Distribution and behavior of Argentine hake larvae: Evidence of a biophysical mechanism for self–recruitment in northern Patagonian shelf waters

G Álvarez–Colombo^1*, C Dato¹, GJ Macchi^1,2, E Palma^3,4, L Machinandiarena¹, HE Christiansen¹, P Betti^1,2, C Derisio^{1, 2}, P Martos^{1, 5}, F Castro–Machado¹, D Brown¹, M Ehrlich¹, H Mianzan^{1, 2}, EM Acha^{1, 2}

Received May 2010
Accepted May 2011

² Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Buenos Aires, Argentina.

³ Departamento de Física, Universidad Nacional del Sur, Bahía Blanca, Argentina.

⁴ Instituto Argentino de Oceanografía (CONICET), Bahía Blanca, Argentina.

⁵ Facultad de Ciencias Exactas y Naturales, Universidad Nacional de Mar del Plata, Argentina.

RESUMEN

Se ha propuesto que movimientos planctónicos verticales acoplados a patrones de circulación horizontal o verticalmente estratificados podrían describir un mecanismo de retención con ventajas ecológicas como la mejora del reclutamiento. El desove del stock patagónico de la merluza argentina Merluccius hubbsi es principalmente de enero a febrero y está asociado a un frente altamente productivo. Aunque se ha hipotetizado sobre la retención de huevos y larvas de peces en este frente, esto no ha sido plenamente probado y sus mecanismos aún no han sido propuestos para los estadios tempranos de la merluza. A fin de comprender mejor los procesos físicos y biológicos involucrados en la supervivencia y distribución de las larvas de merluza, este trabajo se enfocó en los fenómenos de transporte y el comportamiento larvario asociado a ellos, los cuales permitirían la retención de larvas en el área de desove y su posterior distribución hacia las zonas de asentamiento y crianza. Para probar esta hipótesis a escalas espaciales y temporales apropiada, se analizaron registros acústicos para describir los patrones de distribución vertical y horizontal de las larvas de merluza, muestras discretas de plancton para confirmar la identidad de los blancos acústicos, y los resultados de un modelo de circulación numérico para estimar los patrones de corriente en la región durante los meses de desove de la especie. Coincidiendo con el desarrollo de una vejiga natatoria funcional, las larvas de 4 mm y mayores mostraron un marcado patron de distribución vertical asociado a una capa dispersora del sonido, que migra desde la termoclina, donde se encuentra durante la noche, hasta profundidades cerca del fondo durante el día. Este patrón diario de migración vertical estuvo asociado a la estructura de circulación, equivalente a un flujo en dos capas, lo que indica un patrón de recirculación en el plano vertical. La retención de estadios larvarios tempranos en el área de desove fue evidenciada por los datos acústicos que indican una ubicación persistente del grueso de las larvas de merluza en la principal zona de desove durante los meses de verano. La distribución se extiende al resto de la zona de crianza conforme avanza la temporada reproductiva coincidiendo con el patrón general de los vectores de circulación de fondo predichos para la sección media de la plataforma. Los resultados se discuten a la luz de la triada fundamental de Bakun identificando sus elementos. Además se propone un modelo conceptual acerca de los principales procesos de acoplamiento biofísico durante las primeras fases del ciclo de vida de la merluza para profundizar en el conocimiento de los mecanismos de reclutamiento de la especie.

Palabras clave: larvas de merluza, plataforma patagónica, acústica, retención, reclutamiento.

It has been proposed that vertical movements of planktonic organisms coupled to a horizontally or vertically stratified circulation pattern could describe a retention mechanism, with ecological advantages such as favoring recruitment success. The Patagonian stock of the Argentine hake Merluccius hubbsi spawns mainly from January to February in relation to a highly productive tidal frontal system. Although retention of fish eggs and larvae has been previously hypothesized for this system, it has not been fully proven and its mechanisms have not yet been proposed for hake early stages. To better understand the physical and biological processes involved in the survival and distribution of hake larvae, we focused on transport features and associated larval behavior governing the retention of larvae in the spawning area and their subsequent distribution to settlement and nursery grounds. To test this hypothesis at appropriate spatial and temporal scales, we analyzed acoustic records to describe vertical and horizontal distribution patterns of hake larvae, discrete plankton samples to confirm the identity of acoustic targets, and outputs from a numerical circulation model to estimate current patterns in the region during the hake spawning months. Coinciding with the development of a functional swimbladder, hake larvae of 4 mm and larger showed a strong vertical distribution pattern associated with a sound scattering layer migrating from the thermocline during the night to near–bottom depths during the day. This diel vertical migration pattern was associated with the circulation structure, equivalent to a two–layer flow, indicating a recirculation pattern in the vertical plane. The retention of early larval stages in the spawning area was evident from the acoustic data, indicating a persistent location for the bulk of hake larvae at the main spawning ground during summer months. The distribution extends to the rest of the nursery grounds as the breeding season advances in agreement with the general pattern of middle shelf bottom circulation vectors produced by the numerical model. The results are discussed within the framework of Bakun's fundamental triad, identifying its elements. In addition, a conceptual model for the main biophysical coupling processes during the early life history of M. hubbsi is proposed in order to gain insight about the recruitment mechanism of this species.

Key words: hake larvae, Patagonian shelf, acoustics, retention, recruitment.

