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Introducción
Los alérgenos alimentarios son componentes de los alimentos que provocan una reacción inmunológica, que da lugar a síntomas característicos.1 La alergia alimentaria (AA) es un trastorno frecuente que afecta hasta el 10 % de la población.2 Los patrones de sensibilización de este tipo varían de acuerdo con la región geográfica, disponibilidad de alimentos, clima y las características de los individuos, sobre todo en aquellos con atopia; estos diferentes patrones pueden ser uno de los factores que expliquen las discrepancias en la prevalencia de asma y otras enfermedades alérgicas.3 En México, la prevalencia de asma es 7 %, la cual varía entre 1.2 y 15 % según la región.4
Las enfermedades alérgicas son afecciones crónicas de alta prevalencia que pueden expresarse desde edades tempranas y están mediadas por reacciones de hipersensibilidad tipo I,5 las cuales ocurren tras la ingestión de alimentos o inhalación de bioaerosoles.6 Las alergias respiratorias son las más frecuentes, con una prevalencia que va del 10 % hasta el 30 % de los adultos.7 Una persona con AA produce inmunoglobulina E (IgE) dirigida contra un alimento, lo cual genera síntomas como rinitis, dermatitis, asma y síntomas gastrointestinales.8 Las personas que viven en regiones altamente alergénicas tienen mayor riesgo de sensibilizarse con la exposición prolongada; por lo tanto, estas áreas muestran mayor prevalencia de pacientes polisensibilizados.9
Describir el patrón de sensibilización es un elemento crítico para definir las líneas de tratamiento, como la inmunoterapia alergénica específica utilizada en la desensibilización, supresión de la inflamación y tolerancia inmunológica específica.10 No hay datos epidemiológicos sobre la tasa de sensibilización a alérgenos alimentarios en esta región del país, por lo tanto, nuestro objetivo principal fue establecer los perfiles de sensibilización alérgica a alimentos y los factores asociados con el descontrol del asma en pacientes del Valle del Yaqui.
Métodos
Se realizó un estudio transversal analítico en un hospital de segundo nivel de Ciudad Obregón, México, entre marzo de 2017 y febrero de 2018. Este centro hospitalario se localiza en el Valle del Yaqui (VY), un lugar considerado como “la cuna de la revolución verde” para la agricultura en México, se encuentra al sur del Estado de Sonora entre el Golfo de California y la Sierra Madre Occidental (Figura 1); es una región agrícola y ganadera por excelencia con múltiples ecosistemas que albergan una gran diversidad de flora y fauna, por esta razón, la carga alergénica es enorme. El clima es cálido y seco con lluvias en verano, 11 la humedad relativa es en promedio 45 % con una precipitación de 450 mm anuales.12 Además de lo anterior, esta zona adquiere gran relevancia por ser el hogar de las tribus indígenas Yaquis.13
Figura 1 Localización geográfica del Valle del Yaqui, Sonora, México. En la primera parte de la imagen se aprecia un mapa del perímetro mexicano, posteriormente se realiza un acercamiento a través de líneas paralelas para enfocar el estado de Sonora y sus colindancias, en esa segunda parte se aprecia la trayectoria del río Yaqui y finaliza con la zona del Valle del Yaqui. En la parte final se aprecia el Valle del Yaqui y sus principales asentamientos.
Los criterios de inclusión fueron pacientes con asma,14 mayores de 16 años, con al menos una prueba cutánea positiva a cualquier alérgeno del panel de alérgenos probados, ser residentes del VY y firmar un consentimiento informado por escrito para su inclusión en el estudio. Se excluyeron pacientes con enfermedades reumatológicas, inmunosupresión, cáncer, diabetes mellitus, embarazo e ingesta de antidepresivos tricíclicos. La recolección de datos se realizó antes de las pruebas cutáneas por punción (PPC) con una hoja de recolección estandarizada; el control del asma se clasificó según los criterios internacionales en controlado, control parcial y no controlado;14 el estado nutricional se evaluó con el índice de masa corporal (IMC = peso/talla2); se documentó la presencia de comorbilidad como rinitis alérgica y dermatitis atópica a partir de la historia clínica; el tabaquismo activo y pasivo se evaluó mediante preguntas directas a cada paciente y de la historia clínica se recabó el tiempo de evolución del asma.
Antes del procedimiento, cada paciente tuvo al menos una evaluación médica en el departamento de alergología con historia clínica y estudios paraclínicos que incluyeron hemograma completo, citología nasal, análisis de orina, coproparasitoscópico y radiografía de tórax. El patrón de sensibilización se implementó con un panel de 20 alérgenos glicerinados (alérgenos ROCEL, México), en una concentración de 1:20 peso-volumen. A todos los pacientes se les indicó que interrumpieran (una semana antes) los medicamentos que pudieran afectar los resultados (antihistamínicos, esteroides sistémicos y antagonistas de leucotrienos). Se evaluó dermografismo antes de las PPC. El panel de alimentos se seleccionó de acuerdo con las características locales y estudios previos en México, se incluyeron los siguientes: arroz, frijol, cacahuate, soya, trigo, maíz, tomate, mango, manzana, fresa, durazno, caseína, chocolate, pescado, camarón, res, pollo, cerdo, huevo y leche de vaca.
Las PPC se realizaron por una enfermera capacitada bajo la supervisión de un alergólogo e inmunólogo certificado utilizando una técnica estandarizada.15 En la superficie volar de los antebrazos, los sitios de aplicación de cada extracto se marcaron con una distancia de dos centímetros entre sí y posteriormente se aplicaron las gotas de los alérgenos. Las punciones se realizaron perpendicularmente a la piel, con lancetas marca Prestige® (Nipro, EE. UU.), se utilizó una para cada punción sin provocar sangrado y así evitar la combinación de extractos.
Finalmente, se efectuó una punción en el control positivo (histamina 10 mg/mL) y otra en el negativo (solución salina). El tamaño de las ronchas se determinó a los 15 min por un alergólogo; una prueba positiva se definió como una roncha de cuando menos 3 mm de diámetro mayor que el control negativo. El estudio fue aprobado por el Comité Local de Ética e Investigación en Salud número 2601 en Ciudad Obregón, México; con número de registro R-2016-2601-32. La investigación se llevó a cabo bajo los principios de la Bioética, la Ley General de Salud en Materia de Investigación en Salud y la Declaración de Helsinki. Todos los pacientes firmaron una carta de consentimiento informado por escrito; los pacientes menores de 18 años firmaron el asentimiento informado y sus tutores el consentimiento informado.
Análisis estadístico
Las variables cuantitativas se describieron como mediana y rango intercuartilar (RIC); las cualitativas se expresaron en frecuencias y porcentajes. La prueba de normalidad se realizó mediante Kolmogorov-Smirnov. Se realizó análisis de χ2 de Pearson para probar las diferencias en las variables cualitativas dicotómicas y se utilizó la razón de momios (RM) para calcular el riesgo con un intervalo de confianza del 95 % (IC 95 %); para probar diferencias en las variables cuantitativas utilizamos U de Mann-Whitney.
En el análisis multivariado se aplicó la regresión logística para identificar las variables que se asociaron con el asma no controlado (ANC). Antes de realizar este análisis se probaron los supuestos de linealidad, independencia de errores y multicolinealidad. En cada modelo se eliminaron las variables con valores de p más altos y se realizó nuevamente la ecuación utilizando el resto de las variables, este proceso se repitió sucesivamente hasta que todas las variables del modelo final fueron significativas (p < 0.05). Para el análisis de datos se utilizó el programa IBM SPSS, versión 20 (Armonk, NY, EE. UU.).
Resultados
Se realizaron 290 pruebas cutáneas a pacientes con asma del VY, 60 (21 %) fueron excluidos del estudio por no presentar reactividad cutánea (n = 230). La frecuencia de sensibilización a por lo menos un alérgeno alimentario fue 79 %. Ciento ochenta y ocho (82 %) eran mujeres y 42 (18 %) hombres; la mediana de edad fue 44 años (RIC = 35-53). La comorbilidad atópica más frecuente fue rinitis alérgica (94 %) y dermatitis atópica (13 %). En cuanto al control del asma, 76 (33 %) estuvieron controlados, 70 (30 %) parcialmente controlados y 84 (37 %) descontrolados. En el estado nutricional, la mediana del IMC fue de 28.1 kg/m2 (RIC = 24.5-32.2), 90 (39 %) tenían obesidad, 76 (33 %) sobrepeso y 64 (28 %) peso normal, no se registraron pacientes con bajo peso. Se encontró tabaquismo activo o pasivo en 72 (31 %) pacientes.
El tiempo de diagnóstico de asma tuvo una mediana de 7 años (RIC = 2-15), la mayoría de los pacientes (58 %) tenían más de 6 años con la enfermedad. Las características completas de los pacientes se describen en el Cuadro 1. El número de pruebas cutáneas positivas tuvo una mediana de 11.5 (RIC = 9-14). La mayoría de los participantes estaban sensibilizados a más de 10 alérgenos (62 %). La frecuencia de alérgenos se describe en el Cuadro 2. El huevo fue el alimento que mostró la mayor proporción con 51 %; seguido del maíz, 48 %; frijol, 44 %; camarón, 38 %; y leche de vaca, 36 %. Solo un paciente (0.43 %) estuvo monosensibilizado a huevo.
Cuadro 1 Características basales de los participantes (n = 230)
| Característica | Mediana | RIC | |
| Edad en años | 44 | 35.0-53.0 | |
| Evolución del asma (años) | 7 | 2.0-15.0 | |
| IMC (kg/m2) | 28.1 | 24.5-32.2 | |
| PPC positivas (número) | 11.5 | 9.0-14.0 | |
| n | % | IC 95 % | |
| Sexo | |||
| Hombre | 42 | 18 | 9-29 |
| Mujer | 188 | 82 | 76-86 |
| Estado nutricional | |||
| Peso normal | 64 | 28 | 21-41 |
| Sobrepeso | 76 | 33 | 21-41 |
| Obesidad | 90 | 39 | 29-47 |
| Control del asma | |||
| Controlados | 76 | 33 | 28-46 |
| Control parcial | 70 | 30 | 19-39 |
| Descontrolados | 84 | 37 | 25-43 |
| Tabaquismo | 72 | 31 | 20-40 |
| Comorbilidad atópica | |||
| Rinitis alérgica | 216 | 94 | 91-97 |
| Dermatitis atópica | 14 | 9 | 2-24 |
RIC = rango intercuartilar, IMC = índice de masa corporal (kg/m2), PPC = pruebas de punción cutánea, IC 95 % = intervalo de confianza de 95 %.
Cuadro 2 Frecuencia de sensibilización a alérgenos alimentarios (n = 230)
| Alérgeno | n | % | IC 95 % |
| Huevo | 118 | 51 | 45-57 |
| Maíz | 110 | 48 | 42-54 |
| Frijol | 102 | 44 | 38-50 |
| Camarón | 87 | 38 | 32-44 |
| Leche de vaca | 82 | 36 | 30-42 |
| Pescado | 54 | 24 | 18-30 |
| Mango | 54 | 24 | 18-30 |
| Pollo | 52 | 23 | 18-28 |
| Res | 48 | 21 | 16-26 |
| Tomate | 45 | 19 | 12-24 |
| Fresa | 42 | 18 | 13-23 |
| Manzana | 41 | 17 | 12-22 |
| Puerco | 36 | 16 | 12-20 |
| Trigo | 32 | 14 | 10-18 |
| Arroz | 28 | 12 | 8-16 |
| Soya | 22 | 10 | 7-13 |
| Cacahuate | 16 | 7 | 4-10 |
| Durazno | 14 | 6 | 3-9 |
| Caseína | 4 | 2 | 1-3 |
| Chocolate | 4 | 2 | 1-3 |
IC 95 % = intervalo de confianza de 95 %.
