Nuevos datos biológicos de la raya marrón, Raja miraletus (Chondrichthyes: Rajidae), en la costa de Senegal (Atlántico oriental tropical)*

New biological data on the brown ray, Raja miraletus (Chondrichthyes: Rajidae), off the coast of Senegal (eastern tropical Atlantic)

C Capapé¹, Y Diatta², P Ndiaye², C Reynaud³, MC Oddone⁴

¹ Laboratoire d'Ichtyologie, case 104, Université Montpellier II, Sciences et Techniques du Languedoc, 34095 Montpellier Cedex 5, France. E–mail: capape@univ–montp2.fr

² Laboratoire de Biologie Marine, Institut Fondamental d'Afrique Noire Cheikh Anta Diop, BP 206, Dakar, Senegal.

⁴ Instituto de Oceanografia, Laboratório de Elasmobrânquios e Aves Marinhas, Fundação Universidade Federal do Rio Grande, Caixa Postal 474, CEP 96201–900, Rio Grande–RS, Brazil.

Received February 2010
Accepted June 2010

RESUMEN

Se recolectaron un total de 483 especímenes (236 machos y 247 hembras) de la raya marrón Raja miraletus en la costa de Senegal (Atlántico oriental tropical). Los índices hepatosomático y gonadosomático (IHS e IGS) fueron calculados en machos y hembras, mientras que el índice oviductosomático (IOS) sólo fue calculado en las hembras. Tanto el IHS como el IGS aumentaron significativamente con el tamaño de los individuos y las tres categorías de madurez consideradas (jóvenes, subadultos y adultos). El valor mensual del IHS en machos adultos no presentó variaciones a lo largo del año. En contraste, el IHS de las hembras adultas, así como el IGS de machos y hembras adultos y el IOS de las hembras, mostraron variaciones significativas a lo largo del año. Esto sugiere que ocurrieron variaciones mensuales en la producción gonadal a pesar de que la actividad vitelogénica fue continua a lo largo del año.

Palabras clave: Chondrichthyes, Rajidae, Raja miraletus, hígado, gónadas, glándulas oviductales.

A total of 483 specimens (236 males and 247 females) of the brown ray Raja miraletus were collected off the coast of Senegal (eastern tropical Atlantic). The hepatosomatic index (HSI) and gonadosomatic index (GSI) were calculated in both males and females, and the oviducosomatic index (OSI) in females. Both HSI and GSI increased significantly with specimen size and the three maturity stages considered (juveniles, subadults, and adults). The monthly HSI of adult males did not show significant variations throughout the year. In contrast, the HSI of adult females, GSI of both adult males and females, and OSI of females showed significant variations throughout year. This suggests that monthly variations occurred in the production of gonadal products even though vitellogenetic activity was observed throughout the year.

Key words: Chondrichthyes, Rajidae, Raja miraletus, liver, gonads, oviducal glands.

INTRODUCCIÓN

La raya marrón o "raya de espejos", Raja miraletus (Linnaeus 1758), se ha reportado a través del Mediterráneo, especialmente en la parte sur, como en Túnez (Capapé y Quignard 1974) y Argelia (Hemida et al. 2007). En contraste, esta especie es rara en la parte norte, tal como en el Mar Adriático (Jardas 1985, Ungaro 2004) y, según Capapé et al. (2006), en la actualidad ha desaparecido completamente de la costa mediterránea de Francia, donde solía ser reportada como una especie común (Quignard 1965).

A lo largo de la costa Atlántica oriental, R. miraletus se encuentra en la costa de Portugal, donde se ha reportado un constante declive de sus capturas (Machado et al. 2004, Figueiredo et al. 2007). Al sur del Estrecho de Gibraltar, R. miraletus se ha reportado desde Marruecos (Lloris y Rucabado 1998) hasta aguas sudafricanas (Smith y Heemstra 1986).