INTRODUCCIÓN

La merluza argentina Merluccius hubsii (Marini 1933) es, en términos de biomasa, el pez demersal dominante en el mar argentino. Debido a su mayor abundancia (~85% de la biomasa total, Dato et al. 2001) y, en consecuencia, mayor importancia comercial, el stock patagónico de esta especie ha sido objeto de importantes esfuerzos de investigación en los últimos años; no obstante, su biomasa y reclutamiento han declinado dramáticamente debido a la sobrepesca a partir de finales de la década de los noventa (Aubone et al. 2000). En este contexto, para mejorar su manejo es necesario profundizar en el conocimiento de los procesos que potencialmente afectan su reclutamiento, y con éste su crecimiento poblacional.

La merluza es un desovador parcial con fecundidad anual indeterminada (Macchi et al. 2004). La reproducción de la población desovante del stock patagónico sucede de diciembre a marzo, con un pico reproductivo principal en enero–febrero (Pájaro et al. 2005). La persistencia de su desove en aguas costeras (a cerca de 50 m de profundidad) frente a la provincia de Chubut (43°–46° S) está bien documentada (Ciechomski et al. 1983, Macchi et al. 2004). Esta región también es zona de crianza para las merluzas juveniles recién transformadas (Ehrlich 1998, Ehrlich y Macchi 2003). Se ha observado que la ubicación del área de desove coincide con un frente térmico paralelo a la costa que va desde 43° a 45°30' S, a profundidades menores a 80 m (Pájaro et al. 2005, Macchi et al. 2010). Este frente es parte del sistema frontal de mareas altamente productivo de la península Valdés (Acha et al. 2004 y referencias en ese trabajo), que es forzado por la estratificación térmica estacional y la gran disipación energética de las mareas características de la zona (Simpson y Bowers 1981, Glorioso 1987, Glorioso y Flather 1995, Sabatini y Martos 2002). Es un sistema altamente productivo debido al enriquecimiento en nutrientes forzado por la mezcla por mareas. El frente se caracteriza por altas concentraciones de fitoplancton que mantienen una abundante población de zooplancton de diversas fracciones, desde micro hasta macrozooplancton (e.g., Carreto et al. 1986, Viñas y Ramírez 1996, Mianzan y Guerrero 2000, Álvarez–Colombo et al. 2003, Costello y Mianzan 2003, Mianzan et al. 2010). Aunque la circulación del frente no ha sido estudiada, investigaciones a mayor escala espacial muestran que la circulación media anual sobre la plataforma, promediada en la profundidad, consiste en un amplio flujo hacia el noreste con velocidades medias de ~3.5 cm s^–1 (Palma et al. 2008).

Como se ha mencionado, las primeras fases del ciclo de vida de la merluza se desarrollan en un escenario con mucha riqueza, tanto física como biológica; sin embargo, la información disponible acerca de la dinámica de dichas fases tempranas ofrece un panorama bastante incompleto. Basado en el esquema de circulación frontal al norte de la península Valdés propuesto por Bakun y Parrish (1991), Ehrlich (1998) planteó la hipótesis de la retención de larvas (principalmente especímenes >20 mm) en las zonas de desove del norte de la Patagonia; no obstante, dicha retención y sus mecanismos no han sido aún totalmente probados, ni siquiera propuestos. Aún se desconoce cómo las larvas de los primeros estadios, totalmente planctónicos, evitan la advección en este ambiente dinámico, o cómo las larvas al momento de su metamorfosis a organismos juveniles llegan a sus principales sitios de asentamiento en sectores costeros del área de desove, y más al sur a zonas tan distantes como el golfo San Jorge (a ~100 millas naúticas).

Se han propuesto movimientos verticales acoplados a un patrón de circulación de dos capas como un mecanismo plausible de retención general de plancton, y de larvas de peces en particular (revisión bibliográfica por Sinclair 1988). También se ha establecido que el posicionamiento vertical activo de los estadios larvarios permite un mayor control sobre el transporte horizontal propiciando así el autorreclutamiento de la población (ver Sponaugle et al 2002). Algunas evidencias parciales indican que las larvas de M. hubsii y otras especies de merluza pueden migrar siguiendo un ciclo diario (Hollowed 1992, Ehrlich 1998, Chang et al. 1999). Trabajando a la escala espacial del Atlántico suroccidental y utilizando un modelo numérico de simulación, Palma et al. (2008) mostraron que su estructura vertical de circulación equivale a grandes rasgos a un flujo en dos capas, en el que la capa superior se mueve hacia el noreste mientras que la capa inferior se mueve mucho más lentamente en dirección opuesta. Por lo tanto, el principal objetivo de este estudio ha sido probar la hipótesis de que la retención de larvas de merluza en el norte de la Patagonia y la ubicación de los principales sitios de asentamiento, pueden ser explicadas por el acoplamiento de los patrones de comportamiento y circulación antes mencionados. Para hacerlo se requirió un diseño de muestreo intensivo a escalas espaciales y temporales apropiadas. Se emplearon registros acústicos continuos para describir los patrones de distribución vertical y horizontal de las larvas de merluza y sus variaciones, muestras discretas de plancton a fin de confirmar la identidad de los blancos acústicos, y los resultados de un modelo numérico de circulación para estimar los patrones de corriente en la región durante los meses de primavera y verano. Los resultados se analizan a la luz de la triada fundamental de Bakun (1996), identificando sus principales elementos. Finalmente se trazó un modelo conceptual de los principales procesos biofísicos de acoplamiento durante los estadios tempranos del ciclo de vida de la merluza con el fin de profundizar en el conocimiento del proceso de reclutamiento de este stock de la especie.

