Repartición del recurso trófico entre Mullus barbatus y M. surmuletus en el Mar Catalán (Mediterráneo Noroccidental)
Feeding resource partitioning between Mullus barbatus and M. surmuletus in the Catalan Sea (northwestern Mediterranean)
Hugo Aguirre1* y Pilar Sánchez2
1 Instituto Nacional de la Pesca Centro Regional de Investigación Pesquera, Mazatlán Calzada Sábalo-Cerritos s/n Apartado postal 1177 Mazatlán, CP 82010, Sinaloa, México. * E-mail: haguirre@ola.icmyl.unam.mx
]]> 2 Institut de Ciencies del Mar Centre Mediterrani d'Investigacions Marines i Ambientals (CSIC) Passeig Marítim de la Barceloneta 37-49 08003 Barcelona, Spain.
Recibido en marzo de 2004;
aceptado en noviembre de 2004.
Resumen
Se examinó la composición trófica de Mullus barbatus y M. surmuletus con el fin de evaluar la repartición del recurso entre estas dos especies simpátricas. Para cada especie, los peces se agruparon en intervalos de clase de 1 cm (longitud total = LT). Se realizó el análisis de agrupamiento utilizando el índice de similitud de Bray-Curtis y el método de agrupación de UPGMA. Previamente, para cada intervalo de clase se estandarizó y transformó a doble raíz cuadrada la abundancia de las presas. Con base en la similitud trófica, se definieron seis nuevos grupos: (I) adultos mayores de M. surmuletus (21-31 cm LT), (II) organismos recién asentados de ambas especies (6-8 cm LT), (III) adultos mayores de M. barbatus (19-21 cm LT), (IV) adultos de M. barbatus (12-18 cm LT), (V) juveniles de ambas especies y (VI) adultos de M. surmuletus (12-20, 22 cm LT). El análisis de similitud (ANOSIM) muestra que existen diferencias significativas entre la composición trófica de los grupos sucesivos (P ≤ 0.05). Si bien estas especies simpátricas consumen una amplia gama de presas en común, la proporción relativa de sus componentes muestra diferencias claras entre especies e incluso dentro de cada especie a lo largo de su desarrollo; estas diferencias se tornan más evidentes en los organismos mayores. Los resultados del presente trabajo resaltan la importancia de la repartición trófica como un mecanismo que facilita la coexistencia intra e inter específica de estas dos especies simpátricas.
Palabras clave: especies simpátricas, ontogenia, similitud trófica.
Abstract
]]> The diet composition of Mullus barbatus and M. surmuletus in relation to ontogeny was compared to evaluate resource partitioning between these sympatric species. For each species, the fish were grouped by total length (LT) into 1-cm length classes. Cluster analyses were performed using the Bray-Curtis similarity index and the group average link method (UPGMA). The results defined six new length groups based on diet similarities: (I) oldest adults of M. surmuletus (21-31 cm LT), (II) newly settled individuals of both species (6-8 cm LT), (III) oldest adults of M. barbatus (19-21 cm LT), (IV) adults of M. barbatus (1218 cm LT), (V) juveniles of both species, and (VI) adults of M. surmuletus (12-20, 22 cm LT). The analysis of similarities (ANOSIM) showed that there were significant differences in trophic composition between successive length groups (P ≤ 0.05). Although these sympatric species feed on a similarly wide range of prey, the relative proportion of their items showed clear differences between species and also throughout their ontogeny; these differences were more evident as the fish aged. The feeding patterns described in the present paper reveal the importance of the food partitioning strategy to allow the intra- and interspecific occurrence of these sympatric species.Key words: sympatric species, ontogeny, dietary similarities.
Introducción
Mullus barbatus Linneo, 1758, y M. surmuletus Linneo, 1758, son especies comunes a lo largo de la costa del Mar Mediterráneo. Mullus barbatus es una especie que prefiere fondos fangosos y aguas turbias, se caracteriza por presentar barbillones con una gran complejidad estructural y mayor densidad de papilas gustativas que M. surmuletus, una especie simpátrica del mismo género, que prefiere aguas transparentes y más tranquilas (Lombarte y Aguirre, 1997), aun cuando el nicho ecológico de ambas especies se superpone.
