Reproductive cycle of the leopard grouper Mycteroperca rosacea in La Paz Bay, Mexico

JA Estrada–Godínez¹, M Maldonado–García¹*, V Gracia–López¹, M Carrillo²

¹ Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Mar Bermejo No. 195, Col. Playa Palo de Santa Rita, CP 23090, La Paz, Baja California Sur, México.

² Instituto de Acuicultura de Torre de la Sal, Castellón, España.

*Autor para correspondencia: ]]> E–mail: minervam04@cibnor.mx

Received March 2011;
accepted June 2011.

RESUMEN

La cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea es una especie endémica de la costa del noroeste de México y, al igual que otras especies de serránidos, tiene un alto valor comercial; por lo tanto, es una buena candidata para cultivo. El objetivo de este estudio fue describir el ciclo reproductivo de la cabrilla sardinera en el medio natural como un paso hacia la evaluación de su potencial acuícola y repoblamiento. De marzo de 2008 a febrero de 2009, 197 especímenes fueron recolectados en el golfo de California, México. La proporción de sexos total fue de 3.6 hembras a 1.0 macho. Se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) en la longitud total y el peso corporal entre los sexos. Se observó un desarrollo ovárico del tipo sincrónico por grupo con un periodo de puesta anual de mayo a junio. Los machos maduraron dos meses antes que las hembras. Se describieron cuatro periodos dentro del ciclo reproductivo: (1) maduración, (2) desove, (3) posdesove y (4) reposo. Se observaron diferencias significativas en el índice gonadosomático, el índice hepatosomático, el índice de grasa visceral y el factor de condición durante todo el periodo de estudio. Además, se clasificaron a nueve individuos como bisexuales inmaduros y se encontró una cabrilla con evidencia de cambio de sexo.

Palabras clave: Mysteroperca rosacea, ciclo reproductivo, desarrollo gonádico, temperatura, fotoperiodo.

ABSTRACT

Key words: Mycteroperca rosacea, reproductive cycle, gonadal development, temperature, photoperiod.

INTRODUCCIÓN

La cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea (Streets 1877) es un recurso importante para la pesca y, debido a su alto valor en el mercado, ha sido propuesta como una especie candidata apropiada para la producción acuícola (Díaz–Uribe et al. 2001). Esto también tiene implicaciones ecológicas debido a que es una especie endémica de las costas del noroeste de México y está clasificada como una especie vulnerable (A2ad+4ad) dentro de la Lista Roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) (Craig y Sadovy 2008).

La cabrilla sardinera se encuentra desde la costa suroeste de la península de Baja California hasta las costas de Jalisco, México (Thompson et al. 2000), y habita áreas rocosas poco profundas, cercanas a las costas y alrededor de las islas a profundidades por encima de los 50 m. Los jóvenes se alimentan de peces y crustáceos bentónicos y los adultos se alimentan de bancos de arenques, anchovetas y otros peces (Heemstra y Randall 1993).

La cabrilla sardinera alcanza la madurez sexual alrededor de los tres a cinco años de edad, a tallas superiores a los 300 mm de longitud total (Aburto–Oropeza et al. 2008); aunque se han reportado individuos que alcanzan la madurez sexual a los dos años de edad, pero con tallas similares (290 mm) de longitud total (Díaz–Uribe et al. 2001).

Esta especie forma agregaciones de desove de varios cientos de individuos. Dichas agregaciones pueden ser observadas entre marzo y junio sin que haya una sincronización con las fases lunares. Tanto los machos como las hembras participan en un elaborado ritual de cortejo durante el día que culmina con el desove justo antes del atardecer. Durante el desove, más de 40 machos rodean a una sola hembra para formar una bola de desove. El grupo nada frenéticamente hacia la superficie y libera los huevos y el esperma en todas las direcciones, cubriendo un área relativamente grande. La duración prolongada de dichas agregaciones incrementa su vulnerabilidad a la pesca (Aburto–Oropeza et al. 2008).

La cabrilla sardinera es una especie gonocórica, según observaciones histológicas e información poblacional (Erisman et al. 2008); sin embargo, se han registrado individuos con células germinales tanto femeninas como masculinas, en avanzado estado de desarrollo, en condiciones de cautiverio (Kiewek–Martínez et al. 2010), similar a lo observado para otras especies hermafroditas. Hasta ahora, se carece de información acerca de las condiciones de temperatura y fotoperiodo y su relación con respecto al ciclo reproductivo de esta especie. Estos dos factores son los que regulan principalmente los ciclos reproductivos en los peces teleósteos (Munro 1990).

El objetivo de este estudio fue describir el ciclo reproductivo y desarrollo gonádico de esta especie en el medio natural a lo largo de un año y relacionarlos con las condiciones de temperatura y fotoperiodo, y, con ello, contribuir al conocimiento necesario para su manejo reproductivo eventual, tanto para propósitos de producción acuícola como de conservación.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se recolectaron reproductores de cabrilla sardinera en varios puntos entre San Evaristo e isla San José, al norte de la bahía de La Paz en el golfo de California, México, de marzo de 2008 a febrero de 2009 (fig. 1). La temperatura del agua se tomó en los lugares de muestreo y los datos de fotoperiodo para el área de estudio se obtuvieron de la siguiente página web: http://www.usno.navy.mil/USNO/astronomical–applications/data–services/rs–one–day–world.

Las cabrillas fueron capturadas con el uso de líneas y anzuelos, y sardina viva como carnada. Todos los individuos fueron sacrificados inmediatamente después de su captura y se les extrajo la gónada y el hígado en ese momento.

Índices somáticos

Se registró la longitud total (L_t, mm), el peso corporal sin la gónada (W_t, g), el peso de la gónada (W_g, g), el peso del hígado (W_h, g) y el peso de la grasa visceral (W_gv, g) de cada individuo y se estimaron los siguientes índices somáticos:

Factor de condición (K) = (W_t/L_t³) x 100,000

]]> Índice gonadosomático (IGS) = (W_g /W_t) x 100

Índice hepatosomático (IHS) = (W_h/W_t) x 100

Índice de grasa visceral (IGV) = (W_gv /W_t) x 100

Desarrollo gonádico

Los ovarios y los testículos se procesaron mediante técnicas histológicas estándar para determinar los tipos celulares, la variabilidad anual y los estadios de desarrollo gonádico. Las gónadas se fijaron en solución Davidson AFA (ácido acético, formalina y etanol), y después se pasaron por un proceso de deshidratación bajo diferentes concentraciones de etanol y se embebieron en parafina. Se hicieron cortes de 4 |im de grosor con un microtomo (Leica RM 2155) y éstos se montaron y tiñeron con hematoxilina–eosina de Harris.

La abundancia relativa de cada estadio de desarrollo de los ovocitos se determinó mediante el conteo del tipo de células encontradas dentro de un área total de 11.2 mm² en cada ovario. El área total estuvo integrada por nueve áreas de 1.24 mm² seleccionadas al azar de cada lóbulo de las gónadas (Maldonado–García et al. 2005). Se hicieron observaciones en un microscopio óptico (Olympus BX4). Se capturaron imágenes con una cámara digital (CoolSNAP–Pro colour, MediaCybernetics) montada sobre el microscopio y se procesaron con el software Image–Pro Plus (versión 5.0, Media Cybernetics).

Se determinó el área de los ovocitos para los estadios de desarrollo por medio del software Sigma Scan Pro (versión 5.0, SPSS Inc. 1987–1999). Se calculó el diámetro teórico (DT) mediante la siguiente fórmula (Briarty 1975, Saout et al. 1999):

donde A es el área del ovocito.

Análisis estadístico

RESULTADOS

Talla, peso y proporción de sexos

Se recolectó un total de 197 cabrillas sardineras, de las cuales 146 fueron hembras (74.1%), 41 fueron machos (20.8%), nueve se clasificaron como bisexuales inmaduros (4.6%) y se encontró un individuo en proceso de cambio de sexo (0.51%). Se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) en la longitud total y el peso corporal de las cabrillas sardineras capturadas; los machos fueron significativamente más grandes y pesados que las hembras y los individuos bisexuales inmaduros (fig. 2).

La proporción total de sexos fue de 3.6:1.0 (hembras a machos), y fue significativamente diferente (χ² = 3.84, g.l. = 1, P < 0.05) de la proporción esperada de 1:1. El análisis estadístico (χ²) por mes reveló que, durante los primeros seis meses de muestreo (de marzo a septiembre de 2008), no se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) con respecto a la proporción de sexos (tabla 1). En agosto y noviembre de 2008 no se capturaron machos. En el análisis por clases de longitud, se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) en las clases de 280–322, 333–385, 386–438, 545–597 y 598–650 mm, y las hembras fueron más abundantes dentro de estas clases. En las clases de tallas más grandes (651–703 y 704–756 mm), solamente se registraron machos (tabla 2).