Se obtuvieron muestras oceanográficas, acústicas y biológicas de 11 campañas realizadas de 2000 a 2009 a bordo de los buques oceanográficos Dr. Eduardo Holmberg y Capitán Oca Balda del Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP, Mar del Plata, Argentina). La primer meta de las campañas fue evaluar los grupos de merluzas juveniles y reproductores durante la temporada de desove del stock de merluza del norte de la Patagonia, en el Mar Argentino, entre 43° y 47° S (tabla 1). La distribución de las larvas de merluza fue analizada interanualmente considerando seis campañas realizadas en años consecutivos durante el punto máximo de la temporada reproductiva (enero–febrero de 2004–2009), y también a lo largo de una sola temporada, con cuatro campañas consecutivas entre diciembre de 2008 y abril de 2009. La mayoría de las muestras oceanográficas y biológicas se tomaron en estaciones predefinidas ubicadas a lo largo de transectos acústicos (fig. 1a).

Caracterización oceanográfica del área

Los datos oceanográficos (temperatura, salinidad, profundidad) se obtuvieron con un CTD Seacat SBE 19 (SeaBird Electronics Inc., Bellevue, Washington). La estructura de la columna de agua fue analizada a partir de los perfiles de CTD para interpretar la distribución vertical de los dispersores acústicos. Con el fin de cuantificar la estratificación se calculó el parámetro de estabilidad i (Simpson 1981), una medida del trabajo necesario para homogeneizar la columna de agua (expresada en J m^–3) y se estableció un valor crítico de 40 J m^–3 para definir la posición del frente (Martos y Sánchez 1997, Sabatini y Martos 2002). Dada la falta de mediciones de corriente, el patrón de circulación durante enero se determinó a partir de un modelo numérico reciente de la plataforma patagónica (Palma et al. 2008) que incluye todos los forzamientos principales de la región: vientos, mareas, descargas de agua dulce, y corrientes de margen occidental.

Muestreo acústico y biológico

En todos los cruceros los datos acústicos se registraron a la tasa máxima de disparo respecto a la profundidad. El diseño de muestreo acústico consistió en transectos regulares separados entre sí alrededor de 25 millas naúticas orientados perpendicularmente a la batimetría, abarcando un área de cerca de 35,000 millas naúticas cuadradas que comprenden las áreas de desove y crianza (fig. 1a). El equipo acústico, calibrado utilizando técnicas de blanco estándar (Foote et al. 1987), consistió en ecosondas Simrad EK500 (Kongsberg Maritime AS, Kongsberg, Noruega) y transductores de 38 kHz (haz dividido con un ángulo de 3 dB de 7°), 120 kHz (haz dividido con un ángulo de 3 dB de 7°) y 200 kHz (haz simple de 3 dB de 7°, no disponible en el B/O Capitán Oca Balda), montados en los cascos de los barcos. Los registros acústicos fueron capturados en una base de datos relacional Ingres y posteriormente analizados mediante los programas de postprocesamiento Simrad BI500 (Simrad 1993), BEI (Korneliussen 2004) y Myriax Echoview v4.1 (Myriax Pty Ltd., Hobart, Tasmania).

El muestreo biológico se llevó a cabo con dos propósitos: primero, para validar las marcadas capas dispersoras de sonido de 38 kHz comúnmente registradas durante las campañas realizadas durante el punto máximo de la temporada, con muestras tomadas en o cerca de las estaciones predefinidas (fig. 1a); segundo, para determinar la distribución de las larvas tardías y los primeros estadios juveniles al final de la temporada (febrero y abril de 2009) con un diseño de muestreo sistemático del área de estudio siguiendo la posición de las estaciones de muestreo predefinidas (fig. 1a). Se emplearon distintas redes en los diferentes momentos de la temporada de desove considerando el tamaño de las larvas, su capacidad natatoria y su posición en la columna de agua. Las agregaciones larvarias más densas encontradas en el punto máximo de la temporada se muestrearon en las profundidades correspondientes a las capas dispersoras de sonido con redes Bongo (malla de 300/500 µm, equipadas con flujó–metro mecánico); Multinet (Hydro–Bios Apparatebau GmgH, Kiel–Holtenau, Alemania) de apertura–cierre mútliple (malla de 300 µm); y un trineo epibentónico para plancton (malla de 500 mm, equipado con flujómetro mecánico) (ver descripción de Wiebe y Benfield 2003). Hacia el final de la temporada (abril de 2009) se capturaron larvas desarrolladas, durante la noche, mediante lances oblicuos de una red de arrastre rectangular de media agua (RMT–1; boca con área de 1 m², malla de 1000 µm, modificada a partir de Baker et al. 1973); mientras que durante el día se utilizó una pequeña red de arrastre de fondo (6 m de longitud total, con bridas de 10 m, 6 m de relinga superior e inferior, malla de las piernas de 25 mm, malla del copo de 10 mm, puertas de 0.25 m² de superficie y apertura vertical de 80 cm) para capturar organismos juveniles asentados (especímenes entre 20 y 120 mm). Las redes pelágicas se arrastraron a una velocidad media de ca. 3.5 nudos y se monitorearon en tiempo real con sensores de telemetría acústica (Scanmar AS, Åsgåardstrand, Noruega) para el intervalo de profundidad y el ángulo de apertura de la boca (RMT–1). En el caso de las redes sin mecanismo de apertura y cierre los arrastres se realizaron minimizando la velocidad del barco durante maniobras rápidas de arriado y cobrado, y arrastrando las redes a la profundidad predefinida durante períodos relativamente largos (típicamente de 15 min) a fin de minimizar la contribución de organismos de las capas superiores.

Las muestras con larvas de merluza en los primeros estadíos se fijaron en una solución de formol al 5%. Después se midió la longitud total (LT, mm) de las larvas para evaluar su distribución de tallas. Las larvas tardías y merluzas juveniles asentadas capturadas con la red RMT–1 y la pequeña red de arrastre de fondo se separaron y midieron a bordo inmediatamente después del cobrado de la red. Las longitudes medidas no se corrigieron por encogimiento debido a la preservación, considerando que Fowler y Smith (1983) encontraron tan sólo un encogimiento medio de 4.3% de LT en larvas de Merluccius bilinearis.

