Mecanismos de Defensa del Chile en el Patosistema Capsicum annuum-Phytophthora capsici

Chili Defense Mechanisms in the Capsicum annuum-Phytophthora capsici Pathosystem

Arturo Castro Rocha¹, Sylvia Patricia Fernández Pavía² y Pedro Osuna Ávila³

¹ Laboratorio de Cultivo de Tejidos Vegetales, Instituto de Ciencias Biomédicas, Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, Anillo Envolvente del PRONAF y Estocolmo s/n, Ciudad Juárez, Chih., CP 32310, México.

³ Laboratorio de Cultivo de Tejidos Vegetales, Instituto de Ciencias Biomédicas, Universidad Autónoma de Ciudad Juárez, Anillo Envolvente del PRONAF y Estocolmo s/n, Ciudad Juárez, Chih., CP 32310, México. Correspondencia: osunapedro@hotmail.com.

Recibido: Noviembre 20, 2011
Aceptado: Febrero 08, 2012

Resumen

El chile es una hortaliza cultivada a nivel mundial que se caracteriza por sus frutos pungentes. Phytophthora capsici es uno de los principales factores limitantes en la producción de varias hortalizas, entre las que se encuentra el chile. Este patosistema ha sido ampliamente estudiado; sin embargo, los problemas que este ocasiona aún están lejos de solucionarse, debido entre otras cosas, a la variabilidad del patógeno. El descubrimiento de cultivares resistentes (Criollo de Morelos 334) ha permitido conocer más a fondo los mecanismos que emplean las plantas de chile para defenderse de este fitopatógeno. Se ha generado gran cantidad de información sobre esta interacción, por lo que el objetivo de esta revisión es presentar los avances que se han tenido en el entendimiento de esta relación planta-patógeno, con el fin de dar rumbo a las nuevas investigaciones.

Palabras clave: CM-334, Oomycete, marchitez del chile.

Chili is a worldwide cultivated crop known for its pungent fruits. Phytophthora capsici is currently known to be the limiting factor in the production of many crops, including pepper. This pathosystem has been widely studied yet the problems caused by it are far from being solved, in part due to the variability of the pathogen. The discovery of resistant cultivars (Criollo de Morelos 334) has allowed us to learn more about the mechanisms used by chili plants to defend from this phytopathogen. A great deal of information has been generated about this interaction, therefore the objective of this review is to present the findings about this plant-pathogen relationship to give direction to new research.

Keywords: CM-334, Oomycete, chili wilt.

Résumé

Le piment est un légume cultivé au niveau mondial et connu pour ses fruits piquants. Phytophthora capsici est l'un des principaux facteurs limitants dans la production de plusieurs légumes, parmi lesquels la flétrissure du piment. Ce pathosystème a été largement étudié; cependant les problèmes occasionnés sont encore loin d'être résolu, dus entre autres aspects, à la variabilité de l'agent pathogène. La découverte de cultivars résistants (Criollo de Morelos 334) a permis de mieux comprendre les mécanismes utilisés par les plants de piment pour se défendre contre ce pathogène. Un grand nombre d'informations sur cette interaction a pu être généré. Le but de cette revue est de présenter les progrès qui dérivent de la compréhension de cette relation plante-pathogène, afin de laisser la place à de nouvelles recherches.

Mots clés: CM-334, Oomycètes, flétrissure du piment.

El chile (Capsicum spp.), también conocido como ají, pimiento, chiltoma o morrón, es una hortaliza cultivada en todo el mundo que se caracteriza por sus frutos pungentes, aunque existen variedades con frutos dulces. El chile es el condimento de mayor importancia económica en el mundo. Se consume como fruto fresco, deshidratado o procesado en distintos tipos de comidas, sus capsicinoides tienen uso medicinal y sus frutos maduros son una fuente importante de pigmentos (Ortiz et al., 2010). Existen cinco especies de Capsicum que se cultivan en el mundo, siendo C. annuum la de mayor consumo. Phytophthora capsici causa la enfermedad más devastadora en chile a nivel mundial (Ristaino y Johnston, 1999), conocida como marchitez del chile. Aunque hay varias fuentes de resistencia genética a Phytophthora en chiles, existe una gran interrogante sobre la especificidad de la relación genotipo/aislado del patógeno, el número de genes que controlan la resistencia a este patógeno y la efectividad de esta resistencia. Solamente el chile tipo serrano Criollo de Morelos 334 (CM-334) es considerado como universalmente resistente, sin importar la agresividad del aislado ni las condiciones ambientales (Sarath et al., 2011). Se han identificado seis regiones cromosómicas mayores involucradas en la resistencia de esta planta hacia el ataque de patógenos. El factor de resistencia localizado en el cromosoma cinco es compartido por las plantas de chile resistentes y se cree que confiere la resistencia contra Oomycetes en general (Thabuis et al., 2004). Se han realizado una gran cantidad de investigaciones para dilucidar los mecanismos de resistencia en las plantas de chile a P. capsici, no obstante, aún falta mucho para comprender por completo esta interacción. El objetivo de esta revisión es presentar los avances que se han tenido en el entendimiento de los mecanismos de defensa en este patosistema.

