Impacto e Identificación de Virus Fitopatógenos Sobre Rendimiento y Calidad del Ajo (Allium sativum L), en el Estado de Guanajuato, México

Impact and Identification of Phytopathogenic Viruses on Yield and Quality of Garlic (Allium sativum L) in the State of Guanajuato, Mexico

Luis Pérez–Moreno¹, Martha Juana Navarro–León¹, Rafael Ramírez–Malagón¹ y Briseida Mendoza–Celedón¹

¹ División de Ciencias de la Vida, Campus Irapuato–Salamanca, Universidad de Guanajuato, Apdo. Postal 311, Irapuato, Guanajuato, México. CP 36500. Correspondencia: luispm@correo.ugto.mx.

Resumen

La producción de ajo (Allium sativum) en México se ha reducido debido a infecciones causadas por virus. En el presente trabajo realizado en el estado de Guanajuato, México, durante el ciclo otoño–invierno 2008–2009, se identificaron mediante ELISA, los potyvirus, virus enanismo amarillo de la cebolla (Onion yellow dwarf virus: OYDV) y virus rayado amarillo del puerro (Leek yellow stripe virus: LYSV), los carlavirus, virus latente del shallot (Shallot latent virus: SLV), virus latente común del ajo (Garlic common latent virus: GarCLV), y el tospovirus, virus manchado amarillo del iris (Iris Yellow Spot Virus: IYSV). Los cinco virus estuvieron presentes en los ensayos ICA, SAL y SLP; LYSV con 100,100 y 100% de incidencia, OYDV con 92,94 y 91%, GarCLV con 89, 92 y 92%, SLV con 28, 100 y 61%, IYSV con 42, 36 y 42%, para la primer, segunda y tercer fechas de muestreo, respectivamente. Se evaluaron 12 compuestos de ajo de la variedad Taiwán de los cuales el 5 (Santa Teresa, Tabla 3, Salamanca, Gto.) y el 4 (El Pato, Bodegas, Salamanca, Gto.) produjeron los mayores rendimientos (13.6 ton/ha) de bulbo, a pesar de las infecciones virales.

Palabras clave: Virosis del ajo, complejo viral, rendimiento, calidad.

Abstract

The production of garlic (Allium sativum) in Mexico has become reduced due the infections caused by viruses. The present study is aimed to identify potyvirus, onion yellow dwarf virus (OYDV), and leek yellow striped virus (LYSV), carlavirus, shallot latent virus (SLV), garlic common latent virus (GarCLV), and tospovirus, iris yellow spot virus (IYSV) by means of ELISA, in the state of Guanajuato, Mexico during the autumn–winter cycle 2008–2009. The five viruses were present in the ICA, SAL and SLP; LYSV tests, with 100,100 and 100% incidence, OYDV with 92, 94 and 91%, GarCLV with 89, 92 y 92%, SLV with 28, 100 and 61%, IYSV with 42, 36 and 42%, for the first, second and third sampling dates, respectively. Despite the viral infections, a total of 12 compounds of the Taiwan garlic variety were evaluated, out of which, 5 (Santa Teresa, Table 3, Salamanca, Gto.) and 4 (El Pato, Warehouses, Salamanca, Gto.) produced the highest yield (13.6 ton/ha), of the bulb.

Keywords: Virus diseases of garlic, viral complex, performance, quality.