Se tomaron en consideración las propiedades acústicas de las especies encontradas en las muestras de las redes para explorar su contribución a la energía dispersada a las frecuencias empleadas. Según la clasificación de Stanton et al. (1994, 1998a, 1998b) los grupos de zooplancton más comúnmente encontrados en las aguas de la plataforma del norte de la Patagonia (principalmente copépodos, anfípodos, eufaúsidos, quetognatos y decápodos sergéstidos) caen en la categoría de zooplancton "tipo fluído" con poca capacidad de dispersión, debido a pequeños contrastes de densidad y velocidad de sonido con relación al agua circundante. Dado que su fuerza de dispersión depende principalmente de la relación entre el tamaño del blanco y la longitud de onda, su respuesta acústica disminuye al disminuir la frecuencia. Consecuentemente, a frecuencias relativamente bajas como 38 kHz, animales muy pequeños en comparación con la longitud de onda del sonido (ca. 40 mm) son esencialmente indetectables. En contraste, a esas frecuencias, el zooplancton con inclusiones de gas como los sifonóforos y las larvas de peces con vejiga natatoria pueden dar lugar a una fuerte dispersión resonante (Benfield et al. 2003, Godø et al. 2009). A frecuencias cercanas a la de resonancia la dispersión acústica de pequeñas cantidades de zooplancton conteniendo gas puede rebasar la de otros tipos de zooplancton mucho más numeroso por un factor de varios órdenes de magnitud (Stanton 1994, Lavery et al. 2003). Este atributo se puede aprovechar para la identificación del zooplancton dispersor de sonido dominante en poblaciones mixtas (Korneliussen y Ona 2003, Lavery et al. 2007), y por lo tanto en este estudio constituyó la base para reconocer las agregaciones de larvas de merluza; por ello, su distribución se determinó a partir de los ecogramas a 38 kHz, mientras que los ecogramas a otras frecuencias se emplearon para discriminar larvas de otros tipos de dispersores, dada su distintiva respuesta a cada frecuencia.

Validación de los ecorregistros a 38 kHz

El análisis de correspondencia entre registros acústicos y la distribución larvaria de la merluza se complementó con un experimento que siguió un ciclo migratorio vertical diario (MVD) de la capa dispersora de 38 kHz. Esta investigación se realizó durante un periodo de 20 h en una posición fija ubicada en 44°20' S, 63°31' W (fig. 1a). Se tomaron muestras de plancton en seis momentos con diferentes condiciones de luz (en la noche, al amanecer, en el día y al oscurecer). Se cubrieron cuatro horizontes en cada instancia de muestreo utilizando la red Multinet Hydro–Bios, coincidiendo con la capa dispersora de 38 kHz y estratos por encima y debajo de la misma, y cubriendo la mayor parte de la columna de agua. También se registraron datos a 120 kHz. Las muestras de plancton se fijaron en formol y después se analizaron con ayuda de un microscopio de disección. Los individuos de las diferentes especies capturadas se identificaron, contaron y midieron a partir de submuestras.

Análisis multifrecuencia de las agregaciones demersales de larvas

A fin de verificar la existencia de dispersión resonante de las larvas de merluza en el intervalo de tallas capturado en las redes, se utilizaron las ecuaciones teóricas de la frecuencia de resonancia (f₀) y las secciones transversales de retrodispersión (σ_bs) propuestas por Andreeva (1964) con parámetros establecidos como lo hicieron Griffiths et al. (2001). Estos cálculos permitieron inferir la dimensión de una vejiga natatoria que produce resonancia acústica a 38 kHz, y estimar las diferencias en la intensidad de blanco (TS, dB re 1 m², por sus siglas en inglés) de los blancos acústicos a las frecuencias utilizadas, de la siguiente manera:

donde f₀ es la frecuencia de resonancia; f, la frecuencia de insonificación; y, la razón de calor específico del aire, tomada como 1.4; P, la presión estática a la profundidad donde se encuentran los peces (en Pa); µ, el módulo de elasticidad de los tejidos que rodean la vejiga, tomados como 10⁵ Pa; p, la densidad del agua de mar, tomada como 1025 kg m^–3; a, el radio de la esfera cuyo volumen es igual al de la vejiga natatoria; Q, el factor de calidad, inversamente relacionado con la amortiguación del sistema, tomado como 5; y σ_bs, la sección transversal de retrodispersión (en m²).

Para analizar empíricamente la dependencia de la frecuencia de la retrodispersión de las agregaciones larvarias se realizó un análisis multifrecuencia utilizando 38, 120 y 200 kHz en ecogramas grabados a lo largo de la zona de desove en enero de 2009. Los datos tomados durante el día en sectores con profundidades mayores a 50 m fueron ecointegrados en el volumen definido por la altura del núcleo de la capa dispersora y promediados para unidad elemental de distancia de muestreo (ESDU, por sus siglas en inglés) de una milla náutica. La fuerza media de retrodispersión volumétrica (MVBS, por sus siglas en inglés, expresada en dB re 1 m^–1; MacLennan et al. 2002) a las tres frecuencias se extrajo de ecogramas a un umbral de S_V (coeficiente de retrodispersión volumétrica) de –75 dB, con el software Echoview. Las intensidades del eco a las tres frecuencias fueron luego comparadas como la diferencia en la MVBS (Everson et al. 1993; Madureira et al. 1993a, 1993b) entre 38 kHz y la otras frecuencias empleadas (f) como sigue:

En su conjunto, estos análisis llevados a cabo en el origen, la distribución vertical y las propiedades acústicas de la capa dispersora de 38 kHz, configuraron su caracterización que luego fue usada para interpretar los ecogramas de los conjuntos de datos de las campañas evaluados.