¿Por qué es importante estudiar este patosistema? En México, al igual que en el resto del mundo, la marchitez del chile producida por P. capsici es un problema grave para los productores de esta hortaliza. Se ha reportado su presencia en el norte-centro del país en los estados de Zacatecas, Aguascalientes, Guanajuato, Querétaro, Morelos y Estado de México (Pérez et al., 2003; Velásquez et al., 2001), al sur del estado de Chihuahua donde mostró una gran severidad contra el chile tipo jalapeño (Silva et al., 2009; Guigón y Gónzalez, 2001) y al sur del país en el estado de Oaxaca incidiendo sobre cultivos de "chile de agua" (Vásquez et al., 2009) y en el estado de Guerrero (Pérez et al., 2003). Rodríguez et al. (2004) reportaron que el grado de patogenicidad de los aislados de P. capsici no sigue un patrón definido de distribución y que aislados con diferentes grados de patogenicidad conviven en el mismo espacio.

Debido a la fisiología de los Oomycetes, la mayoría de los fungicidas no tienen efecto sobre ellos. Por ejemplo, aquellos fungicidas que interrumpen la biosíntesis del ergosterol, ya que los Oomycetes no sintetizan esteroles, los adquieren de sus hospedantes. Además, los Oomycetes presentan una extraordinaria flexibilidad genética que les permite rápidamente adaptarse y desarrollar resistencia a fungicidas y a la resistencia genética en plantas (Tyler, 2001). La resistencia a químicos como el metalaxyl, un fungicida sistémico que interfiere con la incorporación de uridina en la síntesis de RNA (Davidse et al., 1983), se ha desarrollado en varias especies de Oomycetes por lo que su uso requiere de un manejo adecuado para preservar la utilidad del fungicida (Tyler, 2001).

Los Oomycetes se reproducen tanto sexual como asexualmente. El ciclo asexual se caracteriza por la producción de esporangios. Los zooesporangios del género Phytophthora se forman en medios acuosos, usualmente cuando las temperaturas bajan. Las zoosporas liberadas nadan en el agua en busca de tejidos vegetales (semillas, raíces, tallos u hojas) en donde establecerse y enquistarse. Los quistes germinan desarrollando un tubo germinal que puede penetrar directamente al hospedante o por medio de la formación de un apresorio o una estructura similar a un apresorio. Utilizando los nutrientes adquiridos de la planta, las hifas del oomycete se ramifican en los tejidos vegetales formando micelio, el cual produce nuevos esporangios con lo cual se repite el ciclo de infección. La rapidez con que esto ocurre permite a este patógeno repetir múltiples veces su ciclo asexual durante el transcurso del desarrollo de una planta. El ciclo sexual genera oosporas de pared celular gruesa que están adaptadas para sobrevivir bajo condiciones ambientales adversas. La oosporogénesis involucra la producción y fusión del oogonio (gametangio femenino) y del anteridio (gametangio masculino) que da como resultado el desarrollo de una oospora. Estas pueden permanecer en latencia durante largos periodos de tiempo y suelen sobrevivir en el suelo aun después del invierno, para después germinar cuando las condiciones ambientales sean las adecuadas formando uno o varios tubos germinales. Estos tubos germinales pueden formar esporangios, con lo cual se puede comenzar de nuevo el ciclo de vida asexual del oomycete (West et al., 2003).

La interacción planta-oomycete: ¿Cómo funciona? Los Oomycetes pueden formar hifas especializadas, llamadas haustorios, que penetran las paredes celulares de las plantas y que permiten la asimilación de nutrientes de las células del hospedante. Estas estructuras también secretan un amplio espectro de proteínas efectoras que entran en las células del hospedante y que alteran las respuestas de defensa y metabolismo celular (Dodds, 2010). Al igual que otros fitopatógenos, los Oomycetes atacan a sus hospedantes secretando un arsenal de proteínas, colectivamente conocidas como efectores, cuyo blanco son las moléculas producidas por las células vegetales, alterando así sus procesos fisiológicos (Thines y Kamoun, 2010).

Los estudios sobre las interacciones planta-patógeno se enfocan en gran parte al estudio de genes de avirulencia (Avr) (Tyler, 2001). Los genes que determinan la resistencia y la susceptibilidad en las plantas son complementarios a los genes que determinan la virulencia y la avirulencia en los patógenos (Madriz, 2002). Los genes Avr codifican productos que son detectados por los sistemas de defensa de las plantas, específicamente por receptores codificados por los genes de resistencia (R) de éstas. Si los productos de los genes Avr del patógeno son detectados por los de los genes R de la planta, entonces se desencadena la respuesta de resistencia. Si los mecanismos de defensa de la planta son incapaces de detectar los productos de los genes Avr, entonces la planta es susceptible a ser infectada. Se ha encontrado que muchos genes de avirulencia de los Oomycetes se encuentran agrupados. Este agrupamiento sugiere que los genes involucrados en el proceso de infección puedan estar en lo que se denominarían "islas de patogenicidad" (Tyler, 2001).

