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Introducción
El ultrasonido Doppler (UD) es una modalidad de imagen que permite visualizar el flujo sanguíneo y sus características de manera dinámica en tiempo real. Esta técnica se describió en 19791,2 y originalmente tuvo un amplio uso en investigaciones cardiológicas y del sistema vascular periférico, y en otros órganos sólidos como el riñón y el hígado1-4. La investigación de los trastornos de la órbita con UD se describió por primera vez en 19895; desde entonces, esta técnica ha demostrado ser valiosa para la valoración de numerosas alteraciones orbitarias y oculares6. Sin embargo, existen pocos estudios que determinen correlaciones patológicas, por lo que recientemente hay mayor interés en la investigación en esta técnica de imagen.
El grupo más importante de trastornos en que el UD ha demostrado ser útil son aquellos que involucran alteraciones en la hemodinámica y la perfusión del ojo7, y resulta imprescindible, para mejorar los conceptos sobre la fisiopatología de los trastornos hipóxico-isquémicos del ojo y del nervio óptico, su estadificación y la evaluación del impacto de diversas modalidades de tratamiento de estas anomalías3,5.
El análisis de los vasos retrobulbares mediante UD evidencia que se desarrollan cambios hemodinámicos conforme avanza la edad de los pacientes, mostrando velocidades de flujo más bajas e índices de resistencia más altos los pacientes adultos mayores8, producto del envejecimiento de los vasos con remodelación en las capas íntima y media, lo que conduce a pérdida de elasticidad y rigidez arterial9,10. En estudios previos ya se han determinado los valores normales en pacientes sanos en otras partes del mundo, como Norteamérica11 y el Reino Unido12, y otros investigadores han encontrado que existen variaciones hemodinámicas de la circulación orbitaria valoradas mediante UD entre pacientes con diferentes orígenes étnicos, principalmente entre europeos y africanos, y han concluido que las velocidades de flujos menores en los africanos pueden implicar un mecanismo que incremente el riesgo de glaucoma13,14. Las velocidades de flujo sistólica y diastólica y los índices de resistencia en los vasos retrobulbares dependen de múltiples factores, y por ello las distintas patologías que los afecten reflejaran variabilidad de los parámetros hemodinámicos vasculares determinados en la evaluación con UD15.
Recientemente se han publicado artículos que describen las alteraciones circulatorias orbitarias por UD en distintos estados patológicos primarios de la órbita, así como en algunas patologías sistémicas. Sin embargo, hay poca información en la literatura sobre las propiedades hemodinámicas de la circulación retrobulbar en población mexicana y latina en general, por lo que es relevante determinar la normalidad de sus parámetros circulatorios.
Método
Población de estudio
Se realizó un estudio descriptivo de tipo trasversal entre julio y noviembre de 2018 en el Instituto de Oftalmología Fundación Conde de Valenciana, de la Ciudad de México, que incluyó 154 voluntarios sanos, de ambos sexos y mayores de edad, elegidos de manera aleatoria y que fueron evaluados por un médico oftalmólogo. Se excluyeron aquellos con antecedentes de diabetes mellitus, hipotiroidismo, hipertiroidismo, hipertensión, infarto de miocardio o angina de pecho, infarto cerebral o ataque isquémico transitorio, enfermedad o claudicación vascular periférica e hiperlipidemia, antecedente de cirugía cardiaca o vascular, antecedente de enfermedad ocular que no sea catarata o pterigión, en tratamiento con medicamentos sistémicos o tópicos oculares, y de otra nacionalidad diferente a la mexicana. Previamente a la realización del estudio se recabó el consentimiento informado individual a todos los pacientes. El estudio se realizó con autorización del comité de investigación institucional, con número de protocolo 2018.065.
Procedimiento
Los pacientes estuvieron en reposo 15 minutos en sedestación antes de la realización del UD de la órbita. Se utilizó un equipo de ultrasonido Philiphs® ClearVue 550 Release 3.0 con un transductor lineal multifrecuencia Active Array de 4 a 12 MHz. La duración de cada escaneo individual osciló entre 30 y 40 minutos, con el paciente en posición supina, y el transductor se aplicó suavemente sobre el párpado superior cerrado sin ejercer presión al acoplarlo con poca cantidad de gel conductivo.
