Enfermedades Causadas por Hongos y Nematodos en el Cultivo de Tomate (Lycopersicon esculentum Mill.) en el Municipio de Villaflores, Chiapas, México

Diseases caused by fungi and nematodes in tomato (Lycopersicon esculentum Mill.) in Villaflores County, Chiapas, Mexico

Ricardo Quiroga-Madrigal¹, María Rosales-Esquinca¹, Patricia Rincón-Espinosa¹, Elizabeth Hernández-Gómez¹ y Eduardo Raymundo Garrido-Ramírez²

¹ Universidad Autónoma de Chiapas, Facultad de Ciencias Agronómicas, Cuerpo Académico Recursos Fitogenéticos Tropicales, km 84 Carr. Ocozocoautla-Villaflores, Villaflores, Chiapas, México CP 30470.

² INIFAP, Campo Experimental Centro de Chiapas, km 3 Carr. Ocozocoautla-Cintalapa, Ocozocoautla, Chiapas, México CP 29140. Correspondencia: quiroga@unach.mx, garrido.eduardo@inifap.gob.mx.

Recibido: Septiembre 6, 2006
Aceptado: Noviembre 8,2006

Resumen

El tomate (Lycopersicon esculentum) es la hortaliza de mayor importancia en el municipio de Villaflores, Chiapas, México, debido a su buena rentabilidad económica. Sin embargo, presenta limitantes en su producción, entre las cuales se encuentran enfermedades causadas principalmente por hongos y nematodos, ocasiona pérdidas hasta del 100%. Aunado a esto, el desconocimiento local de los agentes causales conduce a la implementación de medidas de control inapropiadas, incluyendo la inmoderada aplicación de agroquímicos sin las regulaciones que garanticen inocuidad en esta cadena agroalimentaria. El objetivo de este estudio fue identificar a los agentes causales de las principales enfermedades fungosas y por nematodos, determinar su incidencia y severidad en el cultivo de tomate en Villaflores, Chiapas. Se evaluaron 22 parcelas de marzo a mayo de 2001 y 9 parcelas de julio a septiembre de 2005. El diagnóstico presuntivo indicó la presencia de los siguientes enfermedades y patógenos: ahogamiento o secadera (damping-off) por Pythium aphanidermatum y Rhizoctonia solani, tizón temprano por Alternaría solani, tizón tardío por Phytophthora infestans, pudrición basal del tallo por Sclerotium rolfsii, pudriciones de fruto por Alternaría sp., Pythium sp. y Geotrichum sp. así como agallas en las raíces causadas por el nematodo agallador Meloidogyne sp. La incidencia y severidad de las enfermedades varió de acuerdo al sitio, época del año, genotipo y manejo del cultivo.

Palabras clave: Diagnóstico, etiología, enfermedades fungosas, nematodos agalladores, Pythium aphanidermatum, Rhizoctonia solani, Alternaria solani, Phytophthora infestans, Sclerotium rolfsii, Meloidogyne sp.

Abstract

Tomato (Lycopersicon esculentum) is the most important vegetable crop in Villaflores county, state of Chiapas, Mexico, due to its profitability. However, there are production constraints like diseases caused primarily by fungi and nematodes which may render losses up to 100%. In addition, the lack of knowledge of the local causal agents leads to implementation of inappropriate control measures, which includes excessive use of agrochemicals without legal regulations that guarantee food safety. The objective of this study was to identify the causal agents of the most important fungal diseases and those caused by nematodes, and to determine their incidence and severity on tomato crop in Villaflores, Chiapas. Twenty-two plots were evaluated from March to May, 2001, and nine from July to September, 2005. The diagnosis indicated the presence of the following diseases and pathogens: damping off caused by Pythium aphanidermatum and Rhizoctonia solani, early blight by Alternaría solani, late blight by Phytophthora infestans, southern blight by Sclerotium rolfsii, fruit rots by Alternaría sp., Pythium sp., and Geotrichum sp., and root-knot by the nematode Meloidogyne sp. Disease incidence and severity varied according to site, season, genotype, and crop management.

El tomate (Lycopersicon esculentum Mill.) es la hortaliza que más se cultiva y exporta en México. La superficie cultivada en el estado de Chiapas en el 2004 fue de 714 ha, con una producción de 26,501 ton y un rendimiento medio de 37.1 ton/ha. En ese mismo año, en Villaflores, Chiapas, se cosecharon 50 ha con una producción de 3,260 ton y un rendimiento medio de 65 ton/ha (SIAP, 2004), siendo la hortaliza más cultivada por su rentabilidad económica. Su cultivo es propiciado por condiciones de clima, tipo de suelos y disponibilidad de agua de riego; genera muchos empleos y aunque se le puede cultivar durante todo el año, presenta ciertas limitantes en su producción. Diversos factores afectan a este cultivo, como la inestabilidad de precios, poca asistencia técnica, altos costos de insumos como el uso de fungicidas (60%) para el control de Alternaría solani Sorauer (Ponce et al., 1992), bajos rendimientos, y desconocimiento por parte de los productores de los agentes causales de plagas y enfermedades, lo que propicia el uso irracional de agroquímicos sin que se aplique regulación alguna en materia de inocuidad agroalimentaria. Los objetivos de este trabajo fueron identificar a los agentes causales de las principales enfermedades fungosas y enfermedades causadas por nematodos, y determinar su incidencia y severidad en el cultivo de tomate en Villaflores, Chiapas.

MATERIALES Y MÉTODOS

El trabajo se realizó en los años 2001 (marzo-mayo) y 2005 (julio-septiembre), en el municipio de Villaflores, Chiapas, el cual se localiza entre los paralelos 16° 11' y 16° 32' de Longitud Norte y los meridianos 93° 05' y 93° 47' de Longitud Oeste, con una altitud promedio de 610 msnm, con lluvias en verano, precipitación pluvial media de 1180 mm y temperatura media anual de 25°C (García, 1987).

Sitios de muestreo. En el 2001 se muestrearon 22 parcelas de un padrón de 111 productores, los cuales se agruparon en dos zonas: 1) Catorce parcelas en los ejidos 16 de Septiembre, Villa Hidalgo, Cuauhtémoc, Ignacio Zaragoza y El Jardín; y 2) Ocho parcelas en los ejidos: Cristóbal Obregón, Domingo Chanona y Tenochtitlán. En el 2005 se muestrearon nueve parcelas en la zona 1: ejidos 16 de Septiembre, Villa Hidalgo, Cuauhtémoc, Ignacio Zaragoza y El Jardín.

Fase de campo. Se recolectaron muestras representativas con signos y síntomas de enfermedades fungosas y de raíces para el caso de nematodos (Agrios, 2001; Jones etal., 1993; Mendoza-Zamora, 1996); se calculó la incidencia y la severidad en cada parcela, tomando 250 plantas como tamaño de muestra, divididas en 10 tramos de 25 plantas cada uno. La incidencia se determinó contando el número de plantas enfermas en cada tramo y la severidad se estimó visualmente calculando el porcentaje de daño general visual observado en cada tramo. En el caso de Meloidogyne sp., se evaluó la severidad de daño de acuerdo con una escala subjetiva con seis clases (de 0 a 5), sugerida por Campbell (1987) (Cuadro 1). El porcentaje de enfermedad total se calculó multiplicando el porcentaje de incidencia por el porcentaje de severidad, dividido entre 100.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los cultivares de tomate más comúnmente encontrados en 2001 fueron las variedades Missouri (22%) y Río Fuego (4.5%) y los híbridos H-882 (40%), Mónica (13%), Toro (13%), Puebla (4.5%) y Maya (4.5%). La fecha de muestreo para la evaluación de enfermedades en 2001 fue única, ya que se realizó una exploración inicial de la distribución regional de las mismas. Posteriormente en 2005 se continuaron los muéstreos en ambas zonas, pero en diferentes sitios debido a que algunos productores abandonaron el cultivo y otros se iniciaron en el mismo. En 2005, los cultivares más utilizados en la región fueron los híbridos Maya (55%), Firenze (44%) y Toro (11%). En ambos ciclos coexistieron, en algunos casos, hasta dos genotipos cultivados de manera simultánea en la misma parcela.