Se han registrado algunos aspectos de la biología reproductiva de la raya marrón a partir de especímenes del Mediterráneo, de aguas frente a Túnez (Capapé y Quignard 1974, 1977) y Egipto (Abdel–Aziz 1992), y de aguas adriáticas (Zupanovic 1961, Jardas 1973, Ungaro 2004). En este trabajo, se complementan los datos previos sobre la biología reproductiva de R. miraletus de Senegal (Capapé et al. 2007), adicionando nuevas observaciones sobre la variación de los índices gonadosomático y hepatosomático en ambos sexos y oviductosomático en las hembras, para detectar variaciones estacionales en la actividad reproductiva. Nuestros resultados son comparados y contrastados con aquellos reportados para la misma especie en la costa de Túnez (Capapé y Quignard 1977) y para otras rayas ovíparas de regiones marinas templadas, especialmente del sudeste de Brasil.

MATERIALES Y MÉTODOS

El ancho del disco (AD) de los especímenes fue medido al milímetro más cercano según Clark (1926). La masa total (MT) fue registrada al gramo más cercano, mientras que la masa del hígado (MH), la masa de las gónadas (MG) y la masa de la glándula oviductal (MGO) fueron registradas al decigramo más cercano. La longitud del clasper fue medida desde la cintura pélvica hasta la punta del clasper, de acuerdo con lo indicado por Collenot (1969). Se consideraron tres estados de madurez para los machos en relación al grado de calcificación del clasper y a la morfología del ducto genital, según Capapé et al. (2007): joven, subadulto y adulto. Los mismos estados de madurez fueron considerados para las hembras, con base en la condición de los ovarios, la morfología del tracto reproductivo y la MGO, según Callard et al. (2005) y Capapé et al. (2007). Los índices hepatosomático (IHS) y gonadosomático (IGS) fueron calculados para machos y hembras como: IHS = (MH/MT) × 100 e IGS = (MG/MT) × 100. El índice oviductosomático (IOS) fue calculado para las hembras como: IOS = (MGO/MT) × 100. Las variaciones en el IHS, IGS e IOS con relación al AD fueron consideradas en todos los estados de madurez, mientras que las variaciones mensuales sólo fueron consideradas en especímenes adultos.

Las pruebas de significancia (P < 0.05) fueron realizadas mediante un análisis de varianza para determinar las variaciones en los IHS, IGS e IOS con relación al tamaño. Se realizaron comparaciones mensuales mediante la prueba no paramétrica H de Kruskal–Wallis.

RESULTADOS

La mayoría de las capturas de los machos jóvenes se registraron en noviembre y la longitud de su AD varió entre 220 y 280 mm, mientras que el peso varió entre 151 y 505 g. Las hembras jóvenes fueron capturadas a lo largo del año pero principalmente en noviembre; su AD midió entre 220 y 295 mm y su peso entre 142 y 531 g.

Los machos subadultos fueron capturados a lo largo del año, excepto en marzo y abril, y se registraron longitudes de AD que variaron entre 252 y 300 mm; la MT osciló entre 342 y 596 g. Las hembras subadultas fueron capturadas a lo largo del año; midieron entre 280 y 330 mm de AD y su MT varió entre 514 y 682 g.

La captura de los machos adultos ocurrió a lo largo del año, pero principalmente de febrero a junio. La longitud del AD varió entre 270 y 380 mm y su MT entre 550 y 1205 g. Las hembras adultas fueron capturadas a lo largo del año, siendo la mayor captura en los meses de abril a junio y en diciembre; su medición varió de 310 a 415 mm de AD y pesaron entre 696 y 1338 g.

Los valores medios mensuales del IHS para machos adultos (fig. 4a) no variaron significativamente a lo largo del año (H = 14.712, g.l. = 11, P = 0.196). De modo contrario, los valores medios mensuales del IHS en las hembras adultas (fig. 4b) mostraron variaciones significativas a lo largo del año (H = 24.38, g.l. = 11, P = 0.012). Se registraron variaciones mensuales significativas en los valores medios del IGS para machos adultos (fig. 4c), exhibiendo valores relativamente altos en junio y julio (H = 64.904, g.l. = 11, P < 0.05); lo mismo se observó para las hembras (fig. 4d) (H = 41.47, g.l. = 11, P < 0.05). Se detectaron valores medios mensuales significativos en el IOS (fig. 4e) de las hembras adultas (H = 42.06, g.l. = 11, P < 0.05).

