Crecimiento y supervivencia de los mejillones Perna perna, Perna viridis y de un morfotipo indefinido bajo cultivo suspendido

Growth and survival of the mussels Perna perna, Perna viridis and an undefined morphotype in suspended culture

Trinidad Urbano¹, César Lodeiros^1*, Marcos De Donato², Vanessa Acosta³, Dwight Arrieche⁴, Maximiano Núñez¹ y John Himmelman⁵

¹ Laboratorio de Acuicultura, Departamento de Biología Pesquera, Instituto Oceanográfico de Venezuela, Universidad de Oriente, Núcleo Sucre Cumaná 6101, Venezuela. * E-mail: clodeiro@sucre.udo.edu.ve

³ Departamento de Biología, Escuela de Ciencias, Universidad de Oriente, Núcleo Sucre, Cumaná 6101, Venezuela.

⁴ Departamento de Biomedicina, Instituto de Investigaciones en Biomedicina y Ciencias Aplicadas, Universidad de Oriente, Cumaná 6101, Venezuela.

⁵ Département de Biologie, Université Laval, Québec, Canadá G1K 7P4.

Recibido en septiembre de 2004;
aceptado en mayo de 2005.

Resumen

Se evaluaron el crecimiento y la influencia de factores ambientales bajo condiciones de cultivo suspendido del mejillón Perna perna L., P. viridis L. y una variante o morfotipo indefinido, que comparte sustrato y características morfológicas y de color de ambas especies. El estudio fue conducido durante 10 meses en la localidad de Turpialito, Golfo de Cariaco, Venezuela. Las tres poblaciones experimentales, sembradas con una talla inicial homogénea (45-50 mm) presentaron un patrón de crecimiento similar; sin embargo, P. viridis mostró tasas de crecimiento significativamente menores a las de P. perna y del morfotipo, alcanzando al final del estudio 71.2, 77.0 y 77.8 mm de longitud dorso-ventral de la concha, respectivamente. Los análisis de correlatividad de los factores ambientales y el crecimiento no mostraron una modulación definida del crecimiento somático debido a factores ambientales; no obstante, la actividad reproductiva, especialmente cuando se inicia por primera vez, puede actuar como factor endógeno negativo. Aunque los resultados muestran similar respuesta fisiológica de los mejillones, se observó mayor similitud entre P. perna y el morfotipo y diferencias suficientes entre éstas y P. viridis, sugiriendo que las dos primeras pueden estar más relacionadas genéticamente. Sin embargo, existieron diferencias entre el morfotipo y P. perna, en cuanto a las características fenotípicas de la concha, supervivencia e índice gonadosomático, que pueden establecer diferencias genéticas definidas. La mayor producción gonádica en la variante sugiere su selección para el cultivo.

Abstract

We evaluated the growth and influence of environmental factors under suspended culture conditions of the mussels Perna perna L. and P. viridis L. and of an undefined variant or morphotype sharing the substrate and morphological and color characteristics of both species. The animals were grown for ten months at Turpialito Bay, located in the Gulf of Cariaco, Venezuela. The three experimental populations, seeded with an initial homogeneous size (45-50 mm), showed a similar growth pattern; however, P. viridis showed significantly smaller growth rates than those of P. perna and the morphotype, with a final dorsoventral shell length of 71.2, 77.0 and 77.8 mm, respectively. Correlativity analyses of environmental and growth factors could not define the somatic growth modulation due to environmental factors, but reproductive activity, particularly when it begins for the first time, may act as a negative endogenous factor. Although the results show similar physiological responses from the mussels, a greater similarity was observed between P. perna and the morphotype, and there were enough differences between them and P. viridis to suggest that the first two could be more genetically related. Nevertheless, differences were found between the morphotype and P. perna in regard to the phenotypic characteristics of the shell, survival and the gonadosomatic index, which may indicate significant genetic differences. Greater gonadal production in the variant could be advantageous for aquacultural activities.

Key words: mussels, Perna, morphotype, Venezuela.

Introducción

La mitilicultura es una actividad comercial desarrollada en diversos países, principalmente en Europa y Asia, donde el 60% de la producción mundial se atribuye a España y China. Las especies más cultivadas son: Mytilus edulis, M. gallopro-vincialis, M. trossulus, Perna perna, P. viridis y P canaliculus (Hickman, 1992).