Al dicotomizar el control del asma según GINA, 76 (33 %) pacientes estaban controlados y 154 (67 %) no controlados (incluidos los parcialmente controlados). El Cuadro 3 especifica la asociación entre los alérgenos más frecuentes y el ANC, los alérgenos que mostraron los valores de RM más altos fueron huevo, camarón y pollo. En el Cuadro 4 se identifican las características clínicas asociadas con el ANC. El modelo multivariado (Cuadro 5), que se basa en las covariables significativas del análisis bivariado, identificó los principales factores asociados con el ANC, siete variables (cuatro clínicas y tres alérgenos) fueron significativas en este modelo y explican el 57 % de la variabilidad del resultado (r2 de Nagelkerke = 0.57, p < 0.001).
Cuadro 3 Alérgenos alimentarios asociados con el control del asma
| Control del asma* | ||||||
| Alérgeno | Descontrol** | Control | RM (IC 95 %) | p*** | ||
| n | % | n | % | |||
| Huevo | 98 | 64 | 20 | 26 | 4.9 (2.6-8.9) | 0.001 |
| Maíz | 84 | 55 | 26 | 34 | 2.3 (1.3-4.0) | 0.004 |
| Frijol | 76 | 49 | 26 | 34 | 1.8 (1.06-3.3) | 0.03 |
| Camarón | 72 | 47 | 15 | 20 | 3.5 (1.8-6.8) | 0.001 |
| Leche de vaca | 64 | 42 | 18 | 24 | 2.2 (1.2-4.2) | 0.008 |
| Pescado | 42 | 27 | 12 | 16 | 2.0 (0.9-1.0) | 0.05 |
| Pollo | 44 | 29 | 8 | 11 | 3.4 (1.5-7.6) | 0.002 |
*Global Initiative for Asthma.
**Descontrolados y parcialmente controlados.
*** X2 de Pearson. RM = razón de momios, IC 95 % = intervalo de confianza de 95 %.
Cuadro 4 Características clínicas asociadas con el control del asma
| Control del asma* | ||||||
| Característica | Descontrol** (n = 154) | Control (n = 76) | p | |||
| Mediana (RIC) | Mediana (RIC) | |||||
| Edad en años | 46 (39-55) | 37 (32-46) | 0.001† | |||
| IMC (kg/m2) | 30.4 (25.7-32.5) | 25.4 (23.5-28.6) | 0.001† | |||
| Numero de alérgenos | 12 (9-15.2) | 9 (8-12.7) | 0.001† | |||
| Tiempo de diagnóstico (años) | 8 (3-14.2) | 4.5 (2-15) | 0.036† | |||
| n | % | n | % | RM (IC 95 %) | p | |
| Sexo | ||||||
| Hombre | 28 | 18 | 14 | 18 | 0.9 (0.4-2.0) | 0.96‡ |
| Mujer | 126 | 82 | 62 | 82 | ||
| Obesidad | ||||||
| Sí | 80 | 52 | 10 | 13 | 7.1 (3.4-14.9) | 0.001‡ |
| No | 74 | 48 | 66 | 87 | ||
| Rinitis alérgica | ||||||
| Sí | 144 | 94 | 72 | 95 | 0.8 (0.2-2.6) | 0.71‡ |
| No | 10 | 6 | 4 | 5 | ||
| Dermatitis atópica | ||||||
| Sí | 8 | 5 | 12 | 16 | 0.2 (0.1-0.4) | 0.001‡ |
| No | 146 | 95 | 64 | 84 | ||
| Tabaquismo | ||||||
| Sí | 52 | 34 | 20 | 26 | 1.4 (0.7-2.6) | 0.25‡ |
| No | 102 | 66 | 56 | 74 | ||
*Global Initiative for Asthma.
**Descontrolados y parcialmente controlados.
RIC = rango intercuartilar. †U de Mann-Whitney. ‡X2 de Pearson. IC 95 % = intervalo de confianza de 95 %.