INTRODUCCIÓN

La producción de ajo en México se ha reducido alrededor de un 20% debido a las infecciones virales, las cuales han presentado una incidencia elevada en lotes comerciales de la región del Bajío mexicano (Pérez et al., 1997; 2007; Pérez y Rico, 2004; Pérez–Moreno et al., 2006; 2008; Ramírez et al., 2006). El cultivo de ajo es infectado por mezclas de virus que hacen compleja su identificación (Cadilhac et al., 1976; Delecolle y Lot, 1981; Fajardo et al., 2001). El complejo viral está integrado por más de ocho especies pertenecientes a los géneros Potyvirus, Carlavirus y Allexivirus, y producen una enfermedad denominada el mosaico del ajo (Cafrune et al., 2005). El sistema de propagación vegetativa lleva a la acumulación de virus en las plantas de ajo, permitiendo su diseminación e induciendo pérdidas del rendimiento (Davis, 1995). Los potyvirus: virus enanismo amarillo de la cebolla (Onion yellow dwarf virus: OYDV) y virus rayado amarillo del puerro (Leek yellow stripe virus: LYSV), y varias especies de allexivirus (GarV–A, B, C, D y X) son los patógenos virales más extendidos en los cultivos del género Allium a nivel mundial (Cafrune et al., 2006). Los virus OYDV y LYSV de la familia Potyviridae son los más comunes y probablemente los más dañinos al follaje de ajo y por consiguiente los que más afectan el rendimiento y la calidad de los bulbos en el mundo (Dovas et al., 2001). Messiaen et al., (1981) reportaron en Francia reducciones del rendimiento de ajo por efecto de las infecciones virales del 25 al 50% dependiendo del cultivar sembrado. Lot et al., (1998) compararon en Francia los rendimientos de ajo libre de los virus OYDV y LYSV contra material de propagación comercial, y observaron que la infección simultánea de ambos virus causa reducciones significativas en peso y desarrollo del bulbo, estimando una pérdida del rendimiento atribuible a la infección de los virus de aproximadamente un 50%. En Checoslovaquia, las plantas de ajo infectadas por virus pueden reducir más del 45% el número de bulbillos por bulbo, comparado con los producidos por las plantas sanas (Havranek, 1974). En Argentina, cuando las plantas de ajo son infectadas por el LYSV, el virus afecta la germinación de los bulbillos, además reduce la altura y el número de hojas de las plantas, lo cual se traduce en reducción del rendimiento (Lunello et al., 1999). Cafrune et al. (2005), evaluaron el efecto de inocular dos Allexivirus comparado con ajo sano y ajo comercial que contenía el complejo viral de campo, sobre componentes del rendimiento y calidad de los cultivares de ajo Morado–INTA y Blanco IFFIVE; encontraron que el Allexivirus GarMBFV produjo siempre bulbos menores que el tratamiento sano, con reducciones del 14 al 32% en peso y del 6 al 11% en calibre. Este virus redujo el número de bulbillos por bulbo más en ajo Blanco que en Morado, detectándose en este último una disminución del 18 al 22%. Perotto et al. (2005a), evaluaron el efecto del complejo viral del ajo sobre el número y peso de bulbillos, peso y calibre de los bulbos, en ajo sano y enfermo de los cultivares Blanco IFFIVE y