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Scientia fungorum

versión On-line ISSN 2594-1321

Sci. fungorum vol.49  Xalapa  2019  Epub 29-Ago-2019

http://dx.doi.org/10.33885/sf.2019.49.1245 

Short Communications

Evaluación in vitro de principios activos de origen botánico para el control de hongos fitopatógenos

In vitro evaluation of active ingredients of botanical origin for the control of phytopathogenic fungi

Ernesto Cerna-Chávez1 

Gibran Alejandro-Rojas2 

Yisa María Ochoa-Fuentes1 

Luis Aguirre-Uribe1 

Jerónimo Landeros-Flores1 

Omegar Hernández-Bautista3  * 
http://orcid.org/0000-0003-0845-5678

1 Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro, Calzada Antonio Narro 1923, Buenavista, Saltillo, Coahuila, México C.P. 25315.

2 Postgrado de Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro 1923, Buenavista, Saltillo, Coahuila, México, C.P. 25315.

3 Culta S.A. de C.V. Blvd. Luis Echeverría Álvarez No. 1700, Col. Altavista, CP. 89880, CD. Mante, Tamaulipas, México.

Resumen

Antecedentes:

Los productos naturales presentan un alto potencial para remplazar a los fungicidas sintéticos, sin embargo, estos compuestos varían dependiendo de la etapa de desarrollo de la planta y condiciones climáticas de colecta, así como de la mezcla de compuestos presentes en el material vegetal. La separación de estos principios activos y la evaluación de su eficacia sobre diversos hongos fitopatógenos, podrían incrementar su uso bajo un esquema biorracional y de acuerdo con los principios de la química verde.

Objetivo:

Evaluar in vitro el efecto de los principios activos botánicos (PAB) de 1-8 cineol (Eucaliptol), β-citronelol, D-limoneno y alil isotiocianato, sobre el crecimiento micelial de los hongos Alternaria solani, Fusarium oxysporum y Rhizoctonia solani.

Métodos:

Se determinó la concentración inhibitoria (CI50) de los PAB para cada especie de fitopatógeno, mediante bioensayos en medio de cultivo PDA envenenado. Se prepararon placas de cultivo con ocho concentraciones más un testigo por cada compuesto, que fluctuaron entre 20-160 ppm para β-citronelol, 500 a 4000 ppm para alil isotiocianato y entre 1000 a 4500 ppm para eucaliptol y D-limoneno, con intervalos de 20 y 500 ppm, respectivamente. Se tomaron lecturas diarias del crecimiento micelial hasta el cubrimiento de la caja de Petri (Ø 9 cm). A los resultados se les aplicó un análisis Probit por el método de máxima verosimilitud para determinar la CI50 y sus límites fiduciales.

Resultados y conclusión:

β-citronelol presentó las CI50, más bajas, seguido de alil isotocianato, D-limoneno y eucaliptol. Las CI50 de β-citronelol fueron de 5.44, 6.25 y 6.89 ppm para F. oxysporum, R. solani y A. solani respectivamente. De acuerdo con los resultados obtenidos, se recomienda el uso de estos PAB’s para el control de los fitopatógenos estudiados.

Palabras clave: Alternaria solani; compuestos antifúngicos; Fusarium oxysporum; Rhizoctonia solani

Abstract

Background:

Natural products have a high potential to replace synthetic fungicides, however, these compounds vary depending on the growth stage of the plant and climatic conditions of collection, as well as the mixture of compounds present in the plant material. The separation of these active principles and the evaluation of their efficacy on various phytopathogenic fungi, could increase their use under a biorational scheme and according to the principles of green chemistry.

Objective:

To evaluate in vitro the effect of the active ingredients of botanical origin (PAB): 1-8 cineol (Eucaliptol), β-citronelol, D-limonene and allyl isothiocyanate, on the mycelial growth of the fungi Alternaria solani, Fusarium oxysporum and Rhizoctonia solani.

Methods:

The inhibitory concentration (IC50) of the PAB was determined for each species of phytopathogen, by means of bioassays in a poisoned PDA culture medium. Cultures were prepared with eight concentrations plus one control for each compound: 20-160 ppm for β-citronelol, 500-4000 ppm for allyl isothiocyanate and 1000-4500 ppm for eucalyptol and D-limonene, with intervals of 20 and 500 ppm. Daily mycelial growth readings were taken until the petri dish cover (Ø 9 cm). Maximum likelihood estimation of the multivariate probit regression model was applied to the results for the determination of the IC50s and their fiducial limits.

Results and conclusion:

β-citronellol presented the lowest IC50, followed by allyl isotocyanate, D-limonene and eucalyptol. The IC50s of β-citronellol were 5.44, 6.25 and 6.89 ppm for F. oxysporum, R. solani and A. solani respectively. According to the results obtained, the use of these PABs is recommended for the control of the phytopathogens studied.