Patrones de la distribución horizontal de las larvas de merluza

Las ecointegraciones en términos del coeficiente de dispersión por área náutica (NASC, por sus siglas en inglés) expresadas en m² millas náuticas^–2 (MacLennan et al. 2002), promediadas a un ESDU de 1 milla naútica fueron determinadas mediante los programas Simrad BI500 y BEI. Los valores de NASC obtenidos fueron después interpolados entre los transectos de muestreo que abarcan la zona de estudio y cartografiados. Se examinaron las variaciones interanuales (2004–2009) y estacionales (de diciembre de 2008 a abril de 2009) en los patrones espaciales. El análisis estacional también incluyó la distribución de abundancias de merluzas juveniles recién transformadas, evaluada mediante la pequeña red de arrastre de fondo, dada la imposibilidad de detectar acústicamente por medio de transductores montados en el casco organismos en contacto directo con el fondo (Mitson 1983, Ona y Mitson 1996).

Finalmente, para probar la hipótesis de la retención de larvas se asociaron los patrones de distribución espacial de las larvas de merluza con los rasgos de la circulación vertical y horizontal predichos por la simulación numérica física para construir un modelo conceptual de la dinámica de los estadíos tempranos de desarrollo de la merluza en su temporada de desove.

RESULTADOS

El contexto físico

En el verano los perfiles de temperatura a través del frente mostraron una clara separación entre la zona costera, caracterizada por aguas bien mezcladas, y la región mar adentro donde una marcada termoclina de espesor variable, a 20–50 m de profundidad, separaba las aguas superficiales de las del fondo. La posición media del frente, tal y como lo predice el parámetro de Simpson, estuvo aproximadamente alineada a la costa, a 15 millas náuticas de ésta (fig. 1a). Esta zona de transición estuvo definida por gradientes horizontales conforme la termoclina intersectaba las capas superficial y demersal (fig. 1b).

El modelo de la circulación horizontal de fondo en el área de estudio se caracterizó por tener patrones bien definidos, dirigiéndose principalmente al suroeste sobre la plataforma media y hacia la costa en la plataforma interior, con ramificaciones en las principales bahías (fig. 2a). La estructura vertical de la circulación en la sección transversal de la plataforma a lo largo de la zona de desove de la merluza durante el verano fue equivalente a un flujo de dos capas. En el plano vertical mostró un claro patrón de recirculación con un intenso flujo mar adentro en la capa superior, que disminuyó en intensidad con la profundidad e invirtió su dirección hacia la costa en su límite inferior (alrededor de 10 m del fondo). También se observaron menores velocidades a la profundidad de la termoclina, a cerca de 50–60 millas náuticas de la costa (fig. 2b).

Distribución vertical y validación de los ecogramas

Los ecogramas obtenidos en la zona de desove mostraron la presencia de agregaciones de señales acústicas de gran intensidad a 38 kHz, con valores máximos de MVBS de –40 a –50 dB, que con frecuencia disimulaban parcialmente la presencia de blancos acústicos fuertes como merluzas adultas. Típicamente los registros mostraron capas de espesor variable relacionadas con el fondo durante el día, que ascendían a la profundidad de la termoclina al oscurecer y permanecían a esa profundidad durante la noche. El proceso de migración desde el fondo a la termoclina se completaba en aproximadamente una hora en fondos con 75 m de profundidad (fig. 3).

El análisis de un ciclo completo de MVD mostró la capa dispersora ubicada a una profundidad de cerca de 50 m durante la noche coincidiendo con la termoclina, a profundidades cercanas al fondo (ca. 95 m) durante el día, y cambiando de profundidad al amanecer y al anochecer (fig. 6, páneles superiores). El análisis de las muestras en el laboratorio consistió en separar las larvas de merluza, así como otros grupos de zooplancton de los cuales la fracción más abundante (máxima densidad de 750 m^–3) correspondió a organismos de menos de 20 mm, considerados no dispersores a 38 kHz. Esta fracción incluía principalmente copépodos, así como quetognatos, anfípodos hipéridos, misidáceos, ctenóforos, cumáceos y estadios larvarios de estomatópodos, eufáusidos (furcilia y caliptopis), briozoarios (cifonuatas), decápodos, poliquetos y calamar. Las máximas densidades de estos grupos combinados se encontraron a profundidades intermedias (niveles 2y3)en todas las estaciones. La distribución vertical de los grupos de mayor tamaño y los conocidos por contener vesículas gaseosas fueron considerados separadamente como posibles dispersores a 38 kHz (fig. 6, paneles medio e inferior). Las larvas de anchoíta, con longitudes de 2–10 mm, se encontraron día y noche mayori–tariamente confinadas a las capas superiores, en densidades de hasta 0.17 m^–3. Dado que éstas son conocidas por inflar la vejiga natatoria absorbiendo aire cerca de la superficie durante la noche, cabría esperar alguna contribución suya a la la capa dispersora en las estaciones nocturnas cercanas a la termoclina. Entre el plancton gelatinoso, los ctenóforos (Mnemiopsis leidiy) se encontraron agregados en las capas superiores en las seis estaciones, con densidades tales que con frecuencia colmataron la red (fig. 6, panel central). Se encontraron nectóforos de colonias del sifonóforo Pyrostephos vanhoeffeni principalmente en los dos niveles más profundos, donde alcanzaron densidades de hasta 75 m^–3. Aun perteneciendo a colonias que incluían un neumatóforo lleno de gas, su distribución no coincidió completamente toda la capa dispersora de 38 kHz investigada, encontrando sus máximas densidades en horizontes de muestreo con bajos niveles de dispersión durante la noche; en cambio, su distribución coincidió con una capa dispersora más profunda de 120 kHz (ecograma no presentado en este artículo). También se capturaron a diferentes profundidades, noche y día, algunos individuos (n = 1–2) de la hidromedusa Aequorea sp., sin correlación alguna con la SSL de 38 kHz estudiada.

Las larvas de merluza fueron capturadas principalmente entre la termoclina y los niveles del fondo, con densidades de hasta 0.29 m^–3. No se observó ninguna tendencia significativa al comparar el patrón general de distribución vertical de las larvas de merluza en su conjunto. Sin embargo, considerando los estadios de desarrollo de la vejiga natatoria descritos a partir de los datos de 2000, las larvas fueron divididas en dos grupos de tamaño (< y ≥ 4 mm). Así, las larvas de merluza <4 mm estuvieron distribuidas en la mayor parte de la columna de agua con mayores abundancias alrededor de la termoclina, mientras que tomando en cuenta sólo las larvas ≥4 mm se encontró un fuerte patrón de correlación de su distribución con la migración de la capa dispersora de 38 kHz (fig. 6, páneles medio e inferior).

El análisis arriba presentado, en el que la capa dispersora de 38 kHz observada durante la temporada de desove de la merluza corresponde a las agregaciones de estadios tan pequeños como 4 mm LT, indica que el inflado inicial de la vejiga natatoria determina el inicio de un comportamiento migratorio vertical diario (MVD).

Análisis multifrecuencia de las agregaciones demersales de larvas

Los resultados del modelo de dispersión para burbujas esféricas de aire, tal y como fue configurado, indicó dispersión resonante de 38 kHz para una burbuja de 0.25 mm de radio a una profundidad de 70 m. De acuerdo con la relación entre longitud de la vejiga natatoria y longitud corporal total citada en este documento, y suponiendo que la longitud medida de la vejiga es igual en diámetro a una burbuja de volumen equivalente, la vejiga resonante estimada corresponde a larvas de merluza de 7.6 mm. Esta longitud cae en el rango de tallas de las larvas de las agregaciones demersales capturadas con las diferentes redes (fig. 4). Además, los valores predichos de TS para el mismo radio de vejiga natatoria fueron: TS_38kHz = –58.1 dB; TS_120kHz = –71.3 dB y TS_200kHz = –71.9 dB, con ΔTS_{(38–120 kHz)} = 13.2 dB y ΔTS_{(38–200 kHz)} =13.8 dB.

El análisis comparativo de la MVBS mostró grandes diferencias entre la respuesta obtenida a 38 kHz y las obtenidas a frecuencias mayores, siendo 15.6 dB (n = 69; DE = 1.87) y 14.0 dB (n = 69; DE = 3.03) más a 38 kHz que a 120 y 200 kHz, respectivamente (fig. 7), lo que concuerda muy bien con las predicciones de ATS del modelo de dispersión.

Patrones de distribución horizontal de las larvas de merluza

La distribución interanual de las agregaciones de larvas de merluza durante el máximo de su temporada reproductiva se obtuvo de interpolar los valores del NASC obtenidos (fig. 8). Durante el verano se observó una persistencia de los núcleos de agregación en la zona de desove, un patrón que fue particularmente claro en 2006, 2007 y 2009; en 2004, 2005 y 2008 se detectó una dispersión hacia el suroeste, la cual fue particularmente evidente en 2005. Además, en el límite norte de donde se obtuvieron los datos fue evidente una continuidad de agregaciones en forma de isolíneas de menores densidades que sugieren cierto grado de dispersión hacia el noreste, más allá del área muestreada. Como se ha observado, las máximas densidades variaron entre años, lo que indica diferentes grados de éxito de las crías anuales y/o que los muestreos no coincidieron con las máximas densidades de la temporada.

En las campañas de finales de febrero/principios de marzo y en la de abril las larvas mostraron dispersión hacia la zona costera entre 44° y 45° S, ocupando más tarde las aguas del golfo San Jorge (fig. 9, centro–derecha). Esta deriva hacia la costa y el sur también se verificó en las muestras obtenidas en la campaña de abril (fig. 10). Es interesante notar que, de acuerdo con esta tendencia, el patrón general de los vectores de velocidad de fondo de la plataforma media producido por el modelo numérico muestra un casi continuo flujo al suroeste desde cerca de la zona de desove hasta la latitud del norte del golfo San Jorge (ca. 45°S; fig. 2). Las distribuciones de las LTs de las larvas tardías de merluza capturadas en las campañas de abril con la red RMT–1 durante arrastres nocturnos, y de individuos juveniles recién asentados capturados con la pequeña red de arrastre de fondo durante el día, se agruparon en tres diferentes sectores: la principal zona de desove, el área del golfo de San Jorge y el sector entre ambas (fig. 10). En las muestras provenientes de la red RMT–1 se observó un incremento gradual de longitud desde la zona de desove hacia el sur. Los especímenes juveniles recién asentados mostraron intervalos de longitud y distribuciones similares, principalmente en los sectores sureños.