Desarrollo gonádico

Con base en las imágenes obtenidas, se identificaron cinco estadios de desarrollo ovárico: (I) crecimiento primario, (II) crecimiento secundario, (III) vitelogénesis, (IV) maduración final y (V) desovado. Estos estadios de desarrollo ovárico se describen en la tabla 3 e ilustran en la figura 3.

Bisexual inmaduro

Se registraron 9 individuos bisexuales inmaduros en marzo (n = 1), mayo (n = 3), octubre (n = 1) y diciembre (n = 1) de 2008, y en enero (n = 1) y febrero (n = 2) de 2009. Las gónadas fueron pequeñas y compactas con una pared delgada. Las lamelas gonádicas estuvieron constituidas principalmente por ovocitos en crecimiento primario y áreas dispersas de espermatogonias y espermatocitos (fig. 5). Por lo tanto, no hubo evidencia de una maduración sexual previa.

Transición sexual

En julio de 2008, poco después del periodo de desove, se capturó un pez (305 mm LT y 325 g) con evidencia de cambio de sexo. Los análisis histológicos mostraron la presencia de ovocitos atrésicos y folículos posovulatorios degradados, así como de tejido espermatogénico en los primeros estadios de desarrollo, principalmente espermatocitos (fig. 6). Tales características se observan en las especies hermafroditas protogínicas.

Ciclo reproductivo

Periodo de maduración

Se observaron dos periodos de maduración: el primero de marzo a abril de 2008 y el segundo de enero a febrero de 2009. El crecimiento gonádico y la maduración de los gametos se observaron durante este periodo. Tanto la temperatura del agua como el fotoperiodo tendieron a incrementarse gradualmente. De hecho, el inicio del periodo de maduración coincidió con una cambio a la alza en esos parámetros (fig. 7). En el periodo de maduración de 2008, las hembras presentaron un alto porcentaje (82.2 ± 5.3%) de ovocitos vitelogénicos, menos ovocitos en crecimiento secundario (14.6 ± 2.7%) y ovocitos en crecimiento primario (2.8 ± 3.1%). Al mismo tiempo, se observó un alto porcentaje (58.3 ± 11.8%) de machos maduros y unos cuantos inmaduros (41.7 ± 11.8%). En el periodo de maduración de 2009, los ovocitos en crecimiento primario fueron los más abundantes (51.5 ±7.3%), seguidos por los ovocitos en crecimiento secundario (31.8 ± 3.2%), pero también se observó una proporción significativa de ovocitos vitelogénicos (16.7 ± 9.5%). No hubo cambios en la proporción de machos maduros e inmaduros con respecto al 2008 (fig. 8).

Periodo de desove

Sólo se observó un periodo de desove, que se presentó de mayo a julio de 2008, cuando la temperatura del agua varió entre 21 y 25 °C y el fotoperiodo fue de 13 a 13.5 h de luz (el más alto registrado durante el año) (fig. 7). Estos resultados sugieren que los peces estaban movilizando su energía almacenada principalmente para apoyar el desarrollo gonádico. Durante este periodo, tanto los ovocitos vitelogénicos (32.7 ± 27.9%) como los ovocitos en maduración final (53.7 ± 28.7%) predominaron en las hembras. La mayoría de los machos capturados en este periodo presentaron esperma fluyente (machos maduros) (87.3 ± 10.4%) por medio de un leve masaje abdominal y también se empezaron a observar unos machos en pospuesta (fig. 8). El factor K en este periodo fue menor que del periodo de maduración en ambos sexos, pero los porcentajes del IGS y el IHS fueron altos a diferencia del IGV, el cual alcanzó su nivel más bajo (fig. 9). De hecho, se encontró una correlación positiva significativa entre el IGS y el IHS (IGS = 0.241 – 0.2310 IHS; P = 0.000142), mientras que se observó una correlación negativa entre el IGS y el IGV (IGS = –0.599 + 0.5920 IGV; P = 1.086 x 10^–19), y el IGS y K (IGS = –0.151 + 1.2899 K; P = 0.0384) durante el ciclo entero en ambos sexo.