Enfermedades causadas por hongos. Los síntomas de ahogamiento o secadera (damping-off) observados en plántulas fueron daños en raíces (pudrición y estrangulamiento) y en la parte basal del tallo un estrangulamiento, con pérdida de firmeza y capacidad de soporte. Los agentes causales identificados fueron Pythium aphanidermatum (Edson) Fitzp., reconocido por la presencia de micelio blanco, cenocítico abundante, con esporangios cilindricos alargados que al madurar forman una vesícula dentro de la cual se diferencian zoosporas reniformes, oogonios esféricos, terminales, raramente intercalares (Fig. 1A), y Rhizoctonia solani Kühn, en el que se observó en placas de PDA un micelio hialino al inicio y posteriormente café claro; el micelio presentó ramificaciones en ángulo recto, septos y constricciones marcadas (Fig. 1D). El tizón temprano causado por Alternaría solani produjo manchas necróticas más o menos circulares en hojas, tallos y frutos, con anillos concéntricos, de color gris oscuro o café, ligeramente hundidos, con un halo clorótico alrededor de la necrosis, abarcando muchas veces toda la hoja (Fig. 1B). Este hongo crece en PDA y forma un micelio aéreo algodonoso, liso, blanco, que pronto se torna oscuro. En preparaciones se observaron conidióforos y conidios oscuros, obclavados, multicelulares, con septos longitudinales y transversales (Fig. 1C). Las plantas afectadas por el tizón tardío [Phytophthora infestans (Mont.) de Bary] presentaron manchas acuosas amplias no limitadas, con posterior necrosis en hojas y tallos. En frutos se observaron lesiones grasosas, necróticas y con abolladuras irregulares. Al aislar el hongo en PDA se observó micelio cenocítico ramificado, que originó esporangióforos con esporangios limoniformis con papila mediana y base hinchada (Fig. 1E). Sclerotium rolfsii Sacc. causante de la pudrición basal, presentó en PDA esclerocios esféricos, compactos de 1 a 2 mm de diámetro, de color blanco, tornándose posteriormente a café; el micelio es usualmente blanco con conexiones tipo candado (Fig. 1F). La enfermedad causó una pudrición del tallo de color café, con lesiones necróticas circundando el tallo, provocando la marchitez en la parte aérea hasta secarse completamente (Fig. 1G).

Pudrición de fruto causada por hongos. Los frutos afectados alcanzaron entre el 25 y 75% de su desarrollo normal; presentaron manchas hundidas de color café con un margen de forma definida. Los hongos asociados a este síntoma fueron: Alternaría sp. del que se observaron esporas de color oscuro, con picos ramificados, obclaviformes, en cadenas según la especie; los conidióforos son simples o ramificados, individuales o agrupados (Romero-Cova, 1988); Pythium sp., se observó un micelio cenocítico, compuesto por hifas, con numerosas ramificaciones; los septos se forman únicamente para delimitar porciones de hifas dañadas, o en los sitios donde nacen las ramas hifales fértiles; en el caso de Geotrichum sp., presentó un micelio blanco, septado, artroconidios hialino, unicelulares, cortos, cilindricos, formados por fragmentación de las hifas (Fig. 1H).