En Venezuela, el cultivo de mejillones se inició en la década de los años sesenta con el establecimiento de balsas de mejillones (P. perna) en el nororiente del país. No obstante, en la actualidad prácticamente toda la producción es resultado de la extracción ya que desde 1986 el cultivo colapsó debido principalmente a la incidencia de biotoxinas e ineficiencias en el manejo de los cultivos (Vélez y Lodeiros, 1990). A partir de la década de los noventa se encuentra funcionando un programa de vigilancia continua de la biotoxicidad en moluscos bivalvos comerciales, presentando los mitílidos un gran potencial para ser cultivados en concordancia con un desarrollo socioeconómico de las comunidades pesqueras de la región.

Las especies comerciales de mejillones en Venezuela P. perna y P. viridis son explotadas intensivamente sin la ejecución de políticas de administración del recurso, lo cual conduce a explotaciones inadecuadas que generan un desbalance entre la extracción y el reclutamiento, produciendo sobreexplotación de los bancos, por lo cual surge la necesidad de desarrollar el cultivo de dichos moluscos. En este sentido recientemente se han realizado una serie de estudios sobre la biología, ecología y fisiología de estos mejillones (Segnini et al., 1998; Prieto et al., 1999; Tejera et al., 2000; Arrieche et al., 2002; Marcano et al. , 2002; García, 2003; Segnini, 2003) que, junto con el control sanitario, coadyuvaría a la proyección de su cultivo.

A diferencia de P. perna, el mejillón verde P. viridis es un mejillón nativo de la región del Indo-Pacífico y posee una distribución tropical que abarca desde el Golfo Pérsico hasta las Filipinas y desde el este de China hasta Indonesia, siendo una especie importante para la acuicultura en esos países. Este mejillón ha sido introducido accidentalmente en Trinidad y el Caribe desde los años noventa y desde entonces se ha extendido a las costas de Venezuela (Agard et al., 1992; Rylander et al., 1996; Lodeiros et al. 1999).

Ambas especies son morfológicamente distintas. Perna perna posee un periostraco marrón, y los bordes anterior y posterior de su concha son rectos, siendo la parte interna de color violáceo y poco nacarada. En contraste, el periostraco de P. viridis usualmente es verde, los bordes anterior y posterior de la concha son curvados y el interior de la concha es nacarado. Recientemente se ha observado en la costa norte de la Península de Araya, noreste de Venezuela, que ambas especies comparten el mismo sustrato con una variante que presenta características morfológicas y color de la concha tanto de P. perna como de P. viridis. Esta variante posee una coloración de la concha verde-amarillento, internamente nacarada, similar a la de P. viridis y los bordes anterior y posterior de su concha son rectos como los de P. perna (fig. 1). La variante ha generado interés por determinar su origen, dadas las características deseables que presenta para su cultivo, considerándosele hasta ahora una variante o morfotipo indeterminado. El objetivo del presente estudio fue evaluar el crecimiento y la supervivencia, junto con la influencia de variables ambientales, de las especies P. perna y P. viridis y del morfotipo, en condiciones de cultivo suspendido.

Materiales y métodos

El estudio fue conducido durante 10 meses (de octubre de 2002 a agosto de 2003) en la Estación Hidrobiológica de Turpialito (EHT) del Instituto Oceanográfico de Venezuela de la Universidad de Oriente (E), ubicada en el Golfo de Cariaco, al noreste de Venezuela (10°26'56" N; 64°02'00" W). Las "semillas" de P perna, P. viridis y la variante, se recolectaron mediante buceo en apnea a profundidades de 1-2 m en la localidad de Guayacán, Península de Araya (10°42' N; 63°46' W).