La ecología trófica de M. barbatus y M. surmuletus ha sido estudiada en el Mar Mediterráneo y el Océano Atlántico Norte (Wirszubski, 1953; Froglia, 1988; Mazzola et al., 1999). Sin embargo, los estudios de ecología trófica de estas especies en simpatía son escasos (Gharbi y Ktari, 1979; Badalamenti et al. , 1992; Golani, 1994). En ambas especies de Mullus se han observado cambios de hábitos alimenticios a lo largo de su ontogenia (Gharbi y Ktari, 1979; N'Da, 1992), lo cual está relacionado con los cambios de habitat y las interacciones resultantes de estos cambios (Machias y Labropoulou, 2002), las limitaciones morfológicas (Labropoulou y Eleftheriou, 1997), requerimientos energéticos mayores (Lilly y Fleming, 1981) y la capacidad de asimilar cierto tipo de presas (Molinero y Flos, 1991). Los peces reparten el recurso trófico alimentándose de diferentes presas, o utilizando el mismo recurso en diferente estadío del ciclo de vida. Esta segregación trófica está directamente relacionada con la capacidad de cada especie de utilizar cierto tipo específico de presa, y con el grado de especialización de sus hábitos alimenticios (Charnov et al., 1976; Ross, 1977; Hughes y Seed, 1995; Castillo-Rivera et al., 1996).
El objetivo de este estudio fue determinar de qué forma M. barbatus y M. surmuletus se reparten el recurso trófico que consumen en la costa catalana. Es de especial interés determinar si existen diferencias en la composición de la dieta a lo largo de la ontogenia de cada especie, y de ser así, ¿cuál es la característica principal de estos cambios? Además, dentro de la misma especie se analiza el traslape trófico entre diferentes grupos de tallas y dentro del mismo grupo de tallas entre las dos especies.
Materiales y métodos
El área de estudio se localiza en la costa catalana, en el Mar Mediterráneo NW entre 41°00' y 41°20' de latitud N y entre 1°30' y 2°10' de longitud E (fig. 1). A partir de muestras procedentes de la pesquería comercial del puerto de Vilanova i La Geltrú, de octubre de 1993 a septiembre de 1994, se analizaron 272 contenidos estomacales de M. barbatus (6-21 cm longitud total (L T)) y 282 de M. surmuletus (6-31 cm LT). Los estómagos se extrajeron, se fijaron con formaldehído al 10% neutralizado con borato de sodio (pH 7) y se preservaron en alcohol al 70%. Los contenidos se determinaron hasta el nivel taxonómico más bajo posible. De 6762 presas analizadas se registraron 161 componentes tróficos, de los cuales 50% fue determinado a nivel de especie.
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Para estudiar la variación de la dieta con respecto a la talla del depredador, los datos de abundancia numérica de las presas se agruparon en clases de tallas de 1 cm, a partir de la LT de los individuos de cada especie. Para cada clase de talla, previa transformación de las abundancias numéricas a doble raíz cuadrada, se calculó el índice de similitud de Bray-Curtis (1957). El análisis de agrupamiento se realizó utilizando el método de agrupación por promedios (CLUSTER, PRIMER, 2001). Con base en la similitud de la dieta, los resultados de este análisis se utilizaron para redefinir nuevos grupos de tallas.
Con el análisis de similitud se evaluaron las diferencias entre los nuevos grupos de tallas, utilizando el método de permutación/aleatoria en la matriz de similitud (ANOSIM, PRIMER, 2001). El rango de similitud global R es una medida comparativa del grado de separación entre grupos (0 ≤ R ≤ 1), cuando R se aproxima a cero no se rechaza H0, es decir no existe separación entre grupos (Clarke y Warwick, 1994).