El género Phytophthora. Las especies del género Phytophthora son fitopatógenos devastadores tanto en agroecosistemas como en ecosistemas naturales (Blair et al., 2008). El género Phytophthora es responsable de algunas de las más serias enfermedades en plantas (Schena y Cooke, 2006), tales como la pudrición de raíz de la soya (Tang et al., 2011), la pudrición de raíz del tomate (Quesada y Hausbeck, 2010), la marchitez de la pimienta (Truong et al., 2010), la marchitez del chile (Ogundiwin et al., 2005) y la muerte repentina del roble (Martin y Tooley, 2003). Debido a su significativo impacto económico y ambiental, el interés por los aspectos genéticos y genómicos de estos Oomycetes ha aumentado. De igual manera, se han incrementado los esfuerzos por recopilar la información fenotípica y genotípica de este género (Blair et al., 2008).

El género Phytophthora actualmente se clasifica dentro de la división Oomycota, en el orden Perenosporales y la familia Phythiaceae (Blair et al., 2008). Es aceptado que el género Phytophthora ocupa una posición intermedia entre los géneros más primitivos de Oomycetes como Saprolegnia, Achlya y Dictyuchus, entre otros, los cuales son saprofitos, acuáticos y productores de zooesporangios, y los géneros más "avanzados", Albugo, Peronospora y Bremia, que son fitopatógenos obligados. La mayoría de las especies de Phytophthora son invasoras primarias de tejidos sanos de plantas con capacidad saprofítica limitada, muchas de las cuales son responsables de enfermedades de hortalizas de importancia económica o causantes de daños a las comunidades vegetales de los ecosistemas naturales (Cooke et al., 2000). En la taxonomía tradicional, las especies de Phytophthora se identifican principalmente en base a la estructura de sus esporangios (sin papilas, semipapilados o papilados), la posición de sus anteridios (anfíginios o paráginos) y si el taxón es endogámico (homotálico) o exogámico (heterotálico) con dos tipos de compatibilidad sexual, o tipos de apareamiento, A1 y A2. Aunado a esto, se consideran otros factores como lo son las temperaturas óptimas de crecimiento y la patogenicidad (Blair et al., 2008; Cooke et al., 2000). Las oosporas son consideradas como el principal propágulo de supervivencia del género Phytophthora. La germinación de las oosporas es influenciada por su edad, su nutrición, la temperatura y la luz. Si las condiciones ambientales son favorables, las oosporas germinan y desarrollan micelio o producen esporangios (Widmer, 2010). Muchas especies de Phytophthora son capaces de infectar un amplio rango de hospedantes, mientras que otras tiene un rango reducido (Blair et al., 2008).

Phytophthora capsici. En la actualidad, se utiliza la descripción original de Leonian (1922) para P. capsici, ya que la enmendada por Tsao y Alizadeh (1988) incluye aislados obtenidos de pimienta negra (Piper nigrum) y aislados de P. palmivora MF-4 que actualmente se encuentran ubicados dentro de Phytophthora tropicalis. Esta especie fue descrita por primera vez por Leonian en 1922 como el agente causal de la marchitez del chile (Capsicum annuum) en Nuevo México, y se consideró que era hospedante específica. Ahora se sabe que P. capsici sensu lato tiene un amplio rango de hospedantes y se distribuye mundialmente, causa enfermedades en especies vegetales tanto de regiones templadas como tropicales, crece a 35 °C (Gallegly y Hong, 2008; Erwin y Ribeiro, 1996). P. capsici es una especie heterotálica, forma estructuras sexuales (oogonios) en varios medios de cultivo cuando los tipos de compatibilidad A1 y A2 se aparean (Gallegly y Hong, 2008), siendo el tipo A1 el reportado como más virulento (Manohara et al., 2004). Los oogonios son esféricos con anteridios anfiginios, que al ser fertilizados producen oosporas pleróticas. El tamaño de los órganos sexuales varía según el aislado o cepa. Los esporangióforos se encuentran en un simpodio simple en agua. Los esporangios son papilados y variables en forma y tamaño. Las formas más comunes de los esporangios son ovoide y elipsoide, con bases redondeadas; sin embargo, pueden presentarse formas irregulares, pedicelos laterales y papilas múltiples. El tamaño de los esporangios es de aproximadamente 57 x 32 μm con una relación de largo por ancho cercana a 1.8. Los esporangios son caducos y portan pedicelos típicamente largos. Generalmente no presentan hifas hinchadas o clamidosporas (Gallegly y Hong, 2008). El empleo de diversos marcadores moleculares ha evidenciado que P. capsici es una especie que presenta altos niveles de diversidad genética tanto intra como inter específica, siendo una de las especies con mayor variabilidad dentro del género Phytophthora (Truong et al., 2010; Erwin y Ribeiro, 1996). Al analizar los patrones de bandeo de fosfatasas ácidas generados por enfoque isoeléctrico es posible detectar variabilidad entre aislados de hospedantes distintos y diversas regiones geográficas (Erselius y Vallavieille, 1984).