Keywords: Alternaria solani; antifungal compounds; Fusarium oxysporum; Rhizoctonia solani

Los extractos vegetales son una fuente para el descubrimiento de nuevas moléculas o principios activos con un amplio rango de aplicaciones, desde la protección de los cultivos, la industria de la comida como antimicrobiano y antifúngico, hasta su uso en medicamentos tradicionales (Zhou et al., 2010; Negi, 2012). La utilización de principios activos botánicos (PAB) en la agricultura surge de la necesidad de desarrollar medidas alternas para el control y protección de cultivos y productos almacenados (Letessier et al., 2001), ya que la aplicación de fungicidas químicos ha generado problemas de desequilibrio ambiental y salud humana, favoreciendo el surgimiento de enfermedades fitopatógenas más agresivas y resistentes (Yengle et al., 2008), además de incrementar los costos de producción (Céspedes y Alarcón, 2011). Los extractos vegetales están compuestos por metabolitos secundarios que presentan diversos mecanismos de defensa eficientes para el control de enfermedades fitopatógenas y son menos tóxicos para el medio ambiente (Guédez et al., 2014). Poseen un amplio espectro de acción para el control de organismos de interés comercial (Bakkali et al., 2008), ya que son usados como antimicrobianos y antifúngicos (Monsálvez et al., 2010), aunque su eficacia es altamente dependiente de la presencia y concentración de los componentes presentes, ya sea como extracto o aceite esencial (Mejía-Garibay et al., 2011); por lo que una separación de los principios activos de los extractos y la evaluación de su eficacia sobre los organismos fitopatógenos podría incrementar las opciones de control bajo un esquema biorracional y de acuerdo con los principios de la química verde (Anastas et al., 2000).

Actualmente existen en el mercado PABs que se han purificado de manera aislada y se desconoce su eficacia contra agentes fitopatógenos de importancia, debido a que son aceites esenciales muy volátiles y que generalmente se utilizan como repelentes; sin embargo, se están preparando nuevas formulaciones para ser utilizadas como productos de contacto contra insectos y enfermedades (Deshpande et al., 2006). Así mismo, varios autores mencionan la eficacia de monoterpenos (Banihashemi y Abivardi, 2011) y productos organosulfurados (Cázar et al., 2015) como inhibidores de crecimiento de hongos y bacterias entomopatógenos. Por lo anterior, el objetivo de la presente investigación fue evaluar la capacidad inhibitoria in vitro de los PABs: 1-8 cineol (eucaliptol), β-citronelol, D-limoneno y alil isotiocianato, sobre el crecimiento micelial de los hongos fitopatógenos Rhizoctonia solani (Agonomicetaceae), Fusarium oxysporum (Nectriaceae) y Alternaria solani (Pleosporaceae).

El presente trabajo se realizó en el Laboratorio de Toxicología del Departamento de Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN). El eucaliptol (CAS-4708206) 99%, β-citronelol (CAS-106229) 95% y D-limoneno (CAS-5989275) 96% fueron obtenidos de Sigma Aldrich® y el alil isotiocianato (CAS-570607) 98% de Thermo Fisher®. Primeramente, se realizaron ventanas biológicas mediante bioensayos en medio de cultivo PDA envenenado (Ochoa Fuentes et al., 2012), con la finalidad de establecer el intervalo de concentraciones a evaluar de cada uno los principios activos botánicos. Se evaluaron ocho concentraciones más un testigo por cada PAB: de 1000 a 4500 ppm con intervalos de 500 ppm para eucaliptol y D-limoneno, de 20 a 160 ppm con intervalos de 20 ppm para β-citronelol y de 500 a 4000 ppm con intervalos de 500 ppm para el alil isotiocianato. Cada concentración fue evaluada por quintuplicado. Los cultivos de los agentes fitopatógenos R. solani, F. oxysporum y A. solani fueron proporcionados por el cepario del Departamento de Parasitología de la UAAAN. Para la obtención de las concentraciones requeridas en el ensayo, se tomó el PAB a la concentración marcada en el envase y se realizaron diluciones con el medio de cultivo estéril, elaborado previamente de acuerdo con las instrucciones del fabricante, con las que se prepararon placas en cajas de Petri de 9 cm Ø. Posteriormente se colocaron explantes de 0.5 cm Ø de cada una de las cepas fitopatógenas, previamente cultivadas en PDA, sobre las placas de medio cultivo. Las muestras se incubaron a 25 °C±2 en la oscuridad, midiendo diariamente el crecimiento micelial con un vernier, tomando dos valores en forma de cruz y sacando un promedio del diámetro micelial desarrollado. Las mediciones se realizaron hasta que los cultivos testigo (PDA sin PAB), cubrieron el diámetro total de las cajas de Petri. El porcentaje de inhibición de crecimiento se determinó de la siguiente manera: % inhibición = [(crecimiento micelial del testigo - crecimiento del tratamiento) / crecimiento del testigo] x 100. Una vez determinado el rango de concentraciones de la ventana biológica, se realizaron los bioensayos para determinar la concentración inhibitoria media (CI50) con el mismo método. A los resultados de inhibición se les realizó una regresión Probit, mediante el método de máxima verosimilitud para determinar la CI50 y sus límites fiduciales usando el programa SAS ver. 9.0 (SAS, 2002).