Cuadro 5 Modelo ajustado de los factores asociados con el control del asma
| Análisis multivariado | ||||
| Modelo final | β (EE) | Wald | RM (IC 95 %) | p |
| Obesidad | 2.3 (0.50) | 21.5 | 10.3 (3.8-27.8) | 0.001 |
| Pollo | 1.3 (0.58) | 5.2 | 3.8 (1.2-12.1) | 0.021 |
| Camarón | 1.2 (0.44) | 8.2 | 3.6 (1.5-8.6) | 0.004 |
| Huevo | 1.2 (0.40) | 9.3 | 3.4 (1.5-7.6) | 0.002 |
| Edad (< 35 años) | −1.5 (0.52) | 8.1 | 0.2 (0.07-0.6) | 0.004 |
| Número de alérgenos (< 10) | −1.6 (0.42) | 15.0 | 0.1 (0.08-0.4) | 0.001 |
| Dermatitis atópica | −1.8 (0.71) | 6.4 | 0.1 (0.04-0.6) | 0.011 |
| Tiempo de diagnóstico | 0.4 (0.43) | 0.9 | 1.5 (0.6-3.5) | 0.32 |
| Frijol | 0.5 (0.42) | 1.7 | 1.7 (0.7-4.0) | 0.18 |
| Leche de vaca | 0.2 (0.44) | 0.3 | 1.3 (0.5-3.1) | 0.53 |
| Maíz | -0.8 (0.49) | 2.9 | 0.4 (0.1-1.1) | 0.08 |
β (EE) = coeficiente beta (error estándar), RM = razón de momios obtenida a través de regresión logística, IC 95 % = intervalo de confianza de 95 %. Todas las covariables se introdujeron como variables categóricas.
Discusión
El hallazgo más importante de nuestro estudio fue la alta frecuencia de sensibilización alérgica a alimentos en pacientes adultos con asma en el VY; estos alérgenos pueden ser desencadenantes de síntomas de asma y una causa importante de descontrol de la enfermedad. El asma y la AA son enfermedades atópicas coexistentes con mecanismos potencialmente superpuestos, estas entidades están asociadas con factores ambientales y genéticos, incluso los factores para su desarrollo son similares.16 El mecanismo de sensibilización alérgica necesita la combinación de factores como atopia, presencia abundante de alérgenos en el entorno y tiempo de exposición constante para desarrollarse. La frecuencia de sensibilización de al menos un alérgeno en adultos con asma es hasta 82 %,17 un resultado similar a nuestro estudio (79 %).
Nuestro estudio mostró que la frecuencia de sensibilización a alimentos en adultos con asma fue muy superior a otros estudios nacionales e internaciones; en la región occidental de México se reporta hasta 40 % con predominio de soya, almendra y camarón,18,19 lo cual también es diferente a nuestros resultados, donde apreciamos mayor frecuencia a huevo, maíz, frijol, camarón y leche de vaca, alimentos típicos y de alto consumo en nuestra región. En concordancia con otras regiones de México, el camarón es uno de los principales alérgenos en comparación con el bajo consumo.
Los alimentos de origen animal con mayor sensibilización en nuestro estudio fueron huevo, camarón, leche de vaca, pescado, pollo y res; se ha descrito que el huevo y la leche de vaca son alimentos que incrementan el riesgo de desarrollar asma,20 estos alimentos son frecuentes en la dieta de nuestra población y concuerda con resultados obtenidos en Pakistán,21 Irán22 y China,23 donde se aprecia un patrón similar en la presencia de esos alimentos aunque con diferente frecuencia, sobre todo en adolescentes y adultos. En África se ha encontrado 9 % de alergia alimentaria principalmente a huevo (7 %) y se sugiere que el entorno rural es un factor protector importante para enfermedades alérgicas y alergia alimentaria.24
El control del asma en nuestros pacientes fue bajo (33 %), un resultado secundario al lugar de reclutamiento, al ser un hospital de segundo nivel la cantidad de pacientes en descontrol es algo esperado. Al realizar asociación entre alérgenos alimentarios y control del asma en el modelo ajustado, pudimos observar que el huevo, pollo y camarón se asociaron con el descontrol de la enfermedad. En ese sentido, la AA se describe como un factor de riesgo para descontrol y severidad del asma, por esta razón, en pacientes con asma de difícil control o con episodios severos se debe descartar alergia a algún alimento e iniciar tratamiento específico para disminuir el riesgo de síntomas respiratorios severos, comunes en pacientes con asma.25
La obesidad es uno de los factores asociados que merece especial atención, la presencia de esta comorbilidad fue el factor de riesgo más importante para el descontrol del asma, en conjunto con algunos alérgenos muy comunes en la región. La obesidad se asocia con pobre control y mayor severidad de los síntomas, 26 un resultado que concuerda con nuestro estudio donde encontramos diez veces más riesgo para descontrol en personas con obesidad. Por lo anterior, las acciones para disminuir el peso representan una intervención prioritaria en asma que contribuirá en el mejoramiento de los síntomas.