Bioensayo

Las semillas se transportaron en contenedores isotérmicos a la EHT, donde se separaron por especie y morfotipo (poblaciones experimentales), seleccionando organismos experimentales de longitud dorso-ventral de la concha homogéneas (40-50 mm), las cuales no mostraron diferencias significativas (ANOVA P > 0.05; n = 30 por población). Los mejillones fueron colocados en cestas plásticas utilizadas para el cultivo de ostras (cilíndricas con diámetro de 40 cm y altura de 8 cm), suspendidas de una cuerda larga o long line de 100 m de longitud, fijada al fondo con bloques de concreto y ubicada a unos 30 m de la costa. Las cestas se mantuvieron a una profundidad de aproximadamente 2 m. Se colocaron tres réplicas por cada grupo o población experimental, a una densidad de 100 mejillones por cesta, más dos cestas adicionales de sustitución, en caso de pérdida de organismos por mortalidad o extravío. El desdoble consistió en la disminución mensual de la densidad debido a los muestreos.

A fin de evaluar el crecimiento, cada 15 días se analizaron cinco individuos por réplica, a los cuales se les determinó longitud dorso-ventral de la concha (alto; At), utilizando un vernier digital (±0.01 m). La masa seca de la gónada, músculo y resto de tejido somático de los mejillones fueron deshidratados (60-70°C/72 h) y pesados en una balanza analítica (±0.001 g). Se consideró como índice reproductivo a la masa seca de las gónadas como un porcentaje del tejido somático.

La supervivencia se estimó mediante un recuento semanal de los ejemplares muertos en cada réplica.

Variables ambientales

A fin de evaluar la influencia de los factores ambientales en el crecimiento y supervivencia de los organismos, se tomaron muestras semanales de agua, por triplicado, con una botella Niskin de 2 L para la determinación de oxígeno por el método de Winkler y la salinidad mediante un refractómetro de 1%o de apreciación. Además se tomaron muestras de agua en envases de 2 L, previamente filtradas con una malla de 153 µm, para estimar la disponibilidad del alimento mediante la biomasa del fitoplancton (clorofila a) y el seston total. Las muestras fueron retenidas en filtros Whatman GF/F de 0.7 de diámetro de poro, utilizando un equipo de filtración al vacío. Para el análisis de clorofila a se empleó el método colorimétrico, mientras que la determinación del seston se realizó mediante técnicas gravimétricas descritas por Strickland y Parsons (1972). En el sitio de cultivo se colocó un termógrafo electrónico (Sealog-Vemco) para registrar la temperatura a intervalos de 30 min.

Análisis estadísticos

Las diferencias de crecimiento entre las poblaciones experimentales se evaluaron mediante observación correlativa de las curvas obtenidas, contrastando las medias de los parámetros de crecimiento mediante un ANOVA de una vía, utilizando la prueba a posteriori de Duncan en los casos donde el ANOVA indicó diferencias significativas (P < 0.05). Estos análisis se aplicaron para corroborar las diferencias observadas en los gráficos, dependiendo del análisis de correlatividad de las curvas, ya sea en cada punto de muestreo para todos los tratamientos o entre muestreos en el tiempo de estudio.

Para diferenciar las curvas de crecimiento se realizaron regresiones de las variables de crecimiento en el tiempo, contrastando sus pendientes mediante un análisis múltiple según las recomendaciones de Zar (1984).

Resultados

Tanto las especies P. viridis y P. perna como el morfotipo presentaron un patrón de crecimiento de la longitud de la concha similar (fig. 2a), particularmente en los primeros tres meses (octubre a diciembre de 2002), caracterizado por un crecimiento lento, seguido de incrementos continuos, para entrar en un periodo de crecimiento casi nulo entre abril y mayo de 2003, mostrando luego elevados incrementos, particularmente en los dos últimos meses del experimento (julio a agosto). La pendiente en la relación de crecimiento expresada en los cambios de la longitud de concha (At) en el tiempo (días) del morfotipo (log At = log 0.00074 d + log 1.654; r² = 0.96) resultó ser significativamente mayor (P < 0.05) que la de P. viridis (log At = log 0.00057 d + log 1.665; r² = 0.92) y similar a la de P perna (P > 0.05) (log At = log 0.00063 d + log 1.673; r² = 0.89), mientras ésta no fue significativamente diferente que la de P. viridis. Al final del estudio, tanto el morfotipo como P. perna alcanzaron tallas estadísticamente equivalentes (ANOVA, Duncan P > 0.05; 77.76 y 76.98 mm, respectivamente) y ambas superiores (P < 0.05) a P viridis (71.18 mm). Esta misma tendencia se evidenció en la masa seca de la concha (fig. 2b), la cual presentó un crecimiento mayor tanto en P. perna como en el morfotipo, siendo significativamente diferente (P < 0.05) al crecimiento de P. viridis. El patrón de crecimiento de la masa de la concha fue similar al mostrado en la longitud, con incrementos muy lentos al principio del estudio, seguidos por un receso entre abril y julio, para culminar con un aumento más elevado en los dos últimos meses de la experiencia.