P. capsici tiene una alta capacidad de infección y se dispersa principalmente por el suelo a través de los canales de riego o debido a lluvias que provocan un salpicado sobre las plantas (Li et al., 2007). P. capsici tiene la capacidad para producir una enfermedad poli-cíclica. En Estados Unidos, esto resulta en una alta dinámica poblacional que con frecuencia cambia de una alta diversidad genética al principio de la temporada de crecimiento de los cultivos, a unos cuantos linajes clonales al final. Reportes de las poblaciones localizadas fuera de los Estados Unidos indican que las dinámicas poblacionales pueden ser diferentes dependiendo de la ubicación geográfica (Lamour, 2009). Este fitopatógeno puede infectar las raíces, flores, tallos, hojas y frutos del chile provocando el tizón foliar, la pudrición de frutos y la pudrición de raíz y tallo (Foster y Hausbeck, 2010a; Erwin y Ribeiro, 1996), en cualquier etapa de desarrollo de las plantas (Truong et al., 2010). Las etapas iniciales de infección son biotróficas ya que a menudo no muestran síntomas. Dependiendo de la temperatura, existe un periodo de incubación de 24 h antes de que las primeras lesiones necróticas sean visibles. Aunque P. capsici es considerado como un patógeno del suelo, puede existir una abundante producción de zoosporas por encima del suelo. Frutos infectados pueden ser considerados como agentes de dispersión, ya que solamente requieren de lluvia o agua de riego para que ocurra una dispersión masiva de zoosporas (Lamour, 2009). Se ha observado en laboratorio que la dispersión de los esporangios de P. capsici ocurre en agua por fuerza capilar, pero no ocurre en respuesta al viento o la reducción de la humedad relativa. Estas observaciones en laboratorio y el muestreo volumétrico de esporas en campo, indican que la dispersión de esporangios por medio de corrientes de viento es infrecuente y que es poco probable que sean dispersados de manera natural entre los campos de cultivo por acción del viento únicamente (Granke et al., 2009).

P. capsici ataca solanáceas como el chile, el tomate y la berenjena, y cucurbitáceas como el pepino, la calabaza, y el melón, alrededor del mundo (Lamour, 2009). Más de 50 especies de plantas han sido identificadas como hospederas de este oomycete (Quesada et al., 2009; Gevens et al., 2008a; Hausbeck y Lamour, 2004; Erwin y Ribeiro, 1996). Recientemente, se le ha encontrado atacando cultivos de habas (Vicia faba) y habichuelas (Phaseolus lunatus), plantas que previamente se había demostrado no eran hospedantes viables de este patógeno (Gevens et al., 2008b; Davidson et al., 2002). En muchas áreas, las epidemias más graves ocurren durante los meses cálidos y en la época de lluvias (Lamour, 2009), factores ambientales que favorecen el desarrollo de este oomycete. Este patógeno es responsable de grandes pérdidas a nivel mundial (Sy et al., 2008). En muchas partes del mundo, P. capsici es el factor limitante de producción vegetal más importante (Lamour, 2009), actualmente, se le considera el factor fitosanitario más importante en la producción de chile (Ristaino y Johnston, 1999; Bosland y Lindsey, 1991), ya que este patógeno puede producir pérdidas hasta del 80% en la producción en los campos de este cultivo (Li et al., 2007).

Solamente el chile serrano CM-334 ha mostrado una resistencia universal a los aislados de este oomycete (Glosier et al., 2008, Oelke et al., 2003). No existe un consenso sobre la genética que gobierna la respuesta de resistencia. Algunos loci de caracteres cuantitativos (QTL) han sido mapeados, y en estos estudios se ha determinado que la herencia a la resistencia es multigénica (Ogundiwin et al., 2005). Se determinó que seis regiones de los cromosomas cuatro, cinco, seis, 11 y 12 están involucradas en cierta medida en la resistencia (Thabuis et al., 2003). Diferentes partes de la planta de chile pueden ser infectados por P. capsici, por lo que cada parte infectada puede ser considerada como un síndrome distinto, y la resistencia a cada uno de los síndromes es controlada por genes distintos (Oelke et al., 2003). En la actualidad, el CM-334, un chile criollo procedente del estado de Morelos, México (Guerrero y Laborde, 1980), es la fuente principal de resistencia a la marchitez de raíz utilizado en los programas de mejora genética de chile (Thabuis et al., 2003; Gil et al, 1991). Este chile posee el nivel más alto de resistencia conocido, y ha demostrado ser resistente a varios aislados de P. capsici de diferentes hospedantes y regiones geográficas (Sy et al., 2008). Es sólo con la intervención de un segundo fitopatógeno, el nematodo Naccobus aberrans, que la resistencia de CM-334 a P. capsici se pierde (Vargas et al., 1996). Los nematodos agalladores tienen la capacidad para inducir una reprogramación celular y, por lo tanto, una alteración en la expresión génica del hospedante. Estos cambios inducidos pueden alterar los mecanismos de defensa de las plantas haciéndolas así susceptibles a hongos fitopatógenos ante los cuales, en condiciones normales, son resistentes (Zavaleta, 2002). Dentro de los cambios que N. aberrans produce en el sistema radicular del CM-334, se encuentra una disminución en la actividad enzimática de la fenilalanina amonio liasa (PAL) y peroxidasa (POD), así como una disminución de la concentración de fenoles solubles totales y de ácido clorgénico (López et al., 2011; Godinez et al., 2008).