Para establecer la contribución de cada componente trófico al promedio de disimilitud de Bray-Curtis dentro de cada grupo de talla y entre grupos de talla, se utilizó el análisis de similitud porcentual (SIMPER, PRIMER, 2001). Para las comparaciones entre grupos, para detectar los componentes tróficos que discriminan mejor, se utilizó la razón:
donde: -δi es el promedio de contribución de cada i-ésimo componente trófico a la disimilitud total δ, y SD(δi) es la desviación estandar de los valores djk(i) (Clarke y Warwick, 1994).
La homogeneidad de la dieta dentro de cada grupo (promedio de similitud) se estimó con la rutina SIMPER (PRIMER, 2001). La dominancia porcentual acumulada se graficó contra el logaritmo del rango de los componentes tróficos.
Resultados
]]> El análisis de agrupamiento para M. barbatus y M. surmuletus separa seis grupos de talla (tabla 1, fig. 2). En primera instancia se observan tres grupos al nivel de similitud de 17.96%, separando las longitudes de clase más grandes de M. surmuletus (grupo I: 21, 23, 25, 26, 29, 31 cm LT), las longitudes de clase más pequeñas de ambas especies (grupo II: 6-8 cm LT) y las longitudes de clase restantes (grupos III, IV, V y VI). Los otros cuatro grupos se forman alrededor del 42.78% de similitud, separándose longitudes de clase más grandes de M. barbatus (grupo III: 19-21 cm LT), del grupo VI (longitudes de clase media de M. surmuletus: 12-20, 22 cm LT) y las longitudes de clase restantes (grupos IV y V). Los dos grupos restantes se forman alrededor del 49.33% de similitud, separando las longitudes de clase 12-18 cm (tallas medias) de M. barbatus (grupo IV), de las longitudes de clase de 9-11 cm de ambas especies (grupo V). Para el total de la muestra, la similitud de rango global R = 0.722 fue significativa a P = 0.001 (ANOSIM, PRIMER, 2001). Los seis grupos del análisis cluster están bien definidos, la separación entre ellos es alta (P ≤ 0.05), es decir, existen diferencias significativas en la composición trófica entre los distintos grupos de tallas (tabla 2).
Los grupos II y V están compuestos por organismos de ambas especie, el valor de disimilitud entre estos dos grupos fue de 68.70. El grupo II consumió menos componentes tróficos (35) que el grupo V (93), de los cuales 29 componentes fueron comunes en ambos grupos (tabla 3). Los componentes que contribuyeron más con esta disimilitud (razón ≥ 2) fueron: Liocarcinus depurator (4.81) y Eugerda sp. (3.09) que estuvieron ausentes en el grupo II, Polychaeta (2.35), Paraphoxus oculatus (2.26) y Gastrosaccus normani (2.06) que fueron escasos en el grupo II, y Oncaea spp. que se encuentra en ambos grupos (tabla 4a).
En M. surmuletus el valor promedio de disimilitud entre el grupo V y el grupo VI fue 59.83. Se registraron 93 componentes tróficos en el grupo V y 107 en el grupo VI, de los cuales, 68 fueron comunes (tabla 3). Los componentes que más contribuyeron con esta disimilitud fueron: Eugerda sp. (3.59) y Diastylis richardi (2.03) que estuvieron ausentes en el grupo VI, Iphinoe serrata (3.44) y Oncaea spp. (2.96) que fueron escasos en el grupo VI, y Atelecyclus rotundatus (2.42) que fue escaso en el grupo V (tabla 5a). Entre el grupo VI (107 componentes) y el grupo I (38 componentes) existen 31 componentes comunes (tabla 3). El promedio de disimilitud entre grupos fue de 77.49. Los componentes que contribuyen más con esta disimilitud fueron: Nyctiphanes couchii (3.24) que fue escaso en el grupo VI, y Westwoodilla rectirostris (2.34) que no se presento en el grupo I, Gastrosaccus normani (2.42) que fue escaso en el grupo I (tabla 5b).
