Cantidad y calidad de las presas bénticas en las principales zonas de alimentación de las planicies lodosas del estuario del Tajo: Implicaciones para las poblaciones de aves y peces

Benthic prey quantity and quality in the main mudflat feeding areas of the Tagus Estuary: Implications for bird and fish populations

I Cardoso^1*, JP Granadeiro², H Cabral¹

¹ Instituto de Oceanografía, Faculdade de Ciencias da Universidade de Lisboa, Campo Grande, 1749-016 Lisboa, Portugal. *E-mail: ipcardoso@fc.ul.pt

Recibido en febrero de 2008.
Aceptado en julio de 2008.

Resumen

Los estuarios son de los ambientes más productivos en la zona costera que pueden actuar como sumideros de contaminantes. En este estudio se evaluó cómo los niveles de contaminación por metales pesados pueden verse reflejados en las comunidades de macroinvertebrados de seis planicies lodosas del estuario del Tajo, infiriendo sus consecuencias en los niveles tróficos superiores. Se utilizaron los índices de diversidad de Shannon-Wiener, de igualdad de Pielou y de dominancia de Simpson, así como las densidades de macroinvertebrados para caracterizar las comunidades bentónicas en los sitios que presentaron diferentes cargas de contaminación por metales. Los sitios con altos niveles de contaminación presentaron una menor diversidad pero una mayor densidad de presas. Este estudio mostró que las zonas no saludables siguen desarrollando su función ecosistémica con costos aún por evaluar. La biodiversidad puede verse enpobrecida en comparación con otros sitios menos contaminados, sin embargo esto no es un factor limitante en cuanto a su utilización como área de alimentación para aves y peces. Para ello, la disponibilidad de presas es la característica principal que determina la selección de un sitio en particular como zona de alimentación para aves y peces, y puede no resultar afectada por la contaminación de metales pesados.

Palabras clave: comunidad macrobéntica, contaminación, estuario del Tajo, metales pesados, planicies lodosas.

Abstract

Key words: contamination, heavy metals, macrobenthic community, mudflats, Tagus Estuary.

Introducción

Los estuarios y humedales costeros son zonas de transición que unen hábitats terrestres, de agua dulce y marinos. Cumplen funciones ecológicas esenciales, incluyendo la protección de la línea de costa, el mejoramiento de la calidad del agua, y hábitat y alimento para recursos pesqueros y otros animales residentes y migratorios (Levin et al. 2001). A pesar de su importancia ecológica, los estuarios históricamente han sido sujetos a la industrialización y urbanización, ya que brindan excelentes oportunidades para el transporte, desarrollo, y descarga y dilución natural de desechos (Saiz-Salinas et al. 1996, Spencer 2002). En estos ecosistemas, los sedimentos son importantes sumideros de una gran variedad de contaminantes, particularmente de los metales pesados, y también pueden servir como una fuente enriquecida para los organismos bentónicos (Wang et al. 2002), por lo que también ha sido tradicionalmente estudiada su calidad ambiental (Saiz-Salinas et al. 1996).

Las planicies lodosas son hábitats estuarinos muy comunes y típicamente zonas muy productivas que sostienen una bio-masa alta pero una relativamente baja diversidad de especies. Son áreas de alimentación y reposo para poblaciones importantes de aves vadeadoras y acuáticas y sirven como criaderos de peces. Su mayor importancia radica en su alta productividad y su consiguiente alta biomasa de presas. Además, constituyen áreas de reposo de buena calidad por su relativa inaccesibilidad y lejanía de fuentes directas de perturbación (Evans et al. 1998), por lo que resulta importante evaluar su calidad ecológica en cuanto a la estructura de la comunidad y la concentración de contaminantes.

Para las especies que usan estas áreas como criaderos o zonas de alimentación, la historia previa de exposición a metales pesados puede ser importante ya que puede afectar la futura captación y bioacumulación de metales a diferentes niveles biológicos. La exposición a metales puede inducir cambios fisiológicos y bioquímicos en las células afectadas por metales traza como resultado de los procesos de destoxificación (Rainbow et al. 1990, 1999; Ansari et al. 2004). Al nivel de todo el organismo o la población, la presión de selección puede actuar sobre los animales durante una exposición a metales ecotoxicológicamente signficativa en sus hábitats, por lo que puede resultar selectivamente ventajoso reducir la asimilación de estos elementos (Rainbow et al. 1999). Asimismo, las sustancias tóxicas son capaces de influenciar la distribución y abundancia de especies (Preston 2002).

El poliqueto Nereis diversicolor (OF Müller 1776) y el bivalvo Scrobicularia plana (da Costa 1778) son especies comunes en la mayoría de los estuarios europeos y particularmente abundantes en las planicies lodosas, donde son consumidas intensivamente tanto por peces como por aves durante los diferentes periodos del ciclo de mareas (Bryan et al. 1985, Saiz-Salinas et al. 1996, Cabral 2000). El uso de macroinvertebrados tales como N. diversicolor y S. plana para evaluar la contaminación por metales pesados en los estuarios ha resultado de gran utilidad ya que se reconoce que aquellos pueden ser importantes para vincular los contaminantes entre los sedimentos y los niveles superiores de la cadena trófica (Bryan et al. 1985, Saiz-Salinas et al. 1996, Cheggour et al. 2005). Los metales pesados son asimilados por estos animales que tienen el potencial de acumularlos en su organsimo en grandes cantidades y concentraciones (Bryan et al. 1985, Rainbow et al. 1990), lo cual especialmente para los metales no esenciales depende principalmente de sus niveles ambientales (Amiard et al. 1987). En el presente trabajo se evalúa la cantidad y calidad de presas potenciales para peces y aves, así como su ambiente, en cuanto a la contaminación por metales pesados y la estructura de la comunidad, en seis planicies lodosas del estuario del Tajo cuyos contenidos de metales de origen antropogénico incorporados en los sedimentos son importantes (Caçador et al. 1993).

Métodos

El estuario del Tajo (38°40' N, 9°15' W) es uno de los más grandes de la costa atlántica de Europa, con una longitud de 50 km y un área de 325 km², del cual alrededor de 40% es intermareal. El flujo fluvial principal es de 400 m³ s^-1, y es muy variable tanto estacional como interanualmente. La salinidad varía desde cero unos 50 km río arriba de la boca hasta 37 en la boca del estuario. Se muestrearon seis planicies lodosas: Arrentela, Rosário, São João da Talha, Sarilhos, Hortas y Seca do Bacalhau (fig. 1).

Estrategia de muestreo

En julio de 2005 se recolectaron 10 muestras de sedimento de cada planicie lodosa, usando un nucleador de 12 cm de diámetro hasta una profundidad de 20 cm. Estas muestras se utilizaron para caracterizar la estructura de la comunidad y para estimar la densidad de las dos especies de invertebrados consideradas para la determinación de metales pesados: el poliqueto N. diversicolor y el bivalvo S. plana. Durante el mismo periodo, se recolectaron muestras adicionales para analizar la granulometría, la materia orgánica y los metales pesados del sedimento. Asimismo, se recolectaron a mano individuos de N. diversicolor y S. plana para conservar su integridad y asegurar un mínimo de 20 individuos por especie por sitio para la determinación de metales pesados. Estos individuos se midieron para asegurar que se utilizaran organismos de tamaño similar en los análisis, y se mantuvieron en agua destilada durante 12 h para su depuración, se pesaron y se mantuvieron congelados hasta su procesamiento. Los sedimentos para el análisis de la comunidad béntica fueron transportados al laboratorio, tamizados a través de una malla de 0.5 mm y preservados en una solución de alcohol al 70%. Todos los organismos fueron identificados y contados.