Morado–INTA, detectando que los virus causaron efectos deletéreos. En el cultivar Blanco IFFIVE el peso se redujo entre 57 al 61% y el número de bulbillos de 20 al 48%; sin embargo, en el cultivar Morado–INTA la disminución fue menor, el peso se redujo entre 0 al 36% y el número de bulbillos de 9 al 33%. Perotto et al., (2005b) evaluaron el efecto de un Allexivirus serológicamente relacionado al Garlic virus D en suma al de otros virus (Potyvirus y Carlavirus) que recontaminaron el cultivo de ajo bajo condiciones de campo, detectando diferencias significativas respecto a las plantas que estuvieron originalmente libres de virus, encontrando 12% de reducción en el peso, 7% en el calibre de los bulbos y 40% en el número de bulbillos por bulbo. La reducción en el rendimiento de ajo causado por la mezcla de virus es alta; sin embargo, la contribución al daño total de cada uno de los virus individuales de la mezcla no se ha investigado todavía en México, salvo en el caso del grupo Potyvirus (OYDV y LYSV) (Pérez y Rico, 2004; Ramírez–Malagón et al., 2006; Pérez et al., 2008) y del grupo carlavirus (GarCLV y SLV) (Pérez et al., 2008). El presente trabajo tuvo como objetivos: a) determinar el efecto del complejo viral sobre rendimiento y calidad en los compuestos de ajo bajo estudio, durante el ciclo otoño–invierno 2008–2009, en el estado de Guanajuato, México; y b) identificar los virus presentes en el cultivo del ajo durante el ciclo otoño–invierno 2008–2009, en follaje de plantas originadas de bulbos aparentemente sanos (asintomáticos) y aparentemente enfermos con distintos síntomas de probable origen viral, de diferentes zonas productoras del estado de Guanajuato, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Material genético de ajo. Para el caso de este estudio, se formaron 10 compuestos de ajo con follaje aparentemente sano (asintomático) y dos compuestos aparentemente enfermos con distintos síntomas presuntivos de una virosis por ejemplo: enchinamiento y/o enrollamiento, mosaico, deformación de hojas, amarillamiento y ampollamiento, bandeado y enanismo; los 12 compuestos fueron del tipo Taiwán. Los bulbos originales de los 12 compuestos se produjeron en el ciclo otoño–invierno 2004–2005 y se cosecharon en marzo de 2005 en cada una de 10 localidades de municipios del estado de Guanajuato: "Monte Cristo 2, Los Rodríguez", de San Miguel de Allende y "tabla I, El Ramillete", "tabla II, El Ramillete" y "tabla III, El Ramillete", de San Luis de La Paz, en la zona norte, "Santa Teresa tabla III, Valtierrilla" y "Santa Teresa tabla IV, Valtierrilla", de Salamanca y "Pozo Alto 1, El Pato", "Pozo Alto 2, El Pato", "Laurel 1, El Pato", "Bodegas, El Pato", de Salamanca. Los compuestos del Ensayo ICA se originaron en el Instituto de Ciencias Agrícolas, en Irapuato, Gto., México, en el ciclo otoño–invierno 2006–2007; los compuestos del Ensayo SAL se originaron en el Rancho Aguilares en Salamanca, Gto., México, en el ciclo otoño–invierno 2006–2007; los compuestos del Ensayo SLP se originaron en el Rancho La Mina, Los Rodríguez, en San Miguel de Allende, Gto., México, en el ciclo otoño–invierno 2007–2008.