¿Qué hace a un cultivar de chile resistente a P. capsici? Las plantas poseen una serie de mecanismos de defensa contra los fitopatógenos. Existen defensas preformadas e inducidas. Entre las preformadas se encuentran péptidos, proteínas y metabolitos secundarios no proteicos (Heath, 2000). Diferentes compuestos producidos por patógenos inducen los mecanismos de defensas de las plantas. Los productos de patógenos que producen esta respuesta son conocidos como elicitores. Los elicitores desencadenan cascadas de señales de transducción lo cual lleva a la activación de los genes de defensa de las plantas (Laxalt y Munnik, 2002). Entre las respuestas inducidas se encuentra la unión peroxidativa de compuestos fenolicos, la deposición de sustancias como el sílice y la formación de papilas con calosa en la pared celular, la acumulación de especies reactivas de oxígeno, la respuesta hipersensible (HR), una muerte programada y acelerada de las células que se encuentran en el sitio de infección del patógeno (Heath, 2000), así como la respuesta sistémica adquirida (SAR); (Maleck y Dietrich, 1999).

La respuesta SAR se induce en las plantas como consecuencia del ataque de fitopatógenos. Una vez activada SAR, las plantas comienzan a expresar una serie de genes relacionados con la patogénesis tanto a nivel local del ataque como en toda la planta (Maleck y Dietrich, 1999). En muchas plantas, SAR es precedida por la acumulación sistémica de ácido salicílico (SA). Algunos genes relacionados con la patogénesis responden al SA y son inducidos por el etileno y el acido jasmónico (JA), mientras otros son inducidos por el etileno y el JA, pero no responden al SA. Estas moléculas señal regulan la expresión diferencial de los diferentes conjuntos de genes relacionados con la patogénesis (Pozo et al., 2005; Maleck y Dietrich, 1999).

La compatibilidad o incompatibilidad de las interacciones planta-patógeno depende tanto del genotipo de la planta como del patógeno. Esta especificidad es más fácil de estudiar en plantas que han sido sometidas a un proceso de mejoramiento genético, los denominados cultivares. Una especie de hospedante puede presentar cultivares que muestran resistencia y otros que muestran susceptibilidad a un patógeno dado, el cual a su vez puede presentar razas tanto virulentas como avirulentas para un cultivar determinado. Es común que como resultado de este proceso aparezcan nuevas razas fisiológicas específicas para cada cultivar, debido a la presión de selección que se está ejerciendo sobre estas (Madriz, 2002).

Las razas fisiológicas son clasificadas en base a las reacciones que origina un patógeno sobre una serie de cultivares, lo que es conocido como un hospedante diferencial (Oelke et al., 2003). Un conjunto de hospedantes diferenciales está compuesto de varias líneas de hospedantes que poseen uno o más genes de resistencia a un patógeno. Estudios recientes han indicado la existencia de razas fisiológicas en el patosistema Capsicum annuum-Phytophthora capsici, lo cual implica que los fitomejoradores necesitan probar las líneas de chiles que han desarrollado contra un amplio rango de aislados de P. capsici. Desarrollar líneas de chile resistentes a P. capsici es difícil y complejo debido a la existencia de diversas razas fisiológicas de este fitopatógeno (Sy et al., 2008).

La resistencia a P. capsici de algunos cultivares de chile es dependiente de la concentración de inóculo, etapa de desarrollo de las plantas y la temperatura. Mientras que en CM-334, la resistencia es independiente de estos factores (Palloix et al., 1988). Se han realizado diversos estudios sobre la susceptibilidad o tolerancia de las plantas de chile (C. annuum) a diferentes aislados de P. capsici (Monroy y Bosland, 2011; Foster y Hausbeck, 2010a; Glossier et al., 2008; Sy et al., 2008; Li et al., 2007; Oelke et al., 2003; Ristaino, 1990). Pero, aún no existe una comprensión clara de que hace a un cultivar resistente, o no, para ser infectado.

