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INTRODUCCIÓN
La apicultura es una de las principales actividades económicas en la Península de Yucatán en México comprendida por los estados de Yucatán, Campeche y Quintana Roo, cuya miel es preferida tanto en mercados nacionales como internacionales debido a sus características organolépticas asociadas al tipo de floración única en la Península. Sin embargo, dicha actividad se encuentra amenazada por la presencia de enfermedades tales como; varroasis, nosemosis y acariosis (Loeza et al., 2020). La varroasis es causada por el acaro Varroa destructor, la nosemosis, por los microsporidios Nosema apis y Nosema ceranae y la acariosis es ocasionada por el ácaro traqueal Acarapis woodi, siendo estas tres enfermedades de importancia sanitaria y económica para la apicultura (Arechavaleta et al., 2021) debido a que su presencia, puede mermar la producción de miel o incluso la pérdida parcial o total de las colmenas (Martínez & Medina et al., 2011a).
Las abejas Apis mellifera son susceptibles a la Varroa, Nosema y Acarapis, las cuales tienen un efecto nocivo en el desarrollo y productividad de las colonias (Guzmán et al., 2010); esto es debido a que la Varroa es un ectoparásito, que se alimenta de los cuerpos grasos de las abejas afectando el desarrollo forético de las larvas, lo que reduce su vida útil y capacidad reproductiva de las abejas reina y zánganos, en este sentido la varroasis es considerada como la principal amenaza para la apicultura en el mundo (Ramsey et al., 2019; Genersch et al., 2010). Nosema es un hongo microsporidio que se disemina a través de la materia fecal infectando las células epiteliales del intestino medio de las abejas más jóvenes, afectando las funciones digestivas, lo que conduce a desnutrición, envejecimiento fisiológico, reducción de las glándulas hipofaríngeas y muerte prematura de las abejas (Forsgren & Fries, 2010), y Acarapis es un ácaro endoparásito de la abeja adulta que afecta el sistema respiratorio, las alteraciones que provoca en el sistema respiratorio depende del número de parásitos en la tráquea provocando daños mecánicos como la obstrucción de los conductos aéreos impidiendo su normal funcionamiento (Delannoy & Gislainne, 2006).
A pesar que los daños causados por estos patógenos son bien documentados (Otis & Scott-dupree, 1992; Çakmak et al., 2003; Higes et al., 2008; Le Conte et al., 2010), en muchos países existe la falta de diagnósticos, por lo que hay un desconocimiento sobre la situación sanitaria de las colonias de abejas, o de los patógenos que coexisten con las abejas lo que puede conllevar al uso inadecuado de productos químicos para su control provocando así la resistencia natural de los patógenos (Rodríguez-Dehaibes et al., 2005; Branco et al., 2006; Martínez et al., 2011b), en este sentido, mantener la buena salud de las abejas se ha convertido en un desafío al que se enfrentan los apicultores. El objetivo de esta investigación fue determinar la variación de la prevalencia de Varroa, Nosema y Acarapis en dos regiones del Estado de Campeche, México.
MATERIALES Y MÉTODOS
Localidades para el muestreo
La investigación se realizó en los apiarios del Instituto Tecnológico Superior de Hopelchén, Campeche ubicado a 19°76′41″ norte y 89°86′68″ oeste a 100 m.s.n.m. con una temperatura mínima de 23 °C y máxima de 376 °C, una precipitación 140.7 mm y una humedad de 74 %, y en los apiarios aledaños al Colegio de Postgraduados campus Campeche ubicado la localidad de Sihochac, Champotón, Campeche a 19.50°13′89” norte y 90.58°61′11” oeste a de 20 m.s.n.m. con una temperatura mínima de 23 °C y máxima de 35 °C, una precipitación de 163 mm y una humedad relativa de 98.5 %. En ambas regiones predominan el clima cálido subhúmedo (awo) (w), con precipitaciones en verano de menos de 5.0 mm, la precipitación media anual es de 1,050 mm, con lluvias de mayo a octubre La temperatura anual varía entre 19.5 °C. y 32.5 °C, considerándose una media es de 26 °C (WeatherSpark 2021).
Tamaño de la muestra
Se muestrearon al azar 64 colmenas de 5 apiarios en la localidad de Hopelchén y 52 colmenas de 5 apiarios en la localidad de Sihochac durante los meses de junio a agosto de 2020 y 2021.
Colecta de las muestras
Se tomaron muestras para diagnosticar la presencia y nivel de infestación de Varroa, Nosema y Acarapis; aprobado por el comité de bienestar animal del Colegio de Posgraduados de México, por lo que, de cada colmena se colectaron aproximadamente 300 abejas, entre el tercer y cuarto marco de la cámara de cría, y se conservaron en una solución de etanol absoluto hasta que fueron analizadas. La metodología utilizada en esta investigación se realizó de acuerdo a la NORMA Oficial Mexicana NOM -001-ZOO-1994, Campaña Nacional contra la varroasis de las abejas.
Diagnóstico de Varroa
Este diagnóstico se realizó utilizando la metodología descrita por De Jong et al. (1982) con modificaciones (Loeza-Concha et al., 2020), por lo que el procedimiento consistió en agitar los frascos con las abejas a 60 rpm durante 10 min, transcurrido el tiempo el contenido se colocó en un recipiente cónico que contenía una malla de 3 mm, dicho recipiente fue llenado con alcohol absoluto hasta cubrir a las abejas en su totalidad, posteriormente, con una varilla de cristal y de forma circular se agitaron las muestras para desprender a los ácaros de las abejas, y por gravedad estos se depositaron en el fondo del cono, finalmente, la solución fue decantada a través de una tela blanca y se registró el número de ácaros. El nivel de infestación de Varroa se determinó dividiendo el número de ácaros encontrados entre el número de abejas observadas y el resultado multiplicado por 100 (De Jong et al.,1982).
El diagnóstico de Nosema
Este diagnóstico se realizó utilizando la técnica de Cantwell descrita por Loeza et al., (2021), por lo que este procedimiento consistió en el macerado de 25 abdómenes de abejas adultas, seguidamente el macerado fue filtrado en una criba de 0.2 mm y colocado en un tamiz donde se tomó una gota para analizar en el microscopio óptico a 400X; las muestras positivas se evaluaron nuevamente en una cámara de Neubauer para determinar el número de esporas presentes, el nivel de infestación se obtuvo dividiendo la cantidad de esporas observadas entre 80 y multiplicando el resultado por 4 millones.
Diagnóstico de Acarapis
El diagnóstico se realizó con la metodología descrita por (Bailey, 1985), se utilizaron 20 abejas adultas las cuales se fijaron con alfileres entomológicos en una tabla para disección, posteriormente con una pinza de relojero y bisturí se retiraron las cabezas y el primer par de patas de cada una de las abejas, después se realizó un corte transversal a través del mesotórax, entre el primer y segundo par de patas para exponer el anillo torácico. Este se colocó en un portaobjetos en posición cráneo-caudal y se añadió una gota de solución de ácido láