Genética poblacional del caracol rosado Strombus gigas en la Península de Yucatán: Implicaciones para su manejo y pesquería
Population genetics of the pink snail Strombus gigas in the Yucatan Peninsula: Implications for its management and fishery
Jorge A. Tello-Cetina1*, Luis A. Rodríguez-Gil1 y Faustino Rodríguez-Romero2
1 Instituto Tecnológico de Mérida Av. Tecnológico s/n Apartado postal 9-11 Mérida, Yucatán. México. * E-mail: 74080625@itmerida.mx
]]> 2 Instituto de Ciencias del Mar y Limnología Universidad Nacional Autónoma de México. Apartado postal 70-305, México, DF, México.
Recibido en agosto de 2004;
aceptado en diciembre de 2004.
Resumen
Se determinó la estructura genética poblacional del caracol rosado Strombus gigas en la Península de Yucatán, México, mediante la expresión de isoenzimas en geles de poliacrilamida. Se utilizaron muestras de músculo de 50 organismos, capturados en cada uno de los cuatro sitios de la Península de Yucatán seleccionados, para caracterizar la expresión genotípica revelada por la expresión de 55 loci en 30 sistemas enzimáticos. Se utilizó el programa TFPGA versión 1.3 para procesar los datos de frecuencias génicas de aloenzimas de las poblaciones en estudio. Los parámetros determinados fueron: estadística descriptiva, estadística F, distancias genéticas, equilibrio de Hardy-Weinberg, UPGMA y el número de migrantes como indicador del flujo de genes. Los valores de heterocigosis, en un rango de 0.3240 para OCTDH 2 hasta 0.0440 para FUM y promedio de 0.0366, los de Fis, con un rango de 0.0835 para OCTDH 2 hasta 0.3600 para la FUM y promedio de -0.0492, y los de Fst, con un rango de 0.0082 para LAP 2 hasta 0.1967 para MDH 2 y promedio de 0.1039, indican una deficiencia de heterocigotos. El número de migrantes derivado de la ecuación de Slatkin resultó de 2.156 por generación, lo que en forma global indica un cierto grado de variabilidad entre las poblaciones y es consistente con los bajos valores de distancia genética de Nei encontrados, particularmente en el nodo que sugiere la separación de la población de Alacranes de las otras poblaciones estudiadas, con un valor obtenido de 0.0053. Por los resultados, se concluye que las poblaciones de S. gigas en el Caribe mexicano presentan niveles de variabilidad genética que no reflejan fragilidad para su subsistencia.
Palabras clave: genética de poblaciones, isoenzimas, Strombus gigas.
Abstract
]]> The genetic population structure of the pink snail Strombus gigas in the Yucatan Peninsula, Mexico, was determined by isozyme expression in polyacrylamide gels. Muscle samples of 50 organisms, captured at four sites of the Yucatan Peninsula, were used to characterize the genotypic expression as revealed by the expression of 55 loci in 30 enzymatic systems. The TFPGA program was used to analyze genic frequency data. The following parameters were determined: descriptive statistics, F statistic, genetic distances, Hardy-Weinberg equilibrium, UPGMA and the number of migrants as indicator of gene flow. Heterozygosity values ranged from 0.3240 for OCTDH 2 to 0.0440 for FUM, with a mean value of 0.0366; Fis values ranged from 0.0835 for OCTDH 2 to 0.3600 for FUM, with a mean value of -0.0492; and Fst values ranged from 0.0082 for LAP 2 to 0.1967 for MDH 2, with a mean value of 0.1039, suggesting heterozygote deficiency. The number of migrants derived from the Slatkin equation is 2.156 per generation, which suggests a certain degree of variability among populations and corroborates the low values obtained for Nei's genetic distance, of 0.0053 for the node showing the separation of the population from Arrecife de Alacranes from the other populations. We conclude that the S. gigas populations studied here do not present genetic fragility for their subsistence.Key words: population genetics, isozymes, Strombus gigas.
Introducción
La caracterización de la estructura genética poblacional constituye un criterio de gran utilidad para la preservación de especies de importancia comercial y ecológica ya que ésta es indicadora de la heterogeneidad u homogeneidad de las poblaciones a lo largo de grandes regiones geográficas (Bates y Innes, 1995). El caracol rosado Strombus gigas L. es un molusco gasterópodo marino grande (fig. 1), de importancia económica para el área marina del Caribe. El rango biogeográfico de la especie se extiende desde el sur de la Florida hasta Venezuela y del este de América Central hasta las Bahamas y las Islas de las Indias Occidentales. En las aguas costeras de las Bermudas también ha sido reportada una población aislada.
Como resultado de un intenso esfuerzo de pesca y de la destrucción del hábitat de este molusco, las pesquerías de S. gigas en la mayoría de las regiones del Caribe (Stoner y Ray, 1993) se han visto seriamente disminuidas y en algunos casos se ha llegado a la desaparición del recurso. Esto motivó que S. gigas fuera considerada una especie comercialmente amenazada a nivel mundial en 1983 (Stoner, 1994) y añadida en 1992 al apéndice II del convenio sobre comercio internacional de especies en peligro de extinción (CITES) (Stoner et al., 1996), propiciándose con esta medida que su pesquería fuera cerrada estacionalmente por periodos multianuales en áreas de Venezuela, México, Belice, Cuba, Colombia y los Estados Unidos (Stoner et al., 1996). El problema de supervivencia en estos organismos se agrava debido a la falta de datos sobre la especie en algunas áreas del Caribe, principalmente datos sobre abundancia de juveniles y adultos, la distribución y abundancia de larvas y la estructura genética de sus poblaciones.
El recurso S. gigas en México, se maneja actualmente con una veda de abril a noviembre que aparentemente coincide con su ciclo reproductivo. Otra medida reguladora es la talla mínima de extracción, que se redujo de 22 cm a 20 cm de longitud sifonal debido a las presiones ejercidas por los pescadores dedicados a su captura. Es claro que esta nueva talla puede afectar también al acervo reproductivo y al reclutamiento. Finalmente, la cuota de captura de 2.5 toneladas por mes, no es respetada por los pescadores, quienes además complementan sus cuotas asignadas con caracoles juveniles.
En vista de la falta de información fundamental sobre la genética de las poblaciones de S. gigas del Caribe mexicano adyacente a la Península de Yucatán, que sirva como base para la mejor explotación y para complementar las normas de la pesquería de este recurso dada su elevada importancia comercial, el objetivo del presente trabajo fue determinar la estructura genética de las cuatro poblaciones más importantes de S. gigas en el área con el fin de coadyuvar al establecimiento de mecanismos y estrategias adecuados para el mejor manejo de su pesquería.
]]>Material y métodos
La obtención de los organismos se realizó en cuatro sitios de las costas de la Península de Yucatán (fig. 2). De cada sitio y con la ayuda de pescadores locales, se recolectaron 50 caracoles de todas las tallas, por medio de buceo libre en Punta Allen, Banco Chinchorro y Arrecife de Alacranes y por medio de SCUBA en Isla Mujeres.
Muestras de músculo se homogeneizaron en un volumen igual de buffer de extracción consistente en 12.1 g de Tris HCl, 336 mg de EDTA y 20 mg de NAD+, ajustado a un pH de 7 (Shaklee y Keenan, 1986), y se centrifugaron a 10,000 rpm por 10 min en una centrífuga refrigerada a 7°C. Para efectuar el corrido electroforético, el revelado histoquímico y la determinación fenotípica de las muestras se utilizaron geles de poliacrilamida al 7.7%, preparados para ser usados con el sistema nativo (Brewer, 1970).
La presencia fenotípica se determinó siguiendo los procedimientos de Shaw y Prasad (1970), Brewer (1970) y Shaal y Anderson (1974). Se designaron presuntos loci y alelos por medio del sistema de nomenclatura utilizado por Shaklee y Keenan (1986). Los múltiples loci de una enzima en particular se designaron numéricamente (1, 2, 3, etc.) en orden de mayor a menor movilidad anodal. Los alelos de un locus en particular fueron designados por su movilidad anódica relativa y nombrando al alelo más frecuente como 100 y a los demás por arriba y por debajo de éste con los valores respectivos. Un locus se consideró polimórfico si el alelo más frecuente tiene una probabilidad menor que 95% (Towsend y Shing, 1984). El nivel de heterocigosis se determinó con relación a la ley del equilibrio de Hardy-Weinberg.