Se realizaron exploraciones preliminares en modo B en planos horizontales y verticales a través del ojo como procedimiento de detección. Se identificaron los vasos en Doppler color, se usó el volumen muestra de 0.5 mm y se ajustó el ángulo Doppler a los vasos antes de obtener el espectro. Para asegurar una información precisa de las velocidades, el ángulo Doppler no se ajustó a más de 60°, ya que con valores mayores las pequeñas variaciones en la asignación de la dirección de flujo se traducen en grandes variaciones en la estimación de la velocidad. Se registraron las formas de onda Doppler espectral y se recabó información de la arteria oftálmica (AO), la arteria central de la retina (ACR), la arteria ciliar corta posterior nasal (ACCPN) y la arteria ciliar corta posterior temporal (ACCPT), obteniendo la velocidad sistólica máxima (VSM), la velocidad de fin de diástole (VFD) y el índice de resistencia (IR).
Análisis estadístico
Se utilizó el programa SPSS Versión 25 para la tabulación de los datos y el análisis de los resultados. Se incluyeron variables cualitativas con aplicación de tablas de frecuencia y variables cuantitativas en las cuales se estableció la distribución por medio de la prueba de Kolmogórov-Smirnov. Cuando el valor de esta prueba fue menor de 0,07 se ajustó por Lilliefors. Para el caso de estas pruebas, la hipótesis nula corresponde a que las variables presentan distribución no paramétrica y la hipótesis alterna lo contrario. Para las variables con distribución paramétrica se establecieron la media y la desviación estándar, y para las variables con distribución no paramétrica, la mediana, los percentiles 5 y 95, y los límites superior e inferior. Los resultados de los flujos y de los índices de resistencia en cada una de las arterias evaluadas se representaron en gráficos Q-Q.
Resultados
Se incluyeron 154 pacientes con exploración orbitaria bilateral, en total 308 exploraciones, y no hubo pérdida de datos. La edad tuvo una distribución no paramétrica, con una media de 35.48 años y una mediana de 32 años. El 67.5% (52) de los pacientes eran mujeres.
El estudio de UD se realizó en los cuatro territorios arteriales descritos (Fig. 1), cuyos resultados se presentan en la tabla 1, clasificando en cada una de las arterias evaluadas la VSM y la VFD, y el IR. Para conocer la distribución de los valores en cada una de las variables se aplicó la prueba de Kolmogórov-Smirnov, y cuando su valor era < 0.07 se ajustó por Lilliefors; la aplicación de las dos pruebas permitió rechazar la hipótesis nula con una significancia del 95% en la distribución de dos variables, la VSM de la ARC con una media de 12.134 ± 2.942 cm/s2 y el IR de la ACR con una media de 0.655 ± 0.074; el resto de las variables presentaron una distribución no paramétrica y se aplicaron como métodos para la medición la mediana, los límites superior e inferior, y los percentiles 5 y 95.
Figura 1 Imágenes en modo Doppler color y espectral de la arteria oftálmica (AO) (A), la arteria central de la retina (ACR) (B), la arteria ciliar corta posterior nasal (ACCPN) (C) y la arteria ciliar corta posterior temporal (ACCPT) (D).