Los productores de chile de Nuevo México reportaron que los síntomas de marchitez de chile causada por P. capsici parecían desarrollarse más lentamente y con menor incidencia en cultivares de chile con elevada pungencia. Por este motivo se evaluó la resistencia de chiles pungentes (TAM-Jalapeño, Cayenne y XX-Hot) y poco pungentes (NuMex Joe E. Parker y New Mexico 6-4). Los resultados indicaron que existe poca relación entre el nivel de pungencia, dado por el contenido de capsicinoides en los frutos, y la susceptibilidad a la pudrición de raíz y de fruto producida por este fitopatógeno (Tahboub et al., 2008). No se encontró algún efecto in vivo del contenido de capsicinoides sobre la capacidad del patógeno para colonizar los tejidos del fruto.

Se ha estudiado el efecto del capsidiol, una fitoalexina de naturaleza sesquiterpenoide con propiedades antimicrobianas presente en las plantas de chile, sobre el desarrollo de P. capsici en los tejidos de cultivares inoculados con este fitopatógeno. En un ensayo, Molot et al. (1981) encontraron que al momento de la inoculación se manifiesta una acumulación de esta fitoalexina en los tejidos infectados, y su cinética es similar para plantas de chile susceptibles y no susceptibles. Al no encontrar relación entre la concentración de capsidiol y la inhibición del crecimiento del patógeno, sugirieron que el capsidiol no es el principal mecanismo de defensa que confiere la resistencia a este fitopatógeno. Por otra parte, Turelli et al. (1984) estudiaron los mecanismos por los cuales el capsidiol inhibe el crecimiento micelial de este oomyceto in vitro. Esta fitoalexina puede provocar un decremento del 50% del contenido proteico en las membranas de P. capsici tras la inoculación y una pérdida del 33% de los fosfolípidos de las mismas, con un desprendimiento subsecuente de lípidos neutros diversos. Esta capacidad del capsidiol para permeabilizar las membranas al ponerlo en contacto directo con el patógeno in vitro, es considerado el mecanismo bioquímico por el cual participa en la defensa de las plantas de chile ante este fitopatógeno. En cuanto a estudios in vivo, se ha evidenciado la capacidad del capsidiol para inhibir el crecimiento de P. capsici en el cultivar resistente Smith-5, el cual produce 5.1 mM de esta fitoalexina en los tejidos del tallo inoculados con este patógeno a los seis días de incubación (Egea et al., 1996a). El capsidiol se acumula en los tejidos de todas las plantas de chile al ser inoculadas con P. capsici, pero existen diferencias significativas dependiendo del cultivar y de la zona histológica estudiada (Egea et al., 1996b). Se ha reportado que la aplicación de metalaxyl incrementa la producción de capsidiol en tejidos infectados por P. capsici (Hwang y Sung, 1989). El capsidiol funciona como fungistático a una concentración media de 3.75 mM, y es fungitóxico a niveles por encima de 5 mM (Egea et al., 1996a). Se ha utilizado la concentración de capsidiol generado en tejidos infectados como marcador de resistencia a P. capsici en programas de mejora genética (Candela et al., 2000). La inoculación de plantas de chile con hongos micorrízicos arbusculares (HMA) puede incrementar los niveles basales de capsidiol en los tejidos de las plantas, lo cual se ha relacionado con una mayor protección contra la marchitez del chile causada por P. capsici (Ozgonen y Erkilic, 2007).

Se evaluó el comportamiento de dos fitohormonas, el SA y el JA, en la interacción entre las hojas de CM-334 y P. capsici, y se comparó con la interacción entre este fitopatógeno y un cultivar susceptible, el California Wonder. El JA se incrementó en el cultivar resistente inmediatamente después de ser inoculado con el patógeno. Conforme los niveles de JA disminuyeron con el paso del tiempo, los niveles de SA aumentaron y subsecuentemente se presentó una muerte celular mediada por una respuesta hipersensible (HR). Los mRNA de catalasa y POD, supresores de la generación de la HR, desaparecieron, mientras que mRNA de 12-oxo-ácido fitodienoico reductasa (OPR3) fueron detectados en el CM-334 específicamente. Los mecanismos de defensa mediados por el JA parecen ser cruciales para la resistencia de las plantas de chile contra P. capsici. La aparición temprana de JA y la subsecuente acumulación de SA tras la inoculación sugiere que ambas fitohormonas juegan papeles separados en la repuesta de defensa (Ueeda et al., 2006).

También se ha evaluado el grado de estrés oxidativo presente durante esta interacción planta-patógeno. Después de la inoculación de las plantas de chile con P. capsici se ha visto un incremento del 87% en los niveles de peróxido en los tejidos. La enzima que presenta un mayor aumento en su actividad durante este proceso es la catalasa, mostrando un incremento del 114% en los tallos de las plantas. Los niveles de actividad de la ascorbato peroxidasa disminuyen durante la interacción. Los niveles de POD se mantienen constantes desde las primeras horas hasta el quinto día mostrando un incremento del 54 y 90% en tallos y hojas, respectivamente. Esto sugiere que la interacción en este patosistema lleva consigo un incremento sustancial en el estrés oxidativo, probablemente como consecuencia directa de un declive progresivo en los sistemas enzimáticos responsables del catabolismo de las especies reactivas de oxígeno (ROS) (Gayoso et al., 2004). Existe evidencia de que plantas de chile colonizadas por HMA son capaces de mantener mejor el balance óxido-reductivo durante el estrés oxidativo generado por el ataque de P. capsici (Alejo et al., 2008).

En otro estudio Koç et al., (2011) evaluaron la actividad de PAL, la tasa de peroxidación lipídica, los niveles de peróxido de hidrógeno (H₂O₂), prolina y de proteína total en plantas de chile inoculadas con zoosporas de P. capsici. Reportaron una inducción temprana de PAL, enzima involucrada en la síntesis de fitoalexinas, compuestos fenólicos y la biosíntesis de lignina, en hojas de chile infectadas dentro de los primeros dos días después de la inoculación. La actividad de PAL es mayor en los cultivares resistentes. Además, la producción de ROS y la peroxidación de lípidos se incrementaron en las hojas de chile conforme transcurrió el tiempo después de la infección y la concentración del inóculo. Los cultivares tolerantes a este oomycete parecen estar mejor protegidos contra la peroxidación lipídica. También observaron que el contenido de prolina en hojas de chiles inoculadas aumenta significativamente. Este aminoácido posee propiedades antioxidantes y es posible que su acumulación sea un mecanismo de protección contra el estrés oxidativo ocasionado por la infección del patógeno.

Aunado a esto, se ha estudiado la actividad de la peroxidasa y la biosíntesis de lignina en cultivos de células en suspensión de chiles con diferente susceptibilidad a P. capsici elicitados con micelio liofilizado o filtrado del medio en que creció el patógeno. Estas células mostraron la síntesis o acumulación de proteínas relacionadas con la patogénesis (proteínas PR) con actividad de peroxidasa (EC 1.11.1.7) y la acumulación de un polímero similar a lignina medido por medio de la derivatización del ácido tioglicólico. La variedad resistente, Smith-5, mostró una respuesta más intensa a los elicitores que las variedades sensibles evaluadas, Americano y Yolo Wonder. Además, la elicitación redujo el nivel de actividad total de la peroxidasa en las variedades susceptibles, mientras que dicha actividad aumentó en la variedad resistente y estuvo acompañada por la expresión de novo de isoenzimas ácidas de la peroxidasa. Una proteína PR con pi de 5.7 con actividad de peroxidasa, fue inducida por los elicitores solamente en la variedad resistente, haciéndola candidata a ser un marcador de resistencia (Egea et al., 2001).

Jung et al. (2004b) reportaron la activación de la peroxidasa (POD; EC 1.11.1.7) y la polifenol oxidasa (PPO; EC 1.14.18.1), dos enzimas involucradas en la lignificación, en hojas de plantas de chile, al ser inoculadas con zoosporas de P. capsici. A los siete días después de la inoculación, se encontró un aumento del 36.7% en la actividad de la POD en las raíces de las plantas inoculadas con el patógeno. En cuanto a la actividad de la PPO, en las raíces hubo un incremento en la actividad de esta enzima durante tres días tras la inoculación, con una subsecuente disminución marcada. Al séptimo día existió una reducción en la actividad de esta enzima en las hojas inoculadas. El rápido incremento y posterior disminución de la actividad de la PPO parece indicar que esta enzima se encuentra involucrada en la respuesta temprana a la invasión del patógeno.

Se han realizado experimentos para determinar la relación entre la susceptibilidad de los frutos del chile a la pudrición por P. capsici y la madurez de los frutos. La susceptibilidad de los frutos a la infección disminuye conforme aumenta el estado de maduración. La cutícula de los frutos rojos es de mayor grosor que la de los frutos verdes, y esto parece ser un factor en la resistencia a P. capsici. Este engrosamiento de la cutícula de los frutos rojos se ve favorecida por un aumento en la actividad de peroxidasas conforme aumenta su maduración, enzimas que contribuyen a la polimerización de compuestos similares a lignina los cuales incrementan la barrera a la infección (Biles et al., 1993).

Existe una expresión diferencial de los genes relacionados con los mecanismos de defensa en cultivares de chile con diferentes grados de resistencia a P. capsici tras ser inoculados con este fitopatógeno. Se ha reportado dicha expresión diferencial en los genes que codifican para una proteína PR-1 básica (CABPR1), una p-1,3-glucanasa básica (CABGLU), una peroxidasa (CAPO1) y una sesquiterpeno ciclasa (CASC1). Los niveles de mRNA de estos genes incrementan de manera marcada a las 24 h postinoculación, observándose una inducción máxima de los genes responsables de la PR-1 y la sesquiterpeno ciclasa. Los niveles de expresión de los cuatro genes fueron diferentes entre los genotipos de chile. Los genes de la PR-1, la peroxidasa y la sesquiterpeno ciclasa siempre se expresan en mayor nivel en los cultivares resistentes que en los susceptibles (Silvar et al., 2008).