Se utilizó el programa TFPGA (Tools for population genetic analyses) versión 1.3, para efectuar el análisis de los datos genéticos de las aloenzimas de la poblaciones (Miller, 2000). Los parámetros determinados fueron: estadística descriptiva, estadística F, distancia genética, pruebas de robustez para Hardy-Weinberg y los del método de grupos de pares con media aritmética (UPGMA).
Resultados
]]> Únicamente se utilizaron los loci que no fueron monomórficos para determinar el nivel de polimorfismo. En la tabla 1 se presentan los resultados medios de los valores de heterocigosis, así como los de polimorfismo en tres formas diferentes y los valores globales. El valor de 0.0366 de heterocigosis global se puede considerar bajo. Sin embargo, al efectuar el análisis con los ocho loci que presentaron variabilidad, se encontró un valor de heterocigosis de 0.2203. Asimismo, se presentan los valores de polimorfismo, 9.3023% para el Arrecife de Alacranes, 14.8936% para Banco Chinchorro, 14.8936% para Isla Mujeres y 6.9707% para Punta Allen, con un valor global de 12.5000% en todas las poblaciones. Estos valores indicaron diversidad intrapoblacional con poca heterogeneidad interpoblacional.La tabla 2 presenta los valores globales obtenidos con las pruebas de chi cuadrada y de Haldane. Se aprecia que los loci EST 2, G6PDH, LAP 2 y MDH 2 presentaron significancia diferencias significativas para la primera prueba mientras que EST 2, LAP 2 y MDH 2 fueron significativamente diferentes con la segunda prueba. Luego entonces, de los 8 loci que presentaron variación en el tejido de músculo en las cuatro poblaciones analizadas, casi 50 de ellos se apartan de la condición de equilibrio. El análisis de remuestreo utilizando los métodos de Monte Carlo y la cadena de Markov para cada uno de los sitios de muestreo confirmó que solamente EST 2 y MDH 2 son los loci que presentan alguna variabilidad.
En la tabla 3 se muestran los valores de Fis, que van desde 0.0835 para la OCTDH 2 hasta 0.3600 para EST 2 y un promedio de -0.0492, mientras que los del índice de fijación (Fst) presentan un rango de 0.0082 para LAP 2 hasta 0.1967 para MDH 2, con un promedio de 0.1039.
Los valores de distancia genética se presentan en forma resumida en la tabla 4. Todas las poblaciones son comparadas de manera pareada. Los valores obtenidos mediante el modelo de distancia insesgada de Nei (1978) fueron los más bajos en todas las poblaciones, mientras que los mayores fueron los de distancia establecidos con el modelo de Rogers (1972) y modificado por Wright (1978). En el primer caso la relación Banco Chinchorro-Isla Mujeres tuvo el valor más bajo (0.0011), y la relación Arrecife de Alacranes-Punta Allen fue la de valor más alto; en el segundo caso la relación Banco Chinchorro-Isla Mujeres fue la que presentó el valor más bajo (0.0378), y la relación Arrecife de Alacranes-Punta Allen (0.0834) fue la mayor. Independientemente del modelo utilizado, los menores y mayores valores de relación siempre se mantuvieron entre los pares de poblaciones Banco Chinchorro-Isla Mujeres y Arrecife de Alacranes-Punta Allen, al igual que lo ocurrido con los valores de identidad obtenidos.
En la figura 3 se presenta el dendrograma obtenido por el análisis de agrupamiento utilizando el modelo de distancia original de Nei (1972). El máximo valor de distancia (0.0053) lo presentó el nodo que relaciona a la población del Arrecife de Alacranes con las demás y el menor valor lo presentó el nodo de Banco Chinchorro-Isla Mujeres (0.0015).