Localización del experimento y ciclo de cultivo. La siembra de los ensayos ICA y SAL se realizó el 17 de Octubre de 2008, en el Campo Agrícola Experimental de la División de Ciencias de la Vida del Campus Irapuato–Salamanca de la Universidad de Guanajuato (DICIVA – CIS –UG), en Irapuato, Gto., México. La fecha de siembra del ensayo SLP fue el 30 de Octubre de 2008, en el Rancho San Agustín I, en San Luis de la Paz, Gto., México.

Análisis estadístico. El diseño experimental utilizado fue un bloques completos al azar, con tres repeticiones, y una comparación múltiple de medias con Tukey P ≤ 0.05.

Variables analizadas.

a) Incidencia de virosis en función de síntomas externos (%). En cada unidad experimental se contaron las plantas totales y las plantas que manifestaban síntomas de virosis, a los 70, 110 y 140 días después de la siembra. Para determinar la incidencia de virosis se dividió el número de plantas con síntomas virales entre el número de plantas totales. b) Severidad de virosis. Calificado con una escala de 1 a 5, donde: 1 = plantas sin ningún síntoma de virosis; 2 = ligeros síntomas de virosis; 3 = síntomas regulares de virosis; 4 = síntomas fuertes de virosis y 5 = síntomas intensos de virosis. c) Peso promedio del bulbo (g). Al momento de la cosecha cada repetición y de cada compuesto, se pesaron 10 bulbos, y se calculó el peso promedio de cada bulbo. d) Diámetro promedio del bulbo (cm). Al momento de la cosecha de cada repetición y de cada compuesto, se midieron 10 bulbos con un vernier en la parte ecuatorial del bulbo, y se calculó el diámetro promedio de cada. e) Altura promedio del bulbo (cm). Al momento de la cosecha de cada repetición y de cada compuesto, se midieron10 bulbos con un vernier en la parte polar del bulbo, y se calculó la altura promedio de cada bulbo. f) Rendimiento de bulbo (ton ha^–1). Se obtuvo después de arrancar las plantas y colocarlas apretadamente contiguas con los bulbos enterrados en el suelo de cultivo seco (enchufado) durante 21 días, después de los cuales se desechó el follaje y la raíz y se pesaron únicamente los bulbos de la parcela útil. g) Número promedio de dientes por bulbo. Al momento de la cosecha de cada repetición y de cada compuesto, se desgranaron 10 bulbos y se contaron los dientes por bulbo, con esto se calculó el número de dientes promedio de cada bulbo.

Fechas de evaluación y colectas. La detección viral se realizó en tres fechas de muestreo, a los 70,110 y 140 días después de la siembra para los compuestos ICA, SAL. Para los compuestos SLP a los 70, 110 y 125 días después de la siembra. Para formar la muestra a evaluar, se colectó una hoja de cada una de cinco plantas de la parcela experimental; dependiendo del compuesto sembrado, las plantas podían presentar síntomas presuntivos de una virosis, o estar aparentemente sanas o asintomáticas. Cada uno de los tres ensayos evaluados tuvo 36 parcelas o unidades experimentales, a las cuales se realizaron tres muestreos (3X36X3=324), lo anterior dio un total de 324 muestras. Estas se colocaron en bolsas de plástico y se mantuvieron en congelación (–20°C) hasta su procesamiento.

Procesamiento de las muestras. Las muestras se procesaron en el Laboratorio de Fitopatología de la DICIVA–CIS–UG. Los virus se detectaron mediante la inmunoabsorción enzimática de doble anticuerpo (DAS) (Clarck y Adams, 1977; Cruz y Frías, 1997). Para los anticuerpos (Agdia Inc.) de GarCLV, LYSV, OYDV y IYSV se conjugaron con la enzima fosfatasa alcalina, mientras que el SLV, se conjugó con la enzima peroxidasa. Los controles positivo y negativo (extracto de hojas de cebolla) fueron de Agdia Inc. La absorbancia se determinó en el espectrofotómetro BIO–RAD Modelo 3550–UV, a una longitud de onda de 405 nm para GarCLV, LYSV, OYDV y IYSV y 630 nm para el virus SLV.

Evaluación de resultados y determinación del límite de detección. Se obtuvo la media de lecturas por duplicado de cada muestra. El valor del control sano se logró con el promedio de los dos valores para cada virus. El límite de detección se basó en el valor medio del control negativo + 0.050 de densidad óptica; todo valor por arriba de este límite se consideró positivo.