Análisis granulométrico del sedimento

Los sedimentos se secaron a 60°C hasta obtener peso constante. El contenido de materia orgánica en los sedimentos fue determinado mediante pérdida por combustión (4 h a 500°C). El análisis del tamaño de grano se realizó con una serie de tamices de diferente luz de malla, dividiendo los sedimentos en siete fracciones, de acuerdo con la escala de Wentworth: limo y arcilla (<0.063 mm), arena muy fina (0.063-0.125 mm), arena fina (0.125-0.250 mm), arena media (0.250-0.500 mm), arena gruesa (0.500-1.000 mm), arena muy gruesa (1.000-2.000 mm) y grava (>2.000 mm). Después de secarse, se pesó cada fracción retenida en cada tamiz, expresándo el resultado como porcentaje del peso total del sedimento.

Análisis de los metales pesados

Para las determinaciones de los metales pesados, se secaron las muestras de sedimento hasta peso constante a 80°C. Se digirieron submuestras de 0.1 g con 2 mL de HNO₃/HCl (3: 1 v/v) (Otte 1991). Las muestras biológicas fueron depuradas y secadas hasta peso constante a 60°C, y se determinó el porcentaje de agua en los tejidos. Subsecuentemente, se digirió 0.1 g de tejido seco con 2 mL de una mezcla de ácidos nítrico y perclórico (calidad suprapur, 9:1), según lo descrito por Julshamn et al. (1982).

Análisis de datos

Se calcularon los índices de dominancia de Simpson, de diversidad de Shannon-Wiener y de igualdad de Pielou (Ludwig y Reynolds 1988, Krebs 1989) para evaluar la estructura de las comunidades de macroinvertebrados en las seis planicies lodosas.

Se realizó un análisis de varianza (ANOVA) para evaluar las diferencias en las concentraciones de metales pesados entre los sitios y los organismos (São João da Talha fue excluido de este análisis ya que allí no se obtuvieron suficientes individuos de S. plana durante los muestreos). Para cada especie y metal pesado también se usó un ANOVA para determinar las diferencies entre los sitios de muestreo. En los casos en que se rechazó la hipótesis nula se realizaron pruebas a posteriori de Tukey. También se utilizaron modelos de regresión lineal para evaluar las relaciones entre los niveles de contaminación de los sedimentos y de N. diversicolor y S. plana. Todos los análisis se llevaron a cabo con la paquetería Statistica 6.0, considerando un nivel de confianza de 0.05 en todos los procedimientos. Para evaluar la eficiencia de la bioacumulación de metales se calculó el factor de acumulación biota-sedimento (BSAF), el cual se define como la razón entre la concentración de metales en un organismo y en el sedimento (Szefer et al. 1999, Usero et al. 2005). Para determinar los patrones principales de los niveles de contaminación en los seis sitios considerados y los índices de diversidad de la comunidad, se realizó un análisis de correspondencia canónica (CCA), usando Canoco para Windows 4.5.

Resultados

Comunidades de macroinvertebrados

La diversidad e igualdad fueron bastante bajas en todas las zonas de muestreo (tabla 1). Se registró el mayor número de taxones (11) en Seca do Bacalhau, y los menores en São João da Talha y Rosário (4 y 6, respectivamente) (tabla 2).

Carácteristicas del sedimento y contaminación

Los sedimentos presentaron un alto contenido de limo y arcilla (>80%) en todos los sitios de muestreo excepto en Seca do Bacalhau, donde estuvieron compuestos por 40% de arena y 60% de limo y arcilla. El contenido de materia orgánica fue mayor en Hortas y São João da Talha (16%) y menor en Seca do Bacalhau (7%).

Para todos los metales pesados analizados se obtuvieron diferencias significativas entre las planicies lodosas (F > 4.9, P < 0.05). La máxima contaminación por Pb y Zn se registró en Rosário, donde se obtuvieron valores de 46.94 µg g^-1 y 389.2 µg g^-1, respectivamente. Se observó un intervalo de contaminación similar en Sarilhos, donde los contenidos de Cd fueron los más altos, con 0.35 µg g^-1. La mayor concentración de Cu (20.17 µg g^-1) se registró en São João da Talha. En cuanto a casi todos los metales analizados, Seca do Bacalhau resultó ser el sitio menos contaminado, con contenidos de Cu, Cd y Pb de 7.32, 0 y 10.59 µg g^-1, respectivamente. Por tanto, los sitios más contaminados fueron Rosário y Sarilhos (fig. 2).