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Discusión
Las cuatro poblaciones de S. gigas de las costas de la Península de Yucatán que fueron analizadas presentaron baja variabilidad y poca diferenciación geográfica entre ellas. Los valores de heterocigosis son relativamente bajos e indican una deficiencia de heterocigotos. El valor de polimorfismo encontrado (12.50% global para el músculo) es relativamente bajo si se compara con el promedio para invertebrados marinos (58%; Saavedra et al., 1993). Estos bajos niveles de variabilidad pueden tener diversos orígenes, desde una circunstancia propia de la especie, hasta el esfuerzo pesquero a que son sometidas las poblaciones del área o el tamaño de muestra utilizado (Heist et al. 1995). El valor de heterocigosis media global de 0.0366 encontrado para el músculo, aunque bajo, se encuentra dentro de los valores determinados para especies de invertebrados marinos en general, ya que la deficiencia de heterocigotos es una característica común que se presenta en estos organismos (Mamuris et al., 1998; Boisselier-Dubayle y Gofas, 1999) a pesar de que las características reproductoras de muchas de estas especies reflejen el clásico modelo panmítico de las poblaciones genéticas (Bierley et al., 1996). No obstante, siempre existe la posibilidad de que otros factores influyan para que se presenten niveles bajos de heterocigotos tales como el resultado de la mezcla de poblaciones (efecto Wahalund), los diversos tipos de selección, la presencia de alelos nulos o la pérdida de cromosomas que podrían causar estimaciones incorrectas de las fracciones fenotípicas (Creasey et al., 1996). En el caso de S. gigas los bajos valores de Fst determinados entre las poblaciones indican que no se puede considerar al efecto Wahalund como la causa de este fenómeno, aunque se mantiene la posibilidad de que exista entrada de migrantes (2.156) en las poblaciones. Como no se consideró la presencia de ale-los nulos, la alternativa factible que puede explicar lo que está ocurriendo en estas poblaciones es que este efecto se deba a algún tipo de selección.
No obstante que se ha sugerido, y en algunos casos demostrado, el flujo de genes, los resultados obtenidos mediante el análisis por chi-cuadrada y la prueba de Haldane señalan que solo un mínimo de loci son significativamente diferentes. Las pruebas de aleatoriedad efectuadas en los loci que mostraron diferencias significativas también sugieren la posibilidad de que algún factor desconocido pudiera ser el responsable de los resultados del análisis estadístico. Aunque la baja heterocigosis observada puede dificultar la discriminación de las poblaciones de S. gigas, el uso de parámetros como la identidad y la distancia genética resultan útiles cuando los valores de heterocigosis encontrados en especies bajo investigación son bajos y se tiene un número suficiente de loci, con lo cual se subsana el problema de contar con un tamaño pequeño de muestra (Bierley et al., 1996).
Los valores de distancia e identidad genética para S. gigas en muestras de músculo de este estudio se encuentran dentro de los valores típicos de especies o poblaciones bien mezcladas. Los valores de identidad marcadamente altos, así como los valores similares y bajos en términos de distancia genética son comunes para especies que, de manera similar que S. gigas, tienen una vida planctónica de gran dispersión.
Los dendrogramas generados por las medidas de distancia utilizadas y por el análisis de agrupamiento UPGMA fueron similares pero no idénticos al agrupar las poblaciones. Los valores de distancias fueron diferentes en todos los casos; sin embargo, ninguno cambió la distribución de las poblaciones en el agrupamiento, siendo la población de Arrecife de Alacranes la que presentó la mayor distancia respecto a las otras. Este resultado es congruente con el patrón de corrientes que prevalece en esta área del Golfo de México y que propicia que la estructura y variación genética de esta población, comparada con las otras tres, sea la que manifieste mayores diferencias. No obstante, variaciones estocásticas en las corrientes marinas, los vientos de superficie, eventos meteorológicos y aun remolinos localizados, podrían afectar la dispersión de las larvas y modificar el reclutamiento de éstas en localidades particulares. Bucklin et al. (1989) corroboraron y concluyeron que tales eventos pueden mantener el estado de discreción de las poblaciones en forma espacial o temporal, lo que finalmente evita la homogeneización del plancton durante el transporte. En el caso de Punta Allen, la Bahía de la Ascensión genera procesos oceanográficos locales que facilitan el confinamiento de estos organismos desde sus formas larvarias y da como resultado la diferenciación y valores de distancia genética característicos de esta población.
Referencias
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