RESULTADOS

Para las variables incidencia y severidad de virosis a los 110 y 140 dds, hubo diferencias altamente significativas, para los factores ensayos y compuestos, con coeficientes de variación del 41 y 52% para incidencia y 17 y 17% para severidad, respectivamente, con excepción del factor ensayos a los 140 dds en la variable incidencia, donde no hubo diferencias significativas. La incidencia de virosis fue estadísticamente menor en el segundo muestreo, 15.9, 16.5 y 32.5% en los compuestos de los ensayos ICA, SAL y SLP, respectivamente; en comparación con el tercer muestreo, 46.6,44.2 y 51.2% en los compuestos de los ensayos de ICA, SAL y SLP, respectivamente (Figura 1). La severidad de virosis fue estadísticamente menor en el segundo muestreo, 1.4, 1.3 y 1.5 en los compuestos de los ensayos ICA, SAL y SLP, respectivamente; en comparación con el tercer muestreo, 2.2, 2.3 y 2.0 en los compuestos de los ensayos ICA, SAL y SLP, respectivamente (Figura 3). Los compuestos que presentaron estadísticamente menor incidencia y severidad de virosis en la tercer fecha de evaluación fueron los Compuestos 6 (Santa Teresa, Tabla 4, Salamanca, Gto.) y 4 (El Pato, Bodegas, Salamanca, Gto.), lo anterior en comparación con el Compuesto 12 (Ajo enfermo, varias regiones del Edo. de Gto.), el cual presentó la mayor incidencia y severidad de virosis (Figuras 2, 4 y 5). Al llevar a cabo las correlaciones para las variables incidencia y severidad de virosis a los 110 y 140 dds con peso promedio de bulbo y rendimiento de bulbo resultaron negativas, lo cual muestra que la presencia de virus en las plantas disminuye peso de bulbo y rendimiento, ya que si se incrementa la incidencia y severidad de virosis traerá como consecuencia que se reduzca el valor de esas variables (Cuadro 1). Para las variables peso, diámetro y altura de bulbo, se observaron diferencias altamente significativas, para los factores ensayos y compuestos, con coeficientes de variación del 17, 10 y 9%, respectivamente; estableciéndose que para peso y diámetro de bulbo, los ensayos ICA y SAL fueron mejores y estadísticamente iguales con valores promedio de 61.5 y 62.0 gramos y de 5.6 y 5.6 cm, respectivamente; en cambio en el ensayo SLP el promedio fue de 45.3 gramos y 4.9 cm lo cual es sensiblemente menor; en cuanto a altura de bulbo, el ensayo SAL fue mejor con promedio de 6.6 cm; en cambio en los ensayos SLP e ICA el promedio fue de 6.3 y 6.1 cm, respectivamente (Figura 6). Los compuestos que presentaron estadísticamente un mayor peso fueron los Compuestos 5 (Santa Teresa, tabla 3, Salamanca, Gto.), 7 (Monte Cristo 2, San Miguel de Allende, Gto.), 6 (Santa Teresa, tabla 4, Salamanca, Gto.), 4 (El pato, bodegas, Salamanca, Gto.), y 9 (El ramillete, tabla 2, San Luis de la Paz, Gto.), en comparación con los Compuestos 11 y 12 (Ajo enfermo, varias regiones del Edo. de Gto.), los cuales presentaron el menor peso promedio de bulbo (Figura 7). En cuanto a diámetro y altura de bulbo, la figura 7 muestra que las diferencias, aunque significativas no tienen relevancia gráfica. Al realizar las correlaciones para las variables peso y diámetro de bulbo, con rendimiento de bulbo