Contaminación de N. diversicolor y S. plana

Para todos los metales analizados se encontraron diferencias significativas entre los sitios de muestreo (F > 3.7, P < 0.05) y las especies (F > 59.7, P < 0.05), excepto en el caso del Cu, para el cual no se registraron diferencias entre las especies (F > 1.7, P > 0.05). Para cada especie las diferencias en las concentraciones de metales pesados entre los sitios también fueron significativas. Para N. diversicolor, las mayores concentraciones de Cu se encontraron en Sarilhos y Seca do Bacalhau (11.35 y 9.21 µg g^-1, respectivamente), y los valores más altos de Zn y Pb se registraron en Sarilhos (143.07 y 6.06 µg g^-1, respectivamente), mientras que sólo se detectó Cd en los individuos recolectados en Sarilhos (fig. 3). Las diferencias entre los sitios de muestreo también resultaron significativas para S. plana. Los individuos recolectados en Rosário fueron los más contaminados, con contenidos de Cd, Pb y Zn de 0.31, 16.70 y 831.42 µg g^-1, respectivamente, aunque los mayores valores de Cu fueron registrados en Seca do Bacalhau (fig. 4).

Para todos los metales analizados S. plana presentó mayores valores de BSAF que N. diversicolor, con un máximo para el Zn (4.5734). Para N. diversicolor los mayores valores de BSAF correspondieron al Cu (1.2584) y al Zn (1.1100) (tabla 3).

Las relaciones entre los metales pesados en los sedimentos y en los individuos de N. diversicolor y S. plana no fueron significativas, excepto para el Pb en N. diversicolor, cuyo modelo de regresión lineal presentó un buen ajuste (R² = 0.857). Para este metal se observó una correlación positiva entre los niveles de contaminación en individuos y sedimentos, con una pendiente de 0.1369.

El CCA realizado entre los índices de diversidad e igualdad, en el que 94.8% de la varianza fue explicada por el primer eje, indicó que las zonas de baja diversidad fueron las que presentaron los mayores niveles de contaminación, materia orgánica y proporción de limo y arcilla (fig. 5). Seca do Bacalhau, el sitio con menor contenido de metales pesados en los sedimentos, claramente se distingue de los demás. Rosário y Sarilhos, con niveles relativamente altos de contaminación por Pb y Cd y con los menores grados de diversidad, ocuparon posiciones similares en el diagrama. En conjunto, se puede observar un patrón de gradiente ya que Hortas, Arrentela y São João da Talha se localizan en posiciones intermedias entre los niveles de contaminación y diversidad.

Es común encontrar una baja diversidad en las comunidades de macroinvertebrados de los ecosistemas estuarinos, y los valores obtenidos para las planicies lodosas del estuario del Tajo son similares a los registrados para otros estuarios de Portugal (Mucha y Costa 1999, Mucha et al. 2005). A pesar de esta similitud, los valores de igualdad estimados para las planicies del Tajo resultaron bastante bajos.

La dominancia de especies varió de acuerdo con la zona de muestreo. A pesar de que S. plana y N. diversicolor son especies muy resistentes (Bryan et al. 1985), no resultaron ser igualmente abundantes en todos los sitios y fueron escasas en Seca do Bacalhau y São João da Talha, respectivamente. Esto se puede explicar por las diferencias en la composición del sedimento de Seca do Bacalhau y, probablemente, por la baja calidad ambiental de São João da Talha debido a las descargas industriales y domésticas cercanas. De hecho, el contenido de materia orgánica del sedimento fue mayor en São João da Talha y Hortas, y las diferencias entre los valores de diversidad de estos dos sitios sugiere una mayor entrada de contaminantes orgánicos en São João da Talha.

