temperate coastal lagoon in the southern Atlantic. J. Fish Biol. 61: 196–206. http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8649.2002.tb01771.x        [ Links ]

Whitfield AK. 1999. Ichthyofaunal assemblages in estuaries: A South African case study. Rev. Fish Biol. Fish. 9: 151–186. http://dx.doi.org/10.1023/A:1008994405375        [ Links ]

Nota

Traducido al español por los autores.