fueron positivas, lo cual es favorable para el productor, ya que si se incrementa el peso y diámetro de bulbo traerá como consecuencia que se incremente el rendimiento de bulbo (Cuadro 1). Para rendimiento se observaron diferencias altamente significativas, para los factores ensayos y compuestos, con un coeficiente de variación del 28%. Estadísticamente el mayor rendimiento de bulbo se tuvo en el ensayo SLP con 17,209.0a kg/ha; lo anterior se pudo deber a que como se estableció por (Pérez et al., 2008), el hecho de que los compuestos 1,2, 3,4, 5 y 6, o sea el 50% del material genético ensayado haya tenido origen en predios del Bajío Guanajuatense y no del Norte del estado, muestra que los materiales Taiwán tienen buenos rendimientos y buena calidad cuando se alternan de temperaturas cálidas (Temperatura media anual en Irapuato, Gto.: 17.2 °C en 2008 y 18.3 °C en 2009) a frescas (Temperaturamedia anual en San Luis de la Paz, Gto.: 15.4°C en 2008 y 16.3°C en 2009) como lo muestran los resultados de este trabajo; seguido de los ensayos SAL con 7,374.8b kg/ha, e ICA con 7,071.4b kg/ha, los cuales fueron estadísticamente iguales (Figura 8). Asimismo, los compuestos que presentaron estadísticamente los mayores rendimientos promedio de bulbo fueron: el Compuesto 5 (SantaTeresa, Tabla 3, Salamanca, Gto.), y el Compuesto 4 (El Pato, Bodegas, Salamanca, Gto.), con 13,685.2 y 13,630.6 kg/ha, respectivamente; lo anterior en comparación con los Compuestos 11 y 12 (Ajo enfermo, varias regiones del Edo. de Gto.), los cuales presentaron el menor rendimiento promedio de bulbo, con 7,398.9 y 6,769.5 kg/ha, respectivamente (Figura 9). Al llevar a cabo la correlación para la variable rendimiento de bulbo con número de dientes por bulbo resulto positiva, lo cual implica que si se incrementa el número de dientes por bulbo traerá como consecuencia que se incremente el rendimiento de bulbo (Cuadro 1). Para número de dientes por bulbo se observaron diferencias altamente significativas, para los factores ensayos y compuestos, con un coeficiente de variación del 29%. Estadísticamente el mayor número de dientes por bulbo se tuvo en el ensayo ICA con 15.5 a, seguido del ensayo SAL con 14.1b, y finalmente el ensayo SLP con 10.1c (Figura 10). De igual forma, los compuestos que presentaron estadísticamente el mayor número promedio de dientes por bulbo de ajo fueron: el Compuesto 6 (Santa Teresa, Tabla 4, Salamanca, Gto.), y el Compuesto 2 (El Pato, Pozo Alto 1, Salamanca, Gto.), con 15.3 y 15.3, respectivamente; lo anterior en comparación con el Compuesto 8 (El Ramillete, Tabla 1, San Luis de la Paz, Gto.), el cual presentó el menor número promedio de dientes por bulbo, con 10.2 (Figura 11). Finalmente, se confirmó que los cinco virus estuvieron presentes en el follaje de todos los Compuestos muestreados y analizados. Los virus detectados en orden de frecuencia fueron los potyvirus LYSV con 100, 100 y 100%, OYDV con un 92, 94 y 91%; seguido de los car lavirus GarCLV con un 89, 92 y 92% y SLV con un 28, 100 y 61%; finalmente, el tospovirus IYSV con 42,3 6 y 42%, para la primera, segunda y tercera fechas de muestreo, respectivamente (Figura 12).