La ausencia o extremadamente baja abundancia de otras especies macrobénticas, especialmente crustáceos como Cyathura carinata, es muy preocupante ya que su ausencia indica una pobre calidad ambiental (Warwick 2001), y probablemente refleja la intensidad de los impactos antropogénicos en las zonas de muestreo. En general, la baja diversidad e igualdad encontradas en las comunidades de macroinvertebrados de las planicies lodosas del Tajo también se reflejó en la densidad de los organismos bénticos. Las únicas excepciones se encontraron en Sarilhos y Rosário, los cuales presentaron una fuerte contaminación y altas densidades de N. diversicolor y S. plana.

Aunque los contenidos de metales encontrados en los sedimentos de los sitios de muestreo fueron menores que los encontrados por França et al. (2005) en un estudio previo realizado en Hortas, Rosário y São João da Talha, resultaron más altos que los publicados por Vinagre et al. (2008) para zonas de marismas adyacentes a Hortas y Rosário. Estas diferencias pueden atribuirse a la heterogeneidad espacial y temporal de la distribución de metales pesados, especialmente relacionadas con la variabilidad introducida por las descargas de aguas residuales y fluviales, tal y como ha sido mencionado por otros autores (Cheggour et al. 2005, Durou et al. 2005, Mucha et al. 2005, Martínez et al. 2006). Nuestros muestreos se llevaron a cabo en julio, mientras que en los otros estudios los muestreos se realizaron entre enero y marzo. No se ha evaluado la variación temporal de metales pesados en los sedimentos de estas zonas del estuario del Tajo, pero para marismas de este mismo estuario Caçador et al. (2000) encontraron claros cambios estacionales en los niveles de contaminación del sedimento.

Los niveles de Cu en este estudio fueron de un orden de magnitud menor que los obtenidos por França et al. (2005). Está por verse si estas diferencias se deben a variaciones temporales, pero se han descrito variaciones significativas en los niveles de Cu en S. plana para zonas de depósito de sedimentos (Luoma y Bryan 1982). También se han observado variaciones estacionales en N. diversicolor, las cuales se han asociado con varios factores como la distancia a sitios de descarga de residuos, variaciones en la salinidad causadas por la precipitación y características biológicas como la fase del ciclo de vida, entre otros (Rainbow et al. 1990).

Varios autores han mencionado que la concentración de metales pesados en los sedimentos es generalmente la variable más importante que se correlaciona con las concentraciones de metales en S. plana y N. diversicolor (Luoma y Bryan 1982, Bryan et al. 1985, Amiard et al. 1987). No obstante, Luoma y Bryan (1982) indicaron que el control sobre la disponibilidad de metales para S. plana y N. diversicolor es diferente según el metal y la especie, lo que refleja que múltiples procesos están influenciando la biodisponibilidad de metales en la naturaleza. La interacción entre la geoquímica de los metales y la fisiología animal determina las diferencias en la biodisponibilidad entre los metales tóxicos (Wang 2002, Wang et al. 2002). Por tanto, existen diferencias interespecíficas en las concentraciones de metales debido a los diferentes requerimientos y procesos fisiológicos de las especies (Wilson 1994), lo cual pudiera explicar las diferencias en la concentración de metales presentadas por S. plana y N. diversicolor.

En el presente trabajo, los máximos contenidos de metales pesados en los sedimentos no coincidieron con los valores máximos de contaminación en los organismos estudiados. La excepción fue la buena relación encontrada entre las concentraciones de Pb en los sedimentos y en N. diversicolor. No se obtuvieron relaciones significativas para S. plana, cuyos niveles de Cu fueron altos en comparación con las concentraciones en los sedimentos. Esta falta de correlación entre las concentraciones de Cu en los sedimentos y en los individuos de S. plana ya ha sido mencionada por otros autores (Wang 2002, Cheggour et al. 2005). Nereis diversicolor tiene la capacidad de regular las concentraciones de Zn y Cu, los cuales son metales esenciales hasta cierto punto (Luoma y Bryan 1982, Amiard et al. 1987, Durou et al. 2005). Los resultados obtenidos sugieren que los niveles de contaminación por estos metales no exceden la capacidad de regulación del poliqueto (Amiard et al. 1987, Durou et al. 2005). Aún no se han entendido bien las relaciones entre las concentraciones de los contaminantes en los sedimentos y los patrones de variación de su biodisponibilidad, pero nuestras observaciones indican que son diversas variables las que controlan tanto la biodisponibilidad como la acumulación de metales pesados en individuos expuestos a la contaminación (Ansari et al. 2004, Martín-Díaz et al. 2006).