La prevalencia global de rinitis alérgica en pacientes con asma es 80-90 %,7 un resultado similar a nuestra investigación (94 %) considerando que la combinación asma y rinitis es común. Distintos estudios sugieren la estrecha relación de estas enfermedades y han destacado a la rinitis alérgica como un factor de riesgo importante para asma.27 La prevalencia concomitante de ambas enfermedades ha sido comprobada a nivel global.18,28
La AA es un problema en aumento que afecta en distinta proporción a las diferentes comunidades.21 Los estudios han demostrado una creciente prevalencia de AA en las últimas décadas en países desarrollados y en desarrollo, principalmente en niños. Durante años se ha discutido la relación entre alergia alimentaria y exacerbación de enfermedades alérgicas respiratorias sin resultados concluyentes, sin embargo, se reporta que pacientes con asma y sensibilización a alimentos expresan mayor cantidad de productos inflamatorios que exacerban los síntomas respiratorios, por esa razón la intervención dietética sería muy útil.29
La principal fortaleza de nuestra investigación es que se trata de la primera que se realiza en el VY, una región con intensa actividad agrícola y ganadera. Otra ventaja es el reclutamiento de pacientes durante todo el año, lo cual disminuyó el sesgo de selección por la variación estacional de las enfermedades alérgicas. En las limitaciones podemos mencionar que el estudio se hizo solo en pacientes con asma y los resultados no son aplicables a la población general; además se realizó a través de PPC de forma cualitativa, por lo que la medición del tamaño de la pápula de forma cuantitativa o la concentración de IgE podrían contribuir con más información sobre el perfil alérgico en cada paciente; además de lo anterior, no consideramos algunas variables que influyen en el control del asma, tales como el impacto de los aeroalérgenos, acceso a los medicamentos, adherencia terapéutica, dosis correcta de los fármacos y uso adecuado de los inhaladores, lo cual influye en nuestros resultados.
En cuanto al control del asma, la comparación con otros estudios fue limitada, ya que nuestro estudio se enfocó en el control de la enfermedad, y la mayoría de los estudios contrastados se enfocan en la severidad de los síntomas. Actualmente no existe un método práctico para erradicar las reacciones alérgicas a los alimentos y la forma más eficaz es evitar el contacto o eliminar el alimento de la dieta, algunos estudios proponen el tratamiento térmico y la fermentación como alternativas para disminuir la alergenicidad en los alimentos,30 aunque aún faltan estudios que respalden esa tendencia. Por último, en alergia alimentaria utilizamos extractos comerciales que pierden su efectividad rápidamente en comparación con alimentos frescos, los cuales son el estándar de oro al realizar la prueba de reto oral en esta enfermedad.
En conclusión, nuestro estudio permite describir el patrón de sensibilización alimentaria en los pacientes con asma, una herramienta importante para el diagnóstico y tratamiento de las enfermedades alérgicas. Los alérgenos alimentarios que mostraron mayor riesgo en el descontrol de la enfermedad fueron huevo, camarón y pollo, alimentos con muy alto consumo por la producción local, con este descubrimiento podríamos disminuir los síntomas con la supresión dietética, acompañado además con la reducción del peso en pacientes con sobrepeso u obesidad. Este estudio ayudará a elegir el panel de alérgenos alimentarios más comunes en nuestra zona y decidir el tratamiento individualizado.