Tabla 1 Valores obtenidos por ultrasonido Doppler de la velocidad sistólica máxima (VSM), la velocidad de fin de diástole (VFD) y el índice de resistencia (IR) en la arteria oftálmica (AO), la arteria central de la retina (ACR), la arteria ciliar corta posterior nasal (ACCPN) y la arteria ciliar corta posterior temporal (ACCPT)
| Media | Mediana | DE | P 5 | P 95 | Límite inferior | Límite superior | Prueba K-S | Significación asintótica | |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| VSM en AO (cm/s2), n = 308 | 33.101 | 31.632 | 8.812 | 21.47 | 50.83 | 15.72 | 55.60 | 0.095 | < 0.001 |
| VFD en AO (cm/s2), n = 308 | 8.824 | 8.267 | 3.271 | 4.52 | 13.77 | 3.12 | 19.90 | 0.082 | < 0.001 |
| IR de AO, n = 308 | 0.734 | 0.741 | 0.067 | 0.626 | 0.837 | 0.55 | 0.86 | 0.052 | 0.046* |
| VSM en ACR (cm/s2), n = 308 | 12.138 | 11.952 | 2.942 | 7.27 | 16.57 | 5.26 | 21.70 | 0.041 | 0.200* |
| VFD en ACR (cm/s2), n = 308 | 4.283 | 4.127 | 1.421 | 2.18 | 6.65 | 1.69 | 8.61 | 0.087 | < 0.001 |
| IR de ACR, n = 308 | 0.655 | 0.661 | 0.074 | 0.522 | 0.769 | 0.39 | 0.80 | 0.047 | 0.094* |
| VSM en ACCPN (cm/s2), n = 308 | 11.034 | 10.800 | 2.440 | 7.41 | 15.50 | 5.95 | 17.4 | 0.054 | 0.030* |
| VFD en ACCPN (cm/s2), n = 308 | 4.627 | 4.283 | 1.454 | 2.59 | 7.51 | 2.02 | 8.31 | 0.094 | < 0.001 |
| IR de ACCPN, n = 308 | 0.584 | 0.578 | 0.077 | 0.452 | 0.712 | 0.65 | 0.77 | 0.083 | < 0.001 |
| VSM en ACCPT (cm/s2), n = 308 | 11.530 | 11.195 | 2.822 | 7.68 | 16.64 | 6.42 | 18.30 | 0.064 | 0.004* |
| VFD en ACCPT (cm/s2), n = 308 | 5.006 | 4.715 | 1.833 | 2.66 | 8.40 | 1.80 | 10.00 | 0.080 | < 0.001 |
| IR de ACCPT, n=308 | 0.569 | 0.564 | 0.097 | 0.419 | 0.736 | 0.36 | 0.81 | 0.051 | 0.049* |
DE: desviación estándar; K-S: Kolmogórov-Smirnov; P: percentil.
*Corrección de significación de Lilliefors.
En la figura 2, mediante una gráfica Q-Q se expresa la distribución de los valores observados y esperados para una distribución normal de la VSM, la VFD y el IR en la AO. En la figura 3, mediante el mismo método de grafico Q-Q, se expresa la distribución de dichos valores en la ACR y se identifica la correlación entre los valores observados y esperados para la VSM y el IR, siendo estas variables las que mostraron distribución paramétrica. En las figuras 4 y 5 se muestra la distribución de las variables correspondiente a la ACCPN y la ACCPT, respectivamente.
Figura 2 Gráfica Q-Q que muestra la distribución de los valores de velocidad sistólica máxima (VSM), velocidad de fin de diástole (VFD) e índice de resistencia (IR) en la arteria oftálmica (AO).
Figura 3 Gráfica Q-Q que muestra la distribución de los valores de velocidad sistólica máxima (VSM), velocidad de fin de diástole (VFD) e índice de resistencia (IR) en la arteria central de la retina (ACR).
Figura 4 Gráfica Q-Q que muestra la distribución de los valores de velocidad sistólica máxima (VSM), velocidad de fin de diástole (VFD) e índice de resistencia (IR) en la arteria ciliar corta posterior nasal (ACCPN).
Figura 5 Gráfica Q-Q que muestra la distribución de los valores de velocidad sistólica máxima (VSM), velocidad de fin de diástole (VFD) e índice de resistencia (IR) en la arteria ciliar corta posterior temporal (ACCPT).
En cuanto a la distribución por edad, 24 (15.6%) pacientes tenían ≥ 50 años. A través de una diferencia de medias con prueba t se estableció que presentaron una VSM en la AO menor (p = 0.046) y una VSM en la ACCPT menor (p = 0.048) en comparación con los pacientes menores de 50 años. En el resto de las mediciones no se alcanzó diferencia significativa, y de igual manera en la distribución por sexo no hubo diferencias significativas en los valores obtenidos.