Los promedios de BSAF obtenidos fueron similares a los estimados por França et al. (2005) para N. diversicolor y S. plana, con un valor máximo para Zn y los valores más altos asociados con S. plana. Como ya se mencionó, en este estudio se encontraron mayores niveles de contaminación en S. plana que en los sedimentos, lo que puede sugerir una alta tasa de acumulación por tal especie, algún mecanismo fisiológico inducido por la exposición crónica, o hasta una posible importancia de la columna de agua como fuente adicional de contaminación.

Long et al. (1995) calcularon los niveles bajo y medio del intervalo de efectos (ERL y ERM, por sus siglas en inglés) del sedimento, y que corresponden al décimo y quincuagésimo percéntil, respectivamente, en una lista ordenada de las concentraciones en sedimentos, encontradas en la literatura, que causan efectos biológicos. Según estos autores, las concentraciones de metales por debajo de los valores de ERL pueden causar efectos tóxicos mínimos, las concentraciones entre ERL y ERM deberían de considerarse moderadamente tóxicas, causando efectos ocasionales, y las concentraciones por arriba de ERM pueden tener efectos pronunciados. De acuerdo con los valores de ERL y ERM (expresados en µg^-1 g^-1 de peso seco) indicados por Long et al. (1995) para Cu (34, 270), Cd (1.2, 9.6), Pb (47, 218) y Zn (150, 410), las concentraciones de Pb en los sedimentos de Rosário y los valores de Zn registrados en Arrentela, Seca do Bacalhau, Hortas y Rosário en este estudio pueden tener efectos ocasionales sobre los organismos residentes. Todos los demás valores estuvieron por debajo del ERL.

A pesar de la dificultad para evaluar los efectos directos de la contaminación en los conjuntos de macroinvertebrados (Lindegarth y Underwood 2002), varios autores también han observado un enpobrecimiento de las comunidades debido a la contaminación por metales pesados (e.g., Warwick 2001, Mucha et al. 2005). Comparadas con las de otros estuarios, especialmente en ambientes del Reino Unido que han sido objeto de varios estudios ecotoxicológicos, las concentraciones de metales pesados obtenidas en este trabajo para todos los metales, con excepción de la del Zn que resultó muy alta, son similares a las de estuarios considerados moderadamente contaminados (Spencer 2002); sin embargo, el nivel de contaminación es similar al obtenido por Morrisey et al. (2003) para estuarios bajo fuerte presión urbana.

Las dos planicies lodosas más contaminadas, Rosário y Sarilhos, presentaron la mayor disponibilidad de presas, esto es, mayores densidades de N. diversicolor y S. plana. Estas dos especies pueden ser bastante resistentes a contaminantes (Luoma y Bryan 1982, Bryan et al. 1985) y, por ende, pueden no resultar muy afectadas por la contaminación por metales. No obstante, esta contaminación puede tener un impacto considerable sobre las especies depredadoras que utilizan estas planicies como zonas de alimentación. De hecho, aunque una preexposición a los contaminantes parece no tener ningún efecto sobre los predadores, la concentración combinada de metales pesados puede afectar el crecimiento de los peces bénticos estuarinos (Forrester et al. 2003). Asimismo, la evolución de poblaciones de presas tolerantes puede no sólo causar cambios en el potencial de transferencia de metales pesados a través de los niveles tróficos superiores en las cadenas alimenticias (Rainbow et al. 2004, Wang y Rainbow 2005), sino que también puede ser dañino para la integridad de las especies presas. En cuanto a la conservación de los hábitats del estuario del Tajo y sus funciones ecológicas, se requiere realizar más estudios sobre tales temas, los cuales serán de mucha utilidad para el desarrollo de herramientas de manejo.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la FCT el apoyo financiero parcial para este proyecto.

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Nota

Traducido al español por Christine Harris.