Se ha estudiado la acumulación diferencial de proteínas PR en tallos de plantas de chile, cultivar Habyul, inoculadas con P. capsici. La acumulación de β-1,3-glucanasas es más pronunciada en interacciones incompatibles. La acumulación de quitinasas es similar en interacciones compatibles e incompatibles, siendo la actividad enzimática ligeramente mayor en las interacciones incompatibles. Con respecto a las β-1,3-glucanasas, se han reportado dos isoformas acídicas Ga1 y Ga2. De estas, se sugiere que la isoforma Ga2, con pI de 4.8, podría estar asociada con la resistencia a P. capsici dado que su elevada actividad es detectada solamente en interacciones incompatibles a los tres a cuatro días después de la inoculación (Kim y Hwang, 1994). El gen CABGLU que codifica para una p-1,3-glucanasa básica, se expresó en tallos de plantas de chile inoculadas con P. capsici en mayor cantidad en interacciones compatibles que en interacciones incompatibles. El mRNA de CABGLU se expresa de manera constitutiva en las raíces de las plantas de chile (Jung y Hwang, 2000). Adicionalmente, en tallos de chiles inoculados con P. capsici se evidenció la inducción del mRNA de la quitinasa (CAChi2) a las 6 h post inoculación y el nivel de expresión aumentó de manera gradual en interacciones incompatibles. En las compatibles, la inducción de los transcritos de quitinasa se detectó de manera más tardía. El transcrito de esta enzima se localizó en los tejidos vasculares y su expresión se restringió a las células relacionadas con el floema. Se infiere que estas quitinasas extracelulares tienen un papel inicial en limitar el crecimiento del patógeno (Lee et al., 2000).

No en todos los casos se conoce qué papel juega el mecanismo de defensa empleado. Por ejemplo, se ha reportado el gen CALRR1 (C. annuum Leucine-Rich Repeat protein 1) [accession numbers: AF082727 (EST clone), AY237117 (full lenght cDNA)], el cual codifica para una proteína rica en repeticiones de leucina (LRR) la cual se expresa en chiles al ser inoculados con P. capsici y que es secretada al floema de hojas, tallos y frutos. Se sabe que las proteínas LRR funcionan en varias vías de transducción de señales y que juegan un papel importante en la mediación de interacciones proteína-proteína (Jung et al., 2004a).

En el 2010, Richins et al., evaluaron los perfiles de expresión de las plantas de chile New Mexico 6-4 (NM6-4), una línea susceptible; el CM-334 y el 01C 1688 una línea resistente desarrollada como una retrocruza con el CM-334 y el C. annuum cv. Early Jalapeno, a las 0, 4 y 24 h postinoculación. Para el CM-334, encontraron 87 genes que se expresaron de manera diferencial en respuesta a la inoculación. En la línea susceptible NM6-4, 207 genes presentaron una expresión diferencial tras la inoculación, en donde se observó una disminución en la expresión génica alas 24 h. Veintidós genes se expresaron de manera única solamente en las líneas resistentes, de estos 19 parecen ser inducidos en respuesta al ataque por P. capsici mientras que tres parecen ser reprimidos. Se presume que los alelos para estos genes en el CM-334 son distintos ya sea en su código o en sus regiones promotoras. La transcripción de un gen para una proteína de membrana celular (RR58-41) fue inducida de manera única en las líneas resistentes a Phytophthora. Se desconoce la función de esta proteína de membrana celular.

CONCLUSIONES

Los mecanismos involucrados en la defensa de las plantas de chile (C. annuum) contra el oomycete P. capsici, son complejos y pocas veces comprendidos en su totalidad. Las respuestas comprenden la acumulación de compuestos químicos en los tejidos, la activación de enzimas involucradas en la biosíntesis de lignina, alteraciones del metabolismo oxidativo de la planta, la acumulación de compuestos fenólicos, cambios citológicos e histológicos de los tejidos, así como la síntesis de enzimas capaces de dañar las células del patógeno, la respuesta sistémica adquirida y la respuesta hipersensible. Esta diversidad de mecanismos de defensa es reflejo de la naturaleza poligénica de la interacción C. annuum-P. capsici.

El avance en las investigaciones ha demostrado los cambios estructurales y funcionales que se manifiestan en las plantas de chile durante el proceso de infección de P. capsici. Hasta el momento, la información generada sugiere que las plantas de chile que son resistentes a este fitopatógeno manifiestan una respuesta de defensa más temprana y con mayor intensidad que aquellas plantas que son susceptibles. Además, las plantas de chile resistentes a la infección parecen estar mejor capacitadas para soportar el estrés oxidativo generado por la interacción con el patógeno. No obstante, no se debe dejar de lado la importancia de isoenzimas y proteínas que han sido reportadas únicamente en cultivares resistentes, que pueden ser utilizadas como marcadores de resistencia en programas de mejora genética, y cuya función aun permanece desconocida.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece al Departamento de Ciencias Químico-Biológicas de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez.

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