En cuanto a las diferencias interespecíficas, el promedio de disimilitud de Bray-Curtis entre los grupos IV y VI fue de 54.98. En el grupo IV se registraron 101 componentes tróficos y en el grupo VI, 107, de los cuales, 70 se presentaron en ambos grupos (tabla 3). Los componentes que más contribuyen con esta disimilitud fueron: Apseudes sp. (6.18), Spionidae (2.34) y Diastylis richardi (2.24) que no se registraron en el grupo IV (tabla 6a). Entre el grupo I (38 componentes tróficos) y el grupo III (49 componentes tróficos) existen 17 componentes en común (tabla 3). El promedio de disimilitud fue 82.96. Los componentes que más contribuyen con esta disimilitud fueron: Nereidae (4.85), Pectinaria spp. (2.88), Apseudes sp. (2.37), Sternaspis scutata (2.25) y Processa elegantula (2.20), que no se presentaron en el grupo I, y Nyctiphanes couchii (3.04) que no se registró en el grupo III (tabla 6b).
El promedio de similitud muestra que la composición trófica menos homogénea se encontró en los grupos I (33.55), II (41.28) y III (48.68), mientras que, la composición trófica más homogenea se registró en los grupos IV (57.14), V (56.10) y VI (50.68). Esto es una consecuencia de la dominancia de los componentes en cada uno de los grupos (fig. 3). El 50% de la dominancia acumulada fue alcanzado por: un componente en el grupo I, un componente en el grupo II, ocho componentes en el grupo III, cinco componentes en el grupo IV, cuatro componentes en el grupo V y siete componentes en el grupo VI.
Discusión
A partir de la composición trófica, se puede separar a las clases de talla de M. barbatus y M. surmuletus en seis grandes grupos con hábitos alimenticios relativamente homogéneos.
En los organismos recién asentados (grupo II: 6-8 cm LT) y los juveniles (grupo V: 9-11 cm LT), grupos bien definidos en el dendograma, dentro de cada grupo la separación entre especies no es muy evidente, observándose una sobreposición alimenticia en cada grupos. Lo anterior puede estar asociado con un comportamiento de alimentación en grupo. Charnov et al. (1976) mencionan que la formación de grupos intra e interespecíficos mejora la probabilidad del encuentro del depredador con las presas. La dieta de los organismos recién asentados (grupo II) está compuesta básicamente por Oncaea spp. (abundancia media: 71.67); aun cuando los juveniles (grupo V) consumen grandes cantidades de esta presa (abundancia media: 60.50), el valor de la razón (2.39) indica que esta especie juega un papel importante en la separación de estos grupos, ya que Oncaea spp. está presente en casi todos los contenidos estomacales del grupo II, mientras que en el grupo V fue abundante sólo en unos pocos contenidos estomacales (tabla 4a). N'Da (1992) reporta que la dieta de los organismos recién asentados de M. surmuletus está compuesta básicamente por presas pelágicas, y Mazzola et al. (1999) reportan en juveniles de M. surmuletus que Copepoda, Polychaeta y panaidacea fueron las presas preferidas de este grupo. En M. barbatus, Oncaea spp. no juega un papel importante en la separación de juveniles y adultos (grupo IV), mientras que en M. surmuletus sí juega un papel importante en la separación de los grupos V y VI (tabla 5a). Así, una de las estrategias para la repartición trófica, es el variar la proporción relativa de sus componentes tróficos.