Crecimiento del tejido somático

La producción en masa seca del músculo (fig. 3a) y del resto de tejido somático (fig. 3b), mostró variaciones similares entre los mejillones estudiados, siguiendo un patrón similar al de la concha, con mínimo crecimiento durante los primeros cinco meses del estudio, seguido de un patrón irregular de pequeños incrementos y descensos hasta el mes de julio, a partir del cual se observó un incremento pronunciado hasta el final del experimento (ANOVA, Duncan P < 0.05).

Crecimiento gonádico

El tejido gonádico (fig. 4a) alcanzó dos picos de máxima producción que coincidieron en los tres grupos experimentales, correspondientes a los periodos de finales de marzo/abril y julio/agosto. Sin embargo, el morfotipo siempre alcanzó valores medios mayores (ANOVA, Duncan P < 0.05), aunque la alta variabilidad entre las réplicas, mostrada por los elevados índices de dispersión en las tres poblaciones experimentales, no generaron diferencias significativas al final del estudio (ANOVA, P = 0.11). Perna viridis presentó poca producción a lo largo del experimento, con excepción de los dos últimos meses. El morfotipo, en contraste con las dos especies, mostró un pico de desarrollo gonádico entre finales de enero y mediados de febrero, sugiriendo elevada madurez sexual a menor longitud de concha que las especies analizadas. La relación de la talla (alto) con respecto al índice gonádico muestra que el morfotipo presenta una mayor actividad reproductiva (organismos con elevados y bajos índices reproductivos, indicativos de alta madurez sexual y desove) a tallas de 40 mm, en contraste con las dos especies, las cuales muestran esta actividad a tallas sobre los 45-50 mm (fig. 4b).

Mortalidad

La mortalidad acumulada al final del estudio (fig. 5a) fue de 30.0 ± 9.48% para P perna, significativamente superior (ANOVA, Duncan P < 0.05) a las de P. viridis y el morfotipo (12.8 ± 5.78% y 11.1 ± 6.69%, respectivamente). La mortalidad mensual (fig. 5b) durante el experimento mostró valores bajos (<10%), con una alta variabilidad. Los mayores porcentajes de mortalidad se registraron para P. perna. En la mayoría de los muestreos se observó la presencia del gasterópodo Cymatium sp. asociado con valvas del mejillón vacías.

Factores ambientales

La temperatura mostró una variación marcada en la zona de estudio (fig. 6a), con valores que van desde 29.9°C en octubre de 2002 hasta 22.5°C a mediados de enero de 2003. Después se presentaron bajas temperaturas (24°C) hasta mediados de marzo, cuando nuevamente se incrementan hasta 26-27°C, y así se mantuvieron hasta el final del estudio. El oxígeno presentó una alta variabilidad, con valores generalmente por encima de 4 mg L^-1 (fig. 6b). Al transcurrir el experimento se evidenció una leve disminución de la concentración de oxígeno. Se observó un patrón similar en la salinidad, la cual varió de 34% a 38% en todo el periodo experimental (fig. 6c).

El patrón del seston (fig. 7b) resultó similar al de clorofila a, presentando valores entre 20 y 50 mg L^-1, con máximo de 68 mg L^-1, lo que coincide con las bajas temperaturas registradas entre diciembre de 2002 y marzo de 2003. En el resto del periodo, los valores de seston se mantuvieron por debajo de 20 mg L^-1.

Discusión

Los resultados muestran que las tres poblaciones experimentales presentaron un patrón de crecimiento similar durante el ensayo, indicando que las condiciones de cultivo y los parámetros ambientales de la zona tuvieron una influencia similar en las especies; sin embargo, P. viridis mostró menores tasas de crecimiento de P. perna y el morfotipo.