DISCUSIÓN

El sistema de propagación vegetativa del ajo mantiene de una generación a otra sistemas bióticos, especialmente lleva a la acumulación de virus en las plantas, induciendo su diseminación y causando pérdidas del rendimiento durante ciclos de cultivo sucesivos (Davis, 1995). Los resultados obtenidos en este trabajo, muestran que en los cultivos comerciales de ajo del estado de Guanajuato, México, se presentan infecciones complejas de virus, y coincide con otros autores en Brasil (Fajardo et al, 2001), Argentina (Conci et al., 2002) y en México (Pérez–Moreno et al., 2006; 2008; Pérez et al., 2007). En relación a los cinco virus estudiados, éstos están presentes en la mayoría de las plantas muestreadas, observando su presencia en el material genético de ajo de los tres ensayos incluidos en el estudio. Por otra parte, las plantas infectadas presentan sintomatologías similares tales como: enchinamiento, mosaico, deformación de hojas, amarillamiento y achaparramiento, lo cual no permite asociar una sintomatología específica con alguno de los virus en particular por la sola observación óptica y no se puede determinar con precisión que virus están presentes al estar frente al síntoma. Es decir, un solo virus o un complejo viral pueden ocasionar una sintomatología similar, aún cuando existan diferencias relacionadas con el estado fisiológico del cultivo, la relación virus–cultivar y la temperatura del ambiente (Figura 5). Por otra parte, Peña–Iglesias y Ayuso (1982), habían reportado que muchas veces los síntomas virales no son visibles y que muchos agricultores ven reducción del tamaño del bulbo sin saber a qué atribuirlo aunque se presuma la presencia de virus. Esa determinación es posible con el uso de técnicas inmunológicas como se hizo en el presente estudio o con el uso de técnicas moleculares como es el caso de la RT–PCR, y coincide con otros autores en Brasil (Fajardo et al., 2001). De manera general, los porcentajes de muestras seropositivas fueron mayores en el primer y tercer muestreo y menores en el segundo. Lo anterior no significa que los virus hayan desaparecido de las plantas en el segundo muestreo, sino que posiblemente se haya reducido el título viral, como resultado del rápido crecimiento de la planta en esa etapa. Resultados similares han sido reportados por Koch y Salomón (1994) quienes observaron cambios en las concentraciones de OYDV a través del tiempo al analizar plantas obtenidas de meristemos. Asimismo, Conci et al. (2002) reportaron cambios en las concentraciones de LYSV en plantas de ajo en diferentes estadíos de desarrollo del cultivo. Lo anterior demuestra la importancia de acotar diferentes tiempos de lectura viral para tener resultados confiables y reducir la posibilidad de diagnosticar plantas enfermas como sanas. En el presente trabajo, se encontró que los potyvirus LYSV y OYDV fueron los más conspicuos en los diferentes materiales evaluados, con porcentajes de infección de 100 y 92.3%, respectivamente, esto concuerda con los porcentajes de potyvirus reportados por Alvarado–Rodríguez (1999), Pérez et al. (2007), quienes encontraron que 64 y 62% de las plantas muestreadas estaban infectadas por potyvirus, respectivamente; también, por Pérez et al. (2008), quienes encontraron que 96.5 y 84.4% de las plantas muestreadas estaban infectadas por los potyvirus LYSV y OYDV respectivamente. Los porcentajes altos de incidencia y los niveles altos de severidad observados en este estudio, sugieren que la presencia del complejo viral incrementa la sintomatología de las plantas enfermas, dando lugar a un incremento en la enfermedad (Figura 5). Los resultados obtenidos también muestran que la presencia del complejo viral afectó negativamente las características de calidad, ya que una planta de ajo infectada por virus, se ve afectada en su peso y altura de bulbo. En los ensayos ICA y SAL, para las variables peso y diámetro de bulbo, no se observaron diferencias significativas (61.5a g, 5.6a cm y 62.0a g, 5.6a cm), respectivamente; sin embargo para el ensayo SLP, para peso y diámetro de bulbo, se observaron diferencias significativas (45.3b g y 4.9b cm), respectivamente (Figura 6). Se reportan resultados similares en otros estudios, como en los de Messiaen et al. (1981), para las siembras comerciales de Francia y por, Lunello et al. (1999), Cafrune et al. (2005), Perotto et al. (2005a), Perotto et al. (2005b) para las siembras comerciales de Argentina, Pérez et al. (2008), para las siembras comerciales de México. Muchos productores de ajo seleccionan los bulbillos más grandes para la siembra con lo cual obtienen bulbos más grandes; el tamaño de diente de una determinada planta es afectado por su posición en el bulbo, por las condiciones ambientales, la fertilidad del suelo y por el daño de otros factores bióticos.