Enfermedades causadas por nematodos. Los síntomas aéreos en campo fueron achaparramiento de las plantas, reducción del tamaño de hojas, marchitamiento excesivo y poca producción de frutos. Los síntomas en raíces fueron agallas típicas (Fig. 1I), de las cuales se extrajeron hembras globosas, de color blanco aperlado, con aspecto piriforme, de 0.45 a 1.3 mm de longitud, con cuello largo (Fig. 1J). Al efectuar cortes del modelo perineal, Meloidogyne arenaria (Neal) Chitwood, podría ser una de las especies involucradas en el complejo atacando al cultivo (Eisenback, 1985) (Fig. 1K). Las características observadas de esta especie fueron las siguientes: arco bajo, redondeado, con "hombreras" formadas por ondulaciones pronunciadas de las estrías dorsales, sin líneas laterales bien visibles. M. arenaria se ha encontrado en tomate en Morelos (Palacios 1970, citado por Montes-Belmont, 2000), Sinaloa (Carrillo-Fasio et ai, 2000) y Durango (Cid del Prado-Vera et al., 2001). Otras especies de Meloidogyne se han observado afectando diversos cultivos en varios estados de México (Castro et al., 1990; Montes-Belmont, 2000); en la Costa de Chiapas se ha descrito la especie M. incognita (Kofoid y White) Chitwood en plátano macho (Musa spp.) (Cid del Prado-Vera etal., 2001). De acuerdo a las evidencias del estudio, éste podría ser el primer reporte de M. arenaria hospedando en tomate en Chiapas. En los Cuadros 2 y 3 se presentan la incidencia, severidad y los niveles de enfermedad total encontrados en 2001 y 2005 en las dos zonas de muestreo. La incidencia y severidad de las enfermedades del tomate en Villaflores, Chiapas, fue variable acorde a la parcela, época del aflo, genotipo y manejo del cultivo. Al comparar las dos zonas (Cuadro 2), se observó en general, que las enfermedades fueron más importantes en la zona 1, donde se hubo un mayor nivel total de enfermedades que en la zona 2. En la zona 2 no se observó tizón temprano, mientras que en el caso del ahogamiento o secadera alcanzó una incidencia del 100% en ambas zonas, pero con baja severidad (3.8 y 5.2%). En el caso de Meloidogyne, la elevada incidencia en ambas zonas (69 y 80%), se asocia a las condiciones generales de manejo del cultivo, consideradas inapropiadas para la región, ya que este patógeno se disemina con facilidad por el agua de riego, calzado, implementos agrícolas y plántulas de trasplante, lo cual contribuye a un incremento regional del problema de manera significativa. En las dos zonas, el índice de severidad se considera ligero, de acuerdo a Campbell (1987) (Cuadro 1). En cuanto a genotipos, se observó mayor incidencia de daño por Meloidogyne en los cultivares Puebla, Missouri y Maya (zona 1) y Mónica (zona 2) en 2001 (Cuadro 4), y en Firenze en 2005 (datos no mostrados). Al comparar la incidencia, severidad y niveles totales de las enfermedades en general, se observó un mayor nivel total de enfermedad conforme al transcurso del tiempo (Cuadros 2 y 3). Por ejemplo, la incidencia y severidad de tizón temprano por/í. solani fue mayor en 2005, debido a que el muestreo se realizó en época lluviosa. Rista (2004) señala que el salpicado de la lluvia, higrometrías elevadas y temperaturas entre 18 y 25°C son condiciones epidemiológicas óptimas para la producción de conidios de esta especie. Situación similar presentaron las pudriciones de fruto por Alternaría sp., Pythium sp. y Geotrichum sp., al presentar mayor nivel de incidencia en la época lluviosa de 2005 (Cuadros 2 y 3). Aunque las parcelas evaluadas en la zona 1 fueron en algunos casos diferentes en 2001 y en 2005, debido a que los productores frecuentemente cambian de lugares específicos de siembra, éstos no adoptan medidas preventivas que eviten la diseminación de patógenos, es decir, con frecuencia mueven maquinaria, aperos de labranza, herramientas, personal, material vegetativo y estructuras del invernadero, de los parcelas infestadas a nuevas parcelas de siembra. Las estrategias locales de manejo de las enfermedades están centradas en el uso de agroquímicos y no en estrategias preventivas. Los productores no poseen una cultura de manejo integrado que incluya el concepto de inocuidad alimentaria, la prevención y otras alternativas amigables con el ambiente y razonablemente económicas.

CONCLUSIONES

El diagnóstico presuntivo indica la presencia de los siguientes enfermedades y patógenos: ahogamiento o secadera (damping-off) causada por Pythium aphanidermatum y Rhizoctonia solani, tizón temprano por Alternaría solani, tizón tardío por Phytophthora infestans, pudrición basal del tallo por Sclerotium rolfsii, pudriciones de fruto por Alternaría sp., Pythium sp. y Geotrichum sp. y el género de nematodos agalladores Meloidogyne sp. La incidencia y severidad de las enfermedades del tomate en Villaflores, Chiapas, fue variable acorde a la parcela, época del año, genotipo y manejo del cultivo.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece al CONACYT por el apoyo económico (proyecto SIBEJ-20000501022).

LITERATURA CITADA

Agrios, G.N. 2001. Fitopatología. 2^a. Ed. Limusa. México. 838 p.         [ Links ]

Barnett, H.L., and Hunter, B.B. 1972. Illustrated Genera of Imperfect Fungi. Burgess Publishing Company. Minneapolis, Minnesota, USA. 241 p.         [ Links ]

Campbell, H.L. 1987. Introducción a la Epidemiología de los Cultivos Agrícolas. Notas de Curso, pp. 56-60. Trad, por N. Marbán-Mendoza y M.P. Rodríguez-Guzmán. Colegio de Postgraduados. Montecillo, Edo. de México. 120 p.         [ Links ]

Carrillo-Fasio, J.A., García-Estrada, R.S., Allende-Molar, R., Márquez-Zequera, L y Cruz-Ortega, J. 2000. Identificación y distribución de especies del nematodo nodulador (Meloidogyne spp.) en hortalizas, en Sinaloa, México. Revista Mexicana de Fitopatología 18:115-119.         [ Links ]

Castro-Abanto, A.E., Zavaleta-Mejía, E., Zamudio-Guzmán, V. y Cid del Prado-Vera, I. 1990. Rotación e incorporación de Tagetes erecta L. para el manejo de Meloidogyne incognita (Kofoid y White) Chitwood en el cultivo del tomate (Lycopersicon esculentum Mili.) en Tecamachalco, Puebla. Revista Mexicana de Fitopatología 8:173-180.         [ Links ]

Cid Del Prado-Vera, I., Tovar-Soto, A. y Hernández, J.A. 2001. Distribución de especies y razas de Meloidogyne en México. Revista Mexicana de Fitopatología 19:32-39.         [ Links ]

Eisenback, J.D. 1985. Diagnostic characteristics useful in the identification of the four most common species of root-knot nematodes (Meloidogyne spp.). pp. 95-112. In: J.N. Sasser and C.C. Carter. An Advanced Treatise on Meloidogyne. Vol. I Biology and Control. International Meloidogyne Project. North Carolina State University. Raleigh, North Carolina, USA. 422 p.         [ Links ]

García E. 1987. Modificaciones al Sistema de Clasificación Climática de Köppen. 4^a Ed. Instituto de Geografía, Universidad Nacional Autónoma de México. México. 219 p.         [ Links ]

Jones, J.B., Jones, J.P., Stall, R.E., and Zitter, T.A. (eds.). 1993. Compendium of Tomato Diseases. The American Phytopathological Society. St. Paul, Minnesota, USA. 73 p.         [ Links ]

Mendoza-Zamora, C. 1996. Enfermedades Fungosas de Hortalizas, pp. 4-28. Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Edo. de México. 88 p.         [ Links ]

Montes-Belmont, R. 2000. Nematología Vegetal en México. 2^a Ed. Sociedad Mexicana de Fitopatología. Cd. Obregón, Sonora, México. 98 p.         [ Links ]

Ponce, G.E., Mendoza-Zamora, C. y Arteaga, J.G. 1992. Control químico de las enfermedades foliares del jitomate (Lycopersicum esculentum Mili.) en Ocuilco, Morelos. Revista Mexicana de Fitopatología 10:83-86.         [ Links ]

Rista, L.M. 2004. Enfermedades de cultivos en invernaderos: III. Tomate y pimiento. Documento de Extensión N° 31. Universidad Nacional del Litoral, Facultad de Ciencias Agrarias. Esperanza, Santa Fe, Argentina, http://www.fca.unl.edu.ar/intensivos/extension11.html . Consulta: 5 de diciembre, 2005.         [ Links ]

Romero-Cova, S. 1988. Hongos Fitopatógenos. Universidad Autónoma Chapingo. Chapingo, Edo. de México. 347 p.         [ Links ]

Sistema de Información y Estadística Agroalimentaria y Pesquera (SIAP). 2004. Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. México. http://www.siap.sagarpa.gob.mx. Consulta: 5 de diciembre, 2005.         [ Links ]

Taylor, A.L. 1971. Introducción a la Nematología Vegetal Aplicada. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación (FAO). Roma, Italia. 131 p.         [ Links ]