En general, el patrón de crecimiento mostrado por los mejillones difiere del crecimiento generalizado para la mayoría de los bivalvos cultivados en la misma zona, como Euvola ziczac (Lodeiros y Himmelman, 1994, 2000), Pinctada imbricata (Lodeiros et al., 2002), Pteria colymbus (Lodeiros et al., 1999), Lyropecten (Nodipecten) nodosus (Lodeiros et al., 1998, Acosta et al., 2000), Argopecten nucleus (Lodeiros et al., 1993) y Pinna carnea (Narváez et al., 2000), los cuales presentan crecimientos acelerados al inicio del cultivo con posteriores reducciones de los mismos. De igual manera, difieren de los resultados reportados por Tejera et al. (2000) para P. perna y P. viridis cultivados en cuerdas de caucho en la misma zona y durante la misma época del año, quienes reportaron un crecimiento acelerado de noviembre a enero, en un periodo asociado con altas temperaturas y baja disponibilidad de alimento considerado como un periodo crítico para los bivalvos en la zona (Lodeiros y Himmelman, 1994, 2000). A diferencia de los resultados de Tejera et al. (2000), en el presente trabajo el lento crecimiento, tanto en longitud de concha como en tejidos blandos, durante los primeros meses (periodo de estratificación del agua) no puede ser explicado por la diferencia en tiempo de siembra ya que ésta fue sólo de un mes. La diferencia en la talla de siembra parece más evidente, siendo marcadamente superior en nuestro estudio (45-50 mm). Los organismos estudiados por Tejera et al. (2000), sembrados a una talla de 20-30 mm, crecieron exponencialmente y alcanzaron tallas similares a la de la siembra de nuestro estudio, y luego dejaron de crecer, coincidiendo con el periodo de mayor producción gonádica. En nuestro estudio se muestran elevados y bajos índices reproductivos en tallas de 40-45 mm, indicando actividad reproductiva. De esta manera, la reproducción pudo influir negativamente como un factor endógeno que resta energía para el crecimiento somático de los organismos estudiados en el periodo inicial del experimento cuando no existe elevada disponibilidad de alimento. Probablemente esto no ocurrió en el estudio de Tejera et al. (2000) debido a que no alcanzaron tallas para la reproducción en el periodo de baja disponibilidad de alimento, no siendo ésta limitante para el crecimiento de los mejillones juveniles. Esta situación ha sido mostrada para otras especies en la zona de estudio como Euvola ziczac (Lodeiros y Himmelman, 2000). Una hipótesis alternativa es que las diferencias encontradas fueron debidas al estrés fisiológico debido a la utilización de cestas de cultivo, las cuales, a diferencia de las cuerdas de cultivo utilizadas por Tejera et al. (2000), permitieron un mayor grado de agregación de los organismos (T. Urbano, observación personal) y por lo tanto un efecto de mayor densidad de individuos por unidad área, permitiendo que la baja disponibilidad de alimento registrada pudiera haber sido una limitante en nuestro estudio. Una hipótesis adicional es que las cestas permitieron el reclutamiento y resguardo de postlarvas y juveniles del gasterópodo Cymatium sp., ocasionando su presencia un estrés que produjo tasas bajas de crecimiento al no permitir la continua apertura de las valvas de los mejillones para evitar el efecto invasivo de los depredadores y provocando una menor ingesta de alimento. Estos resultados sugieren la ventaja de utilizar cuerdas de cultivo para el mejillón y probablemente para otros organismos con comportamiento gregario (ostras perleras: Pinctada imbricata, Pteria colymbus). El sistema de cultivo en cuerdas permitiría una distribución de "semillas" más adecuada, y en consecuencia una menor competencia por el alimento. A la vez, en el sistema de cuerdas, al no poseer protección externa como con las cestas, los invertebrados asociados al cultivo, incluyendo gasterópodos como Cymatium sp., podrían ser controlados de forma natural por otros organismos.