Periodo de posdesove

El periodo de posdesove fue el más corto del ciclo reproductivo debido a que sólo duró un mes (julio). El fotoperiodo comenzó a declinar gradualmente, pero la temperatura del agua siguió incrementándose hasta alcanzar un promedio de 27 °C (fig. 7). En este periodo se registró el porcentaje más alto de ovocitos atrésicos (54.5%), el estadio de crecimiento primario empezó a incrementarse gradualmente (33%) y aun hubo algunos remanentes de ovocitos vitelogénicos (4.6%) y en estadio de maduración final (4.2%). El porcentaje de machos en pospuesta se incrementó (36.4%), pero aún se encontró un alto porcentaje (63.6%) de machos maduros (fig. 8). Tanto el IGS como el IHS se redujeron de manera significativa, mientras que el IGV y la K empezaron a incrementarse (fig. 9).

Periodo de reposo

DISCUSIÓN

La variabilidad en la proporción de sexos dentro de una población está determinada por varios factores que incluyen componentes ambientales, genéticos, fisiológicos, evolutivos y de comportamiento, y la proporción 1:1 es la que se encuentra comúnmente en la naturaleza (Guerrero–Estévez y Moreno–Mendoza 2010). Sin embargo, Alonzo y Mangel (2005) mencionaron que las poblaciones de peces de importancia comercial generalmente presentan diferencias en tamaño, peso y proporción de sexos debido al efecto de la selectividad de tallas en aquellas especies en las que uno de los sexos tiene una mayor tasa de crecimiento. En este estudio se encontró una proporción de sexos de 3.6:1.0 (hembras a machos), similar a lo observado en otros peces serránidos: 2.4:1.0 para Epinephelus morio (Collins et al. 2002), 3.3:1.0 para Mycteroperca microlepis (Brulé et al. 2003) y 3.5:1.0 para M. rubra (Aronov y Goren 2008).

Se encontraron diferencias significativas (P < 0.05) en la longitud total y peso corporal para M. rosacea; los machos fueron significativamente más grandes y pesados que las hembras y los individuos bisexuales inmaduros. Además, en el análisis de proporción de sexos por clase de longitud no se registraron hembras en las clases más altas (651–703 y 704–756 mm), lo que significa que hay un dimorfismo sexual en esta especie. Sin embargo, Erisman et al. (2008) no encontraron diferencias en la distribución de tallas de machos y hembras maduros de esta especie.

Aburto–Oropeza et al. (2008) documentaron que esta especie forma agregaciones durante el periodo de desove, en el cual varios machos rodean a una hembra, nadan frenéticamente hacia la superficie y simultáneamente liberan los huevos y el esperma en todas direcciones. En el presente estudio se recolectó un gran número de machos durante el periodo de desove, casi la mitad de los capturados en todo el ciclo, pero durante el resto del año fueron escasos; esto se puede deber a que tal vez migren a otros lugares y solamente se reúnan durante el desove. Este comportamiento también se ha observado en otras especies de serránidos como Plectropomus leopardus y P. maculatus en la gran barrera de arrecifes (Russell 2001), y particularmente en especies pertenecientes al género Mycteroperca que habitan en el Atlántico oeste, como M. microlepis, M. phenax (Gilmore y Jones 1992), M. bonaci (Fine 1990), M. venenosa (Beets y Freidlander 1992) y M. tigris (Sadovy et al. 1994).

Los análisis histológicos de las diferentes regiones de los ovarios (anterior, media y posterior) apuntaron hacia un desarrollo homogéneo de los ovocitos. Las frecuencias de los diferentes estadios de desarrollo indicaron que el desarrollo ovárico es del tipo sincrónico por grupo (Wallace y Selman 1981), ya que se observaron dos grupos de ovocitos (crecimiento primario y secundario) predominantes durante la mayor parte del año; excepto durante el desove, que se caracteriza por la presencia de ovocitos hidratados y vitelogénicos. Este tipo de desarrollo ovárico también se ha registrado en otros epinefélidos como Epinephelus akaara (Tseng y Ho 1988), E. rivulatus (Mackie 2000), E. marginatus (Marino et al. 2001) y E. merra (Lee et al. 2002).