De los cuatro PABs evaluados, β-citronelol fue el que presentó la mayor inhibición (93.2 a 98.8%) sobre los agentes fitopatológicos, a una menor concentración. Con relación a la CI50, el patógeno más susceptible a la acción de β-citronelol fue F. oxysporum con 5.44 ppm, seguido de R. solani con 6.25 ppm (Tabla 1). β-citronelol es un monoterpeno acíclico identificado en Cymbopogon citratus “zacate limón”, Cymbopogon winterianus (Poaceae) “citronela de Java”, Lippia alba (Verbenaceae) “hierba negra” y Pelargonium graveolens (Geraniaceae) “malva silvestre” (Brito et al., 2012; Elsharif y Buettner, 2017). Este PAB se utilizó inicialmente como atrayente para el control de ácaros (Vanhaelen et al., 1978) y repelente contra mosquitos (Aedes aegypti, Anopheles quadrimaculatus y A. albimanus) (Taylor y Schreck, 1985). Posteriormente se usó para controlar estadíos inmaduros de la garrapata de ganado Amblyomma americanum (Tabanca et al., 2013) y para tratar enfermedades causadas por basidiomicetos, ascomicetos, zigomicetos y oomicetos (Banihashemi y Abivardi, 2011). Vaillant Flores et al. (2009) reportaron que el β-citronelol inhibe el crecimiento de Rhizoctonia solani. Por su parte, Banihashemi y Abivardi (2011) encontraron que este PAB inhibió el 100% del crecimiento de oomicetes como Pythium y Phytophthora, en dosis de 1 a 10 ppm; mientras que Morcia et al. (2017) detectaron inhibición o disminución del crecimiento micelial de tres especies del género Fusarium, a CI50 de 110 a 320 ppm.

Tabla 1 Concentraciones inhibitorias (ppm) de los compuestos bioactivos contra el crecimiento micelial de los diferentes fitopatógenos evaluados 

Patógeno 1 CI 50 LFI LFS CI05 CI95 Ec. Pred. P-valor
β-Citronelol
R. solani
2A 6.25 1.25 11.38 0.61 63.51 y= -1.301+1.634 <.0001
B 5.44 0.17 13.34 0.34 85.45 y= -1.013+1.376 0.001
C 6.89 0.13 15.4 0.62 75.77 y= -1.325+1.580 0.0036
D-limoneno
A 2336 2079 2736 632.54 8626 y= -9.765+2.899 <.0001
B 4040 3826 4347 1994 8187 y= -19.33+5.362 <.0001
C 1435 1268 1633 250.36 8222 y= -6.84+1.670 <.0001
1-8 Cineol
A 3168 3008 3313 1687 5950 y= -21.034+6.998 <.0001
B 3565 3238 3552 1886 6739 y= -21.125+5.947 <.0001
C 1173 1025 1371 165.28 8324 y= -5.932+1.932 <.0001
Alil isotiocianato
A 1632 883.8 3580 128.52 20715 y= -4.78+1.49 <.0001
B 1384 899.32 1712 497.93 3847 y= -11.63+3.70 <.0001
C 1022 704.93 1341 273.59 3817 y= -8.649+2.87 <.0001

1CI: Concentración inhibitoria, LFI y LFS: limite fiducial inferior y superior, respectivamente.