DISCUSIÓN

La triada fundamental de Bakun (producción, concentración y retención) constituye un amplio marco conceptual para entender la elección del sitio de desove de la merluza patagónica. La producción biológica está efectivamente presente, potenciada por procesos físico–biológicos acoplados en el frente de mareas. Viñas y Ramírez (1996) reportaron altas concentraciones de clorofila a y microzooplancton en la zona transicional de este sistema frontal. Utilizando información de SeaWiFS, Romero et al. (2006) mostraron una franja alargada de máximo de clorofila frente a la península Valdés que se extiende al suroeste y se acerca a la costa al interior de la región de desove de la merluza durante la primavera y el verano australes. La zona de transición entre el sector homogéneo y el estratificado se encuentra sobre la plataforma interior (Sabatini y Martos 2002, Bianchi et al. 2005) con la región bien mezclada confinada a una angosta franja cerca de la costa. Así, mucho del hábitat larvario de la merluza corresponde a las estratificadas aguas mar adentro. Sabatini y Martos (2002) encontraron en esta área grandes densidades de huevos y nauplios de copépodos que han sido reportados como el grueso de las presas ingeridas por las primeras larvas de merluza (Viñas y Santos 2000). Allí, una marcada termoclina propicia las agregaciones de plancton asegurando altas concentraciones de presas para las larvas. El nutrirse de presas en altas concentraciones hace muy eficiente la alimentación de las larvas, ya que reduce los costos energéticos asociados a la búsqueda de alimento. La retención parece ser una propiedad clave de las zonas de desove de los peces (Sinclair e Iles 1989), y aunque prácticamente no existen mediciones de corrientes en el Mar Argentino (Piola y Rivas 1997), los resultados de los modelos numéricos de circulación pueden ayudar a interpretar dichos procesos de retención. Los resultados del presente modelo muestran un rico patrón de circulación en la zona de desove de la merluza, especialmente en el plano transversal (vertical) a la plataforma. La capa superficial muestra corrientes fuertes mar adentro en las que las larvas o son muy escasas o están ausentes. A la profundidad de la termoclina y por debajo de ésta se desarrolla un nivel de poco movimiento en el que se detectó el grueso de las larvas más pequeñas (<4 mm, sin una vejiga gaseosa funcional). Las larvas mayores, con vejigas bien desarrolladas y funcionales, realizan diariamente migraciones verticales desde cerca del fondo (una capa caracterizada por corrientes débiles, mayormente hacia la costa) hasta el nivel inmediato inferior a la termoclina (que se mueve mar adentro a diferentes velocidades). El presente estudio sugiere que tal comportamiento biológico acoplado con el patrón de flujo constituye el mecanismo para la retención de larvas de merluza en la región.

Los hallazgos claves en este trabajo consistieron en la identificación del desarrollo de una vejiga natatoria funcional en Merluccius hubbsi a poco de su eclosión, y una temprana MVD así como un comportamiento demersal de las larvas de merluza a una talla menor a la documentada previamente para esta especie. Se ha especulado sobre varias funciones de las MVDs de las especies planctónicas, particularmente la evasión de sus depredadores (ver Lampert 1993, Fuiman y Magurran 1994). Sin contradecir dicha función (Manuel y O'Dor 1997), las MVDs han sido profusamente asociadas al transporte horizontal de organismos planctónicos con poca capacidad natatoria, el cual conduce a una distribución del plancton en parches y a su retención (Anderson y Sardou 1992, Murphy 1995, Parada et al. 2008). En este sentido, la temprana MVD de las larvas de merluza puede ser vista como un mecanismo adaptativo para contrarrestar las fuerzas advectivas en un sistema de dos capas con corrientes opuestas, para llegar a la capa con abundantes presas asociada a la termoclina, y para evitar la presión por depredación a la luz del día.

Los cambios en la posición de las larvas en la columna de agua a un costo energético eficiente se encuentran relacionados con el control de la flotabilidad mediante el desarrollo de la vejiga natatoria. Bjelland y Skiftesvik (2006) documentaron el rápido desarrollo de la vejiga natatoria que precede al inicio de la alimentación exógena en Merluccius merluccius, encontrando que las primeras larvas con vejigas natatorias infladas eran observadas 8 días después de la eclosión y el 50% de las larvas tenían la vejiga natatoria inflada 11 días después de la misma, sin experimentar un incremento sustancial en su longitud coproral durante ese mismo periodo (alrededor de 4 mm). En este trabajo se han presentado resultados similares en cuanto al porcentaje de vejigas infladas con relación a la longitud de M. hubbsi.

El inicio del comportamiento de MVD no sólo está relacionado con el desarrollo de la vejiga natatoria sino también con el de otros órganos y estructuras (Kingsford et al. 2002). En este estudio se detectó la existencia de una vejiga natatoria funcional en larvas tan pequeñas como de 3 mm. Betti et al. (2009) determinaron que a esta talla el saco vitelino de M. hubbsi es completamente reabsorbido, la boca se abre y los ojos adquieren su pigmentación. Poco después (a una longitud cercana a 4 mm) se empiezan a desarrollar las aletas pélvicas y caudal. A longitudes mayores a 6 mm, cuando en la mayoría de las larvas se puede encontrar una vejiga natatoria funcional, todas las aletas han empezado a desarrollarse. Palomera et al. (2005) indican que, durante el desarrollo temprano de M. merluccius, el pedúnculo caudal, la cabeza y la región visceral crecen más rápido que el cuerpo en su longitud total, lo que indica una rápida adaptación a la auto–propulsión y a las actividades alimentarias.