]]> Entre los grupos de adultos (LT ≥ 12 cm) la repartición intra e interespecífica del recurso fue más evidente (promedio de disimilitud de Bray-Curtis >50%). Esto indica que la separación entre especies se debe a la variación en el aprovechamiento del recurso. En M. barbatus, los crustáceos de tallas grandes (Processa macrodactyla y Atelecyclus rotundatus) comienzan a aparecer en la dieta de los juveniles (grupo V), mientras que en los adultos (grupo IV) constituyen una parte importante de su dieta (tabla 4b). Finalmente, en el grupo de los adultos más grandes (grupo III), los poliquetos se vuelven más comunes (tabla 4c). En las costas de Creta, Machias y Labropoulou (2002) encontraron que los crustáceos de tallas pequeñas y megalopas de cangrejo fueron componentes abundantes en la dieta de los juveniles de M. barbatus (48-167 mm LT), mientras que los crustáceos de tallas mayores (Alpheus glaber y Solenocera membranacea) presentaron proporciones altas en la dieta de los peces adultos (168-237 mm LT). Entre los ejemplares adultos de M. surmuletus (grupos VI y I), Nyctiphanes couchii fue el componente más importante en la disimilitud de estos grupos (tabla 5b). En el grupo I de M. surmuletus, N. couchii presentó una dominancia alta (63.80%) asociada a los organismos muestreados en marzo de 1994. Más que ser un componente habitual de la dieta de M. surmuletus, la abundancia registrada en un periodo corto de tiempo, indica la capacidad de esta especie para aprovechar la explosión demográfica de las poblaciones locales de N. couchii, por lo que la importancia de esta presa puede ser sobrestimada. La importancia de N. couchii al principio de la primavera puede estar relacionada con la gran disponibilidad de esta presa durante los periodos de alta productividad del Mar Catalán. Cabral y Murta (2002) sugieren que la repartición del recurso trófico en peces es un fenómeno de corto plazo, el cual puede ser modificado repentinamente en relación a los cambios medioambientales. Casadevall et al. (1994) consideran que la inclusión de cierto tipo de presas está relacionada con la selección oportunista, orientada hacia el recurso más abundante. Es decir, entre más abundante sea el recurso habrá una mayor probabilidad de ser depredado. La fuertes respuestas al olor, movimiento, tamaño, proximidad y otros estímulos básicos, junto con la adopción de tiempo de persistencia que se ajusta de acuerdo a experiencias recientes y estadios fisiológicos, puede resultar en la selección de los componentes más abundantes, los cuales pueden ser manejados con destreza en un tiempo relativamente corto (Hughes y Seed, 1995). Los patrones alimenticios descritos en este trabajo, son similares a los referidos para M. barbatus por Froglia (1988).A medida que los peces se desarrollan, la tendencia es a reducir el número de presas por estómago, lo cual está relacionado con el costo de energía (Wahbeh y Ajiad, 1985). En consecuencia, la riqueza trófica y la disimilitud dentro de los grupos se incrementa con el desarrollo de los peces; el depredador comienza a consumir presas de tallas grandes, en consecuencia, el número de presas y componentes tróficos decaen. Lo anterior es más evidente entre los ejemplares de más edad de Mullus surmuletus (grupo I). Este patrón fue observado en M. barbatus y M. surmuletus por Froglia (1988), Machias y Labropoulou (2002) y Ross (1977) en tríglidos.
La importancia de los poliquetos y los decápodos de tallas grandes en la dieta de M. barbatus se incrementa con la talla del pez. Un factor que puede explicar el cambio en la composición de la dieta es el cambio en la disponibilidad de las presas, que puede estar relacionado con la utilización de distintos hábitats a lo largo de la ontogenia del pez (Lombarte et al., 2000; Machias y Labropoulou, 2002). Los hábitos alimenticios de ambas especies de Mullus se han especializado en invertebrados bentónicos, pero evolutivamente estas especies se han adaptado a distintos hábitats. Las diferencias morfológicas entre longitud del estómago, número de ciegos pilóricos, número de branquiespinas (Wirszubski, 1953; Labropoulou y Eleftheriou, 1997) y las papilas gustativas de los barbillones hioideos (Lombarte y Aguirre, 1997) son evidencias del papel que juegan estas diferenciaciones específicas en la segragación de los nichos tróficos entre M. barbatus y M. surmuletus. De esta forma, ambas especies maximizan la eficiencia en la búsqueda de las presas y reducen el traslape de su nicho trófico. Castillo-Rivera et al. (1996), en clupeidos, sugieren que las diferencias morfológicas entre especies están relacionadas con la capacidad específica de consumir cierto tipo de presas, mientras que el grado de especialización de sus hábitos alimenticios forma parte de las características que permiten la coexistencia de especies simpátricas.