En relación a los estadios de desarrollo testicular, se observó la presencia de machos con esperma fluyente de marzo a julio de 2008 y algunos especímenes en enero y febrero de 2009. Esta característica reproductiva también se presenta en otros teleósteos (Piferrer 2001) tales como Dicentrarchus labrax (Carrillo et al. 1989), Centropomus undecimalis (Grier y Taylor 1998,) y C. medius (Maldonado–García et al. 2005).

Los individuos bisexuales inmaduros no fueron muy numerosos en el presente estudio. Este hallazgo coincide con lo encontrado por Erisman et al. (2008), quienes también registraron la presencia de estos individuos. La característica distintiva de los peces bisexuales inmaduros es la presencia de tejido testicular y ovárico sin ninguna evidencia de maduración previa; por lo tanto, no han alcanzado la madurez sexual. Específicamente, estos peces no presentan una membrana gruesa o células germinales en estadios avanzados de desarrollo, y las tallas de éstos son menores que las de los machos y hembras maduros más pequeños. Esta fase bisexual inmadura puede presentarse tanto en especies gonocóricas como hermafroditas y se ha observado en muchas especies de serránidos tales como Epinephelus striatus, que es una especie gonocórica (Sadovy y Colin 1995), y Cephalopholis boenak, que es especie hermafrodita protogínica (Chan y Sadovy 2002, Liu y Sadovy 2004). Por lo tanto, el estadio bisexual inmaduro no es sugerente del cambio de sexo (Sadovy y Liu 2008).

Vale la pena notar el hallazgo, en el presente trabajo, de un individuo cuyas características gonádicas pertenecen a un organismo en transición sexual, específicamente de hembra a macho; es decir, un organismo hermafrodita protogínico. Esta característica también fue registrada por Kiewek–Martínez et al. (2010) para cabrillas sardineras mantenidas en cautiverio: sin embargo, Erisman et al. (2008) no obtuvieron evidencia de cambio de sexo en ningún individuo recolectado en bahía de los Ángeles y, consecuentemente, la cabrilla sardinera está clasificada como una especie gonocórica. Por lo tanto, sólo se puede suponer que esta especie tiene el potencial de cambiar de sexo, pero la información sobre los factores que disparan y gobiernan ese comportamiento no está disponible. Esto confirma la complejidad en los patrones sexuales desplegados por los peces teleósteos y especialmente los pertenecientes a la familia Serranideae, lo que exhibe la gran diversidad en los patrones sexuales aun dentro de ciertos géneros. El hermafroditismo simultáneo y el cambio de sexo protogínico están bien documentados, aunque también se presenta el gonocorismo, pero no existen registros de protandría en la familia (Sadovy y Domeier 2005, Sadovy y Liu 2008).

Los valores máximos del IGS y el IHS también se registraron durante el periodo de desove, mientras que el IGV y la K fueron significativamente menores. En términos de IGV y K, se encontró una correlación inversa con respecto al IGS y al IHS. Esta tendencia ha sido descrita por Bromage et al. (1992), quienes establecieron que los peces sufren modificaciones importantes debido al crecimiento y diferenciación de las gónadas. Algunas especies pasan por periodos de ayuno justo antes del desove, cuando las gónadas crecen, lo que reduce los niveles de reservas energéticas y, por lo tanto, el IGV y la K se reducen significativamente, pero se recuperan después del desove.

Esta variación en los índices se ha descrito para E. merra (Nakamura et al. 2007), cuyos niveles de IGS y esteroides sexuales como estradiol y testosterona fueron muy altos durante el periodo de desove; los niveles más bajos se presentaron durante el periodo de crecimiento y reposo.

En conclusión, la cabrilla sardinera mostró un desarrollo ovárico del tipo sincrónico por grupo con un solo periodo de desove durante el año, cuando la temperatura varió entre 21 y 23 °C. Esta especie tiene el potencial de cambiar de sexo bajo ciertas circunstancias que hasta ahora son desconocidas. Esta información debe ser tomada en cuenta en los planes de manejo pesquero y acuícola con el fin de evitar la sobreexplotación de esta especie y lograr su manejo reproductivo completo en cautiverio.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) el financiamiento del proyecto. Nuestro agradecimiento a E Calvillo, J Angulo, M León y su familia por la ayuda en la captura de los especímenes. Agradecemos especialmente a C Rodríguez–Jaramillo y ME Meza–Chávez su apoyo en el Laboratorio de Histología del CIBNOR, y a H Acosta–Salmón su revisión y comentarios a este manuscrito.

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NOTA

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