2A: Rhizoctonia solani, B: Fusarium oxysporum, C: Alternaria solani

Respecto al limoneno (Tabla 1), F. oxysporum requirió la concentración más alta (4040 ppm) en su CI50, en contraste con A. solani que presentó la CI50 más baja, de 1435 ppm. A pesar de que estas concentraciones pueden considerar altas para su uso agrícola, este PAB puede ser una alternativa de manejo para dichos agentes patógenos y ser incluido como fungicida para producción de cultivos orgánicos, ya que presenta nula toxicidad (Elson et al., 1988), y es ampliamente utilizado en la preservación de alimentos por su actividad antibacterial (Espina et al., 2013). Al respecto, Marei et al. (2012) mencionaron que el monoterpeno D-limoneno posee propiedades antifúngicas para Rhizoctonia solani y F. oxysporum, aunque anteriormente, Alzate et al. (2009) no habían encontrado efecto inhibitorio del extracto de cáscara de cítricos, rico en contenido de limoneno sobre F. oxysporum, esto probablemente debido a la combinación del D-limoneno con otros metabolitos aprovechables metabólicamente por el hongo, lo que podría interferir en su capacidad de inhibición. A la fecha, aún se desconocen los sitios de acción de este monoterpeno en hongos y Oomicetes, aunque se ha reportado su actividad antibacteriana debido a que sus componentes tienen la capacidad de incorporarse en ciertas estructuras de las membranas celulares, pudiendo ser absorbidos por la interfase de la membrana y alterar su sistema lipído, debido a la penetración en la monocapa lipídica (Wydro et al., 2017).

En las evaluaciones con el 1-8 cineol (Tabla 1), las CI50 variaron entre 1173 y 3565 ppm, correspondiendo las concentraciones mínima y máxima a los hongos A. solani y F. oxysporum, respectivamente. Cazar et al. (2015) encontraron que el extracto de Eucalyptus globulus inhibe el crecimiento micelial de Alternaria sp. a concentraciones de 300 ppm, valores inferiores a los encontrados en este estudio. El mecanismo de acción del Eucaliptol, tanto en bacterias como en hongos de importancia clínica, esta mediado por la pérdida de integridad de la membrana y la inhibición de la respiración celular, reduciendo la capacidad para mantener la homeostasis (Carson et al., 2006), por lo que este PAB ha sido incluido en la agricultura como pesticida verde, debido a que está considerado como antimicrobiano de amplio espectro que puede inhibir completamente el desarrollo de hongos fitopatógenos como Fusarium graminearum, F. culmorum y Pyrenophora gramínea, a concentraciones de 2% (Terzi et al., 2007).

Respecto al compuesto alil isotiocianato (Tabla 1), A. solani fue el patógeno más susceptible a este compuesto a concentraciones de 1022 ppm, mientras que R. solani fue el que presentó la mayor tolerancia, ya que su CI50 fue de 1632 ppm. El alil isotiocianato es un compuesto que se encuentra presente en las crucíferas y presenta eficacia antibacterial contra patógenos de alimentos (Park et al., 2012), además de tener efectos sobre la calidad de la fruta, suprimiendo los contenidos fenólicos y antocianinas en la mora, Morus alba (Chen et al., 2015). Sin embargo, debido a su fuerte olor irritante, no ha sido conveniente utilizarlo en la conservación de frutas y hortalizas, siendo microencapsulado en goma arábiga para la industria alimentaria (Wu et al., 2015). En este estudio, para el caso en F. oxysporum, se requirieron concentraciones menores a 4000 ppm para tener una buena acción de control. Este PAB puede ser incluido en el manejo integrado de enfermedades, debido a que reduce el contenido de aflatoxinas, fumonisinas, zerolenonas y tricotecenos producidos en grano de maíz por Aspergillus parasiticus, Fusarium tricinctum, F. verticillioides, Alternaria alternata y Gibberela zeae (Tracz et al., 2017), así como la reducción de beaubericinas, compuesto bioactivo producido por el metabolismo secundario de varias cepas de Fusarium (Meca et al., 2012). Dhingra et al. (2004) reportaron que el aceite esencial de mostaza fue efectivo en el control del mal del talluelo o marchitamiento fúngico (damping-off) en frijol causado por Rhizoctonia solani. Otros estudios reportan el uso de este PAB en el control de malezas, ya que redujo significativamente la viabilidad de los tubérculos de Cyperus rotundus (Bangarwa y Norsworthy, 2016). Por otro lado, Daferera et al. (2000) reportaron que las propiedades antifúngicas del alil isotiocianato se deben a la formación de puentes de hidrógeno entre sus hidroxilos y sitios activos de ciertas enzimas de los hongos; mientras que Omidbeygi et al. (2017) encontraron que actúan sobre la membrana celular, provocando cambios celulares, enzimáticos y proteicos en los patógenos.

Los PAB evaluados en este estudio presentaron resultados promisorios como agentes de control inocuos y amigables con el humano y medio ambiente, siendo factible su uso en el control de algunos hongos fitopatógenos. El β-citronelol, en dosis bajas, fue el que presentó los mejores resultados de inhibición, por lo se recomienda su uso para el control de los fitopatógenos estudiados, así como para la rotación en el manejo de la resistencia a fungicidas sintéticos.

Literatura citada

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Recibido: 15 de Febrero de 2018; Aprobado: 11 de Diciembre de 2018; : 20 de Marzo de 2019

Corresponding autor: *Omegar Hernández Bautista, e-mail : omegarhbautista@gmail.com

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