La transición de la fase pelágica a la vida bentónica de juveniles y adultos, está acompañada por grandes cambios de las características físicas del ambiente de los peces. La talla de separación entre juveniles y adultos se encuentra alrededor de 11 cm LT. De hecho, esta longitud del cuerpo coincide con la pérdida completa de los dientes del premaxilar. En los juveniles de ambas especies de salmonetes, la presencia de dientes cercanos a la región anterior de la mandíbula superior, sugiere que éstos son utilizados para la captura de presas activas, como lo indican las grandes proporciones de dichas presas en el estómago de ambas especies. La longitud correspondiente a la pérdida de dientes en la premaxila (10 cm) es menor a la longitud donde se da el cambio en la dieta de ambas especies (Aguirre, 1997). Este y otros factores como el desarrollo de la capacidad digestiva (Molinero y Flos, 1991), las limitaciones morfológicas (Lilly y Fleming, 1981), o las diferencias en la capacidad sensitiva (Lombarte y Aguirre, 1997), podrían ser en parte los responsables del cambio en la dieta.
En general, en la costa catalana el recurso trófico de M. barbatus y M. surmuletus está bien distribuido. Este mismo fenómeno se ha observado en Italia (Badalamenti, et al., 1992), púnez (Ghaibi y Ktari, 1979), e Israel (Golani, 1994) para estas especies simpátricas. Entre los grupos de adultos M. barbatus consume más Polychaeta (Spionidae, Nereididae, Pectinaria spp., Sternaspis scutata) que M. surmuletus. La mayor cantidad de componentes tróficos que son consumidos sólo por M. barbatus son especies asociadas principalmente a fondos de detritos, fango y arena, y ocasionalmente a fondos rocosos; mientras que las presas consumidas sólo por M. surmuletus son especies asociadas principalmente a fondos arenosos y rocosos, y ocasionalmente al fango (Guille y Soyer, 1970; Desbruyéres et al., 1972-1973).
En general, la dieta de ambas especies está compuesta por tres grupos de componentes tróficos: (a) animales bentónicos fijos o con movilidad restringida, crípticos o miméticos, por ejemplo, poliquetos (Pectinaria spp., Sternaspis scutata), cumaceos (Diastylis richardi, Iphinoe serrata), y anfípodos (Eugerda sp., Westwoodilla rectirostris); (b) animales nectó-nicos con migraciones diarias a lo largo de la columna de agua, por ejemplo, copépodos (Oncaea spp.), misidáceos (Nyctiphanes couchii, Gastrosaccus normani), y larvas de decápodos (Atelecyclus rotundatus, Liocarcinus depurator); y (c) animales bentónicos de tallas grandes que viven en galerías o enterrados (Processa elegantula, Goneplax rhomboides).
Una amplia variedad de presas bentónicas y nectónicas fueron consumidas por M. barbatus y M. surmuletus, estas especies simpátricas consumen un amplio intervalo de presas similares. En los organismos ≤11 cm LT (recién asentados y juveniles) la separación trófica entre especies es muy poco nítida; sin embargo, en los organismos >11 cm LT las diferencias son muy claras. Mientras que dentro de una misma especie, los cambios en la composición trófica son evidentes a lo largo de la ontogenia, los cambios intra e interespecíficos se tornan más evidentes con el desarrollo del pez. Los patrones alimenticios descritos en este estudio enfatizan la importancia de la estrategia de partición trófica que facilita la ocurrencia intra e ínter específica de estas especies simpátricas.
Agradecimientos
Este trabajo fue financiado por los proyectos MED92/009 y 1541/PCP de la CEE. Queremos agradecer especialmente a Pere Abello, Anna Bozzano, Joan Cartes, (ICM, CSIC), Nuria Méndez, Germán Ramírez (ICMyL, UNAM) y Laura Sánchez (CICIMAR, IPN) por la ayuda en la determinación de los componentes tróficos. A Germán Ramírez por el dibujo de las figuras. A los revisores anónimos por sus comentarios y sugerencias a este manuscrito. También queremos agradecer a Ana Roque (IRTA, Generalitat de Catalunya) por sus comentarios al manuscrito y las correcciones al inglés.
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