Las bajas temperaturas y la alta disponibilidad de alimento como consecuencia del periodo de surgencia en el Golfo de Cariaco (Lodeiros y Himmelman, 2000), pudieron haber sido los promotores del incremento tanto en longitud, como en tejidos somático y gonádico, observado a partir de enero de 2003 y que se prolongó hasta abril, principalmente en P. perna y el morfotipo. No obstante, aunque esta mayor disponibilidad de alimento se observó en diciembre de 2002, los mejillones no manifestaron crecimiento. Por otro lado, el aumento posterior de temperatura y la baja disponibilidad de seston pudieron ser los factores determinantes del reducido crecimiento que se observó en todos los tejidos somáticos durante el periodo de abril a julio. No obstante, a partir de julio se presentó un crecimiento acelerado de todos los tejidos en las poblaciones experimentales, coincidiendo con temperaturas altas, lo que contrastó con el comportamiento mostrado en los organismos de menores tallas en los tres primeros meses de cultivo. Estos incrementos podrían ser explicados por la mayor capacidad de filtración e incorporación de la energía del seston que pudiesen tener los organismos de tallas intermedias (65-67 mm) en las diferentes poblaciones experimentales estudiadas, aunado a condiciones de temperaturas altas (no estresantes) que generan mayor crecimiento, y la poca incidencia del gasterópodo Cymatium sp. A pesar de las argumentaciones antes señaladas, las asociaciones y disociaciones encontradas en nuestro estudio en la correlatividad de los factores ambientales y el crecimiento, no permiten determinar una modulación ambiental definida del crecimiento de los mejillones. Para verificar las hipótesis antes señaladas es necesario un análisis de la influencia de los factores ambientales en el crecimiento de estos bivalvos teniendo en cuenta su talla, la disponibilidad de alimento y la temperatura en recintos no cerrados como las cestas.

El estrés causado por las variaciones ambientales pudo ocasionar el desove observado en abril en las dos especies y la variante, luego del primer pico marcado de producción gonádica; sin embargo, a partir de julio se observó un segundo pico de desarrollo gonádico en las tres poblaciones experimentales, lo que permite establecer que estos mejillones presentan dos periodos marcados de mayor producción de gónadas, con desoves menores a lo largo del año, indicados por la alta variabilidad del índice gonadosomático.

El hecho de que el morfotipo presentara mayor producción de gónadas y una talla mínima de madurez menor, sugiere diferencias con respecto a P. perna que podrían conllevar a una ventaja por tener mayor número de huevos que P. perna. Si bien se estima una proporción muy baja de los individuos con la característica de variante en las poblaciones de las que se recolectó (<2%), según las informaciones de los lugareños y observaciones personales, estos organismos no eran muy evidentes en años anteriores. Esto sugiere que la variante pudiera estar teniendo un mayor éxito reproductivo que P. perna y P. viridis, pudiendo entonces estar ocurriendo una selección a favor de ella, lo cual puede comprobarse con un monitoreo a largo plazo de las poblaciones estudiadas.

Los resultados de este trabajo muestran que tanto P. perna como la variante o morfotipo indefinido poseen tasas de crecimiento superiores a las de P. viridis en cultivo suspendido en cestas en el Golfo de Cariaco. No se puede definir una modulación del crecimiento somático debida a factores ambientales; no obstante, la actividad reproductiva, especialmente cuando se inicia por primera vez, puede actuar como factor endógeno negativo para el crecimiento somático. Desde el punto de vista del cultivo de organismos, la variante presenta la mayor fecundidad y madurez temprana, lo cual constituye una ventaja sobre las dos especies de mejillón. El menor crecimiento encontrado utilizando cestas en comparación con el sistema de cuerdas sugiere la utilización de estas últimas como sistema de cultivo.

Agradecimientos

Se agradece la colaboración técnica del personal de la Estación Hidrobiológica de Turpialito, así como la asistencia de M. Guevara del Laboratorio de Acuicultura extensión plancton del Instituto Oceanográfico de Venezuela de la Universidad de Oriente. La investigación fue parcialmente financiada por el Consejo de Investigación de la Universidad de Oriente y Dpto. de Biología Pesquera del Instituto Oceanográfico de Venezuela. Se agradecen las correcciones, críticas y sugerencias de los revisores anónimos, lo cual condujo a mejorar sustancialmente el artículo. Se agradece la colaboración de R. Aprdo en la ayuda para la traducción del manuscrito al ingles.

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