DISCUSIÓN

Los valores del IHS fueron significativamente más altos en las hembras que en los machos, debido a que un hígado grande en las hembras puede permitir la maximización de los productos gonadales, especialmente la producción de vitelo, tanto en las especies vivíparas como en las ovíparas (García–Garrido et al. 1990, Mabragaña et al. 2002, Oddone y Velasco 2006, Capapé et al. 2008a, 2008b).

En las hembras de R. miraletus de las costas de tanto Senegal como Túnez, los valores del IHS variaron entre 1.5 y 3.9 (Capapé y Quignard 1977). Valores similares del IHS (entre 1.55 y 6.30) fueron registrados por Oddone et al. (2008) para hembras de la raya ojona, Atlantoraja cyclophora (Regan 1903), frente a la costa sudeste de Brasil. Mayores valores del IHS fueron registrados para las hembras de raya de clavos, Raja clavata (entre 3.5 y 6.0), de las costas de Túnez y Languedoc, Francia (Capapé 1979, Capapé et al. 2009), y para la raya pintarroja, Scyliorhinus canicula (entre 6.5 y 10), en las mismas áreas (Capapé 1978, Capapé et al. 2008a). Estos valores son más bajos que aquellos que se han reportado para especies vivíparas en la costa de Languedoc, como el valor de 14 del IHS registrado para la raya águila, Myliobatis aquila (Capapé et al. 2008b), y el intervalo de 23.0 a 42.2 del IHS registrado para el tiburón cerdo marino, Oxynotus centrina (Capapé et al. 1999).

El IGS también fue significativamente más alto en las hembras de R. miraletus que en los machos, lo cual está relacionado con la continua producción de folículos vitelogénicos de gran tamaño y peso, y la consecuente continua actividad reproductiva a lo largo del año (Capapé et al. 2007). Esto es el motivo del aumento regular y significativo del IGS para los diferentes estados de madurez en los especímenes de ambos sexos, a pesar de que no existe una relación significativa entre las hembras jóvenes y subadultas. Se han reportado patrones similares para R. clavata de la costa de Túnez (Capapé 1979), para rayas ovíparas de otras áreas (Oddone y Velasco 2006; Oddone et al. 2007, 2008) y para tiburones ovíparos (Capapé 1978, Capapé et al. 2008a).

No se observaron diferencias mensuales significativas para el IHS en machos adultos, como sí se observó en hembras adultas. Tal patrón sugiere que el hígado podría tener un papel más importante durante el ciclo reproductivo en hembras adultas que en machos. Además, los valores del IGS en hembras y machos adultos, y del IOS exhibieron cambios mensuales a lo largo del año. Tales patrones confirmaron que a pesar de que la actividad reproductiva fue continua, ésta fluctuó a lo largo del año tanto en machos como en hembras de R. miraletus de la costa de Senegal, tal como lo sugieren Capapé et al. (2007), con alternancia de periodos de actividad intensa y reducida. Estos patrones también se observaron en la raya lisa, Rioraja agassizi, del sudeste de Brasil por Oddone et al. (2007), quienes notaron que el diámetro de los lóbulos testiculares en los machos y el diámetro del folículo vitelogénico maduro en las hembras variaron significativamente a lo largo del año. Estos fenómenos podrían estar influenciados por factores ambientales, que generalmente juegan un papel importante en estas variaciones, en especies ovíparas de elasmobranquios (Mellinger 1989). Además, para R. miraletus, no se puede descartar en su totalidad la posibilidad de que esas variaciones puedan deberse parcialmente a sesgos en el muestreo y al tamaño de muestra, ya que, por ejemplo, un solo ejemplar se examinó en julio.

Por el contrario, Oddone y Velasco (2008) no observaron variaciones significativas en el IHS o el IGS para machos y hembras de la raya de La Plata, Atlantoraja platana, del sudeste de Brasil, probablemente debido a que incluyeron jóvenes y adultos de varios tamaños en el muestreo. Capapé et al. (2009) reportaron un patron similar para R. clavata de la costa de Languedoc; observaron una intensa actividad reproductiva en adultos de machos y hembras, las últimas mostrando una vitelogénesis activa, con grandes y numerosos ovocitos vitelogénicos durante todo el año. Por otra parte, todos los especímenes se encontraron en aguas más profundas (100 m), donde los factores ambientales no juegan un papel tan importante como en aguas más costeras.

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NOTA

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