La selección de bulbos más grandes y por lo tanto bulbillos más grandes dentro de un campo comercial de ajo dirige indirectamente a la selección de plantas en las cuales la concentración de los virus es reducida (Figura 5A, B, C, D). Esta práctica se traduce en un incremento en el costo de la semilla de ajo y por ende en los costos de producción. La eliminación de la mayor parte de las plantas que contienen alta concentración de los virus se traduce en incrementos en el rendimiento del ciclo de cultivo siguiente, debido principalmente a un incremento de más del 50% del tamaño de los bulbos y de los bulbillos, debido a un daño menor y un incremento en vigor de las plantas libres de virus (Figuras 8 y 9) (Walkey y Antill, 1989; Walkey, 1990; Oh et al., 1994; Verbeek et al., 1995; Lot et al., 1998; Ramírez et al., 2006; Pérez et al., 2008). La disminución en diámetro, altura, y peso de bulbo en las plantas con síntomas de virosis demuestra el efecto de los virus, sobre el rendimiento y calidad, estos resultados son similares a los reportados por otros autores (Walkey y Antill, 1989; Conci, 1997; Canavelli et al., 1998; Lot et al., 1998; Pérez et al., 2008). Las ventajas de usar semilla de ajo sana en comparación con el uso de semilla infectada por virus se evidencian con las importantes diferencias en peso promedio de bulbo, rendimiento y número de dientes por bulbo (Figuras 7, 9 y 11). La calidad expresada en términos de peso y diámetro promedio de bulbo y número de bulbillos por bulbo, así como el rendimiento de los materiales de ajo sanos (asintomáticos) fueron más altos (Figuras 7, 9 y 11). El efecto de los virus sobre las plantas induce bajos rendimientos, lo que se traduce en pérdidas para el productor, ya que actúan en los tejidos de las plantas afectando las hojas mediante la producción de: mosaico, enrollamiento de hojas, amarillamiento, enanismo, franjas amarillas en hojas, reducción en altura y número de hojas de las plantas de ajo (Figuras 8 y 9). Por otra parte, los compuestos de ajo que presentaron los mayores rendimientos de bulbo y mejores características agronómicas fueron: el Compuesto 5 (Santa Teresa, Tabla 3, Salamanca, Gto.), el Compuesto 4 (El Pato, Bodegas, Salamanca, Gto.), el Compuesto 10 (El Ramillete, Tabla 3, San Luis de la Paz, Gto.), y el Compuesto 7 (Monte Cristo 2, San Miguel de Allende, Gto.), evidenciándose menores rendimientos en las plantas enfermas (Figura 9), esto puede ser debido a la época en que se realizó cada muestreo, al origen de la semilla botánica del cultivar sembrado por los diferentes productores, a la región del estado de Guanajuato donde se siembra el ajo o a la concentración que de estos virus están teniendo las plantas; se observa que un bulbo enfermo es afectado en su altura, diámetro, peso y en el numero de bulbillos, lo que lo lleva a obtener una calidad deficiente (Figuras 7 y 11). Con base en los resultados encontrados es conveniente conocer algunos aspectos relacionados con la sintomatología y con la epidemiología de los virus en las zonas productoras de ajo del estado y del país, tales como su distribución, su forma de diseminación, rango de hospedantes, transmisión por semilla, prácticas de cultivo, y conocer su efecto en el rendimiento, para poder establecer las medidas de control que sean necesarias.

CONCLUSIONES

Los cinco virus estudiados pueden reducir el rendimiento y el peso promedio de bulbo, hasta en un 50 y 30%, respectivamente. Los compuestos de ajo que presentaron el mayor rendimiento y peso promedio de bulbo fueron: el Compuesto 5 (Santa Teresa, Tabla 3, Salamanca, Gto.) y el Compuesto 4 (El Pato, Bodegas, Salamanca, Gto.), con 13.6 ton/ha y 60.0 g/bulbo, respectivamente.

La incidencia de los cinco virus estudiados en las tres fechas de muestreo fue: los potyvirus LYSV con 100, 100 y 100%, OYDV con un 92, 94 y 91%; los carlavirus GarCLV con un 89, 92 y 92%; SLV con un 28, 100 y 61%; finalmente, el tospovirus IYSV con 42,3 6 y 42%.

AGRADECIMIENTOS

LITERATURA CITADA

Alvarado–Rodríguez, M. 1999. Obtención de plantas de Allium sativum libres de patógenos. IV Simposio Internacional; V Reunión Nacional sobre Agricultura Sostenible. Fundación Michoacán Produce. Morelia, Michoacán, México. 220 p.         [ Links ]

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