Este estudio ha mostrado el potencial del método acústico aplicado a la detección y análisis de la distribución espacial de agregaciones larvarias de peces, y como una metodología complementaria para determinar la abundancia relativa de esta etapa del ciclo de vida. En el caso de peces con vejigas natatorias de poco volumen, la factibilidad de su detección acústica se incrementa durante las evaluaciones pesqueras porque las frecuencias usualmente empleadas (38 a 120 kHz) son muy cercanas a la resonancia acústica de tan pequeñas vejigas gaseosas. Por ello son consideradas como una causa principal de altos niveles de reverberación volumétrica en el océano a esas bajas frecuencias (McCartney y Stubbs 1971, Feuillade y Nero 1998, Kloser et al. 2002, Godo et al. 2009). Las dimensiones de la vejiga natatoria de las larvas de merluza en el punto máximo de la temporada de desove las ubican cerca de la región de resonancia acústica de dispersión a 38 kHz. Aquí se ha mostrado que esto puede explicar los altos niveles de intensidad de la retrodispersión acústica registrada a partir de agregaciones larvarias. El uso de un sistema multifrecuencia permitió analizar la respuesta acústica de las larvas de merluza determinando una diferencia consistente, de más de 10 dB, en la MVBS, entre la frecuencia de 38 kHz y las frecuencias mayores empleadas, facilitando la discriminación de las larvas de otros grupos del zooplancton. En este sentido, los datos multifrecuencia se usan cada vez más para identificar, discriminar y luego cuantificar la dispersión de los grupos de zooplancton con diferentes propiedades acústicas (Holliday y Pieper 1980, Madureira et al. 1993a, Brierley et al. 2004). Esta metodología de análisis está siendo ampliamente utilizada para separar y extraer la dispersión acústica de zooplancton y peces en registros mixtos (Korneliussen y Ona 2002, 2003).

Por varios años el mapeo de la distribución horizontal de señales acústicas mostró un patrón de distribución común que consistía en la circunscripción de las agregaciones de larvas detectadas acústicamente, a la zona de desove durante el máximo de la temporada reproductiva. A partir de la distribución de longitudes de las larvas capturadas a fines de enero y la relación edad–longitud de la población (Brown et al. 2004) se puede determinar que éstas corresponden a un periodo de alrededor de una semana (3 mm LT) a dos meses después de la eclosión (11 mm LT), lo que indica su persistencia en el área. Sin embargo, dado que el proceso de retención no es perfecto, son de esperar algunas pérdidas advectivas de la región. Esta posibilidad puede explicar la deriva al noreste de la dispersión acústica parcialmente observada en la series cartografiadas. Además, se ha observado que la extensión vertical de las agregaciones se puede desviar en cierto grado del patrón mostrado en este estudio, en diferentes sectores y entre temporadas (G Álvarez–Colombo, obs. pers.). Esta variabilidad podría estar relacionada con cambios de un año a otro en el tiempo y la zona de desove y con campos de forzamiento que induzcan diferentes grados de advección hacia el norte de la plataforma.

Resumiendo, el modelo conceptual acerca de los principales procesos de acoplamiento biofísico durante los primeros estadios del ciclo de vida de la merluza se puede trazar de la siguiente manera:

1. La merluza adulta se concentra para desovar cerca de un frente de marea frente a la provincia de Chubut.

2. Las larvas de merluza (<4 mm, menos de siete días después de la eclosión) se concentran a la profundidad de la termoclina, que es una capa con poco movimiento, lo que ayuda a minimizar la dispersión. La capa termoclina concentra también a las presas de la merluza (principamente huevos y estadios larvarios de copépodos).

3. Las larvas de merluza con vejigas natatorias funcionales son capaces de realizar migraciones verticales diurnas, permaneciendo cerca del fondo en el día y ascendiendo a la profundidad de la termoclina durante la noche.

4. Tales movimientos verticales, acoplados al patrón de circulación en dos capas de la zona, permiten una retención mediada por el comportamiento, suficientemente efectiva para frenar la dispersión de larvas de hasta dos meses de edad (11 mm LT). Además, permaneciendo en la termo–clina durante la noche las larvas de merluza tienen acceso a altas concentraciones de presas.

5. A lo largo de la temporada reproductiva, tanto los registros acústicos de patrones espaciales como la progresión del tamaño modal de los especímenes capturados en las redes sugieren que las larvas planctónicas derivan levemente hacia la costa y al suroeste, llegando hasta el interior del golfo San Jorge. Esta interpretación es coherente con los patrones de circulación demersal obtenidos a partir del modelo numérico.

6. Los primeros organismos juveniles asentados no muestran una clara progresión modal de tallas en las diferentes ubicaciones, lo que sugiere que una vez transformados su deriva se reduce. Así, la zona de asentamiento queda definida abarcando la zona de desove y se extiende hasta el golfo San Jorge.

7. El patrón espacial de distribución de las larvas de merluza en varios años consecutivos mostró al grueso de las larvas en los alrededores de la zona de desove, lo que sugiere la existencia de intensos mecanismos de retención de larvas. Sin embargo, los valores absolutos muestran importantes variaciones interanuales que posiblemente contribuyen, al menos parcialmente, a fluctuaciones en el reclutamiento de este stock.

Agradecimientos

Este artículo fue parcialmente patrocinado por los subsidios de CONICET PIP 112–200801–00815 a GM y de FONCyT PICT número 01553 y el Inter–American Institute for Global Change Research CRN 2076 que es apoyado por la US National Science Foundation (Beca GEO–0452325) a HM. Agradecemos a F Villarino (INIDEP, Argentina), jefe de campañas científicas durante el trabajo de campo inicial, a E Leonarduzzi (INIDEP, Argentina) su valiosa ayuda en los arrastres de validación y en la separación de las larvas de merluza en los cruceros de enero, y a E Marques–Araujo su ayuda en la identificación de las colonias de sifonóforos. Esta es la contribución número 1641 de INIDEP.

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Traducido al español por Manuel Gardea–Ojeda.