Discusión
El análisis de los flujos Doppler de los vasos retrobulbares mediante UD es una manera útil de determinar patología orbitaria, ocular, del sistema nervioso central y vascular sistémica. Para ello es importante contar con valores normales de VSM, VFD e IR ajustados para la población que se examina, puesto que existe evidencia que muestra cambios significativos en estos valores dependiendo del lugar de procedencia, como se mostró en un estudio que comparó a 24 pacientes de ascendencia africana y 34 pacientes de ascendencia europea, indicando que estos últimos presentan valores de VFD e IR más altos, sin diferencias en la VSM en las cuatro arterias examinadas13,14. Al comparar estos valores con los de nuestra muestra observamos que los pacientes mexicanos presentan velocidades de flujo más altas, con menor IR. Sin embargo, al compararlos con otros registros de pacientes sanos se encuentran variaciones importantes: un estudio en población canadiense11 que valoró los flujos en la AO de 60 pacientes mostró una VSM de 45,1 ± 7,8 cm/s2 y una VFD de 12,0 ± 3,4 cm/s2, mayores que las encontradas en nuestros pacientes, y otro estudio desarrollado en el Reino Unido12 con 80 pacientes sanos midió las velocidades de flujo y los IR, en las cuatro arterias exploradas en nuestro estudio, y halló de igual manera una VSM y una VFD en la AO significativamente mayores, sin variación en las velocidades en la ACR, la ACCPN y la ACCPT.
Existe variación de algunos valores respecto a la edad de los pacientes. En el trabajo de Modrzejewska, et al.8 se incluyeron 162 pacientes sanos que se dividieron en cinco grupos según la edad, y en el grupo de pacientes de 68-80 años se observaron una VSM y una VDM reducidas en la ACR, así como IR aumentados en la AO, la ACR, la ACCPN y la ACCPT. Estas diferencias están en relación con los cambios vasculares propios de la senectud, consistentes en esclerosis de las paredes arteriales. En nuestro análisis, que involucró un mayor número de pacientes, únicamente encontramos una reducción significativa de la VSM en la AO y en la ACCPT.
En cuanto a la distribución por sexo, un estudio que involucró 128 pacientes encontró una VDM reducida en mujeres de mayor edad16. En nuestros pacientes no se halló ninguna diferencia significativa en la medición según el sexo, incluso ajustando por la edad.
Encontrar estas diferencias entre nuestros resultados y los reportados en la literatura internacional permite establecer parámetros de normalidad en población latina, específicamente en población mexicana.
Teniendo esta herramienta podemos realizar un mejor estudio de patologías prevalentes, como la orbitopatía tiroidea, que ha demostrado cambios hemodinámicos de la vena oftálmica superior como marcador de estasis venosa identificados en esta etiología17. A pesar de que el flujo arterial orbitario ha sido menos estudiado, es un marcador de lesión endotelial que se manifiesta en un aumento de las velocidades de flujo y de los IR18. También se ha encontrado que los pacientes diabéticos, en especial los más afectados por retinopatía diabética, tienen menores VSM y VDF en la ACR, con mayor IR tanto en la ACR como en la AO19. Algunos autores sostienen que una de las causas del glaucoma es el origen vascular, hecho que ha tomado importancia en los últimos años, y la evaluación mediante UD ha demostrado ser una herramienta muy útil. Los hallazgos ecográficos que fundamentan esta teoría son la disminución de la VFD en la ACR y el aumento del IR de la ACCPN y de la ACCPT en la fase aguda de la enfermedad, mientras que en la fase crónica se identifica un descenso marcado de la VSM y de la VFD en estos últimos vasos, cambios que se asocian con progresión de la enfermedad20-22.
Conclusión
El UD en un herramienta accesible, reproducible y de bajo costo, útil para obtener datos sobre las velocidades de flujo y los IR en las arterias orbitarias. El presente estudio corrobora los hallazgos presentados en otras series, como la disminución de la VSM y de la VFD, y el aumento del IR a medida que la edad de los pacientes progresa. De la misma manera, encontramos que en población mexicana existen valores menores de la VSM y la VFD, en comparación con otras poblaciones, sin encontrar un factor que determine estos cambios.
Por lo anterior, era de gran importancia, para el estudio de patologías oftalmológicas prevalentes en nuestro medio, contar con valores normales para población mexicana que nos permitan hacer una mejor evaluación y diagnóstico. Se requieren más estudios que involucren pacientes de otras partes de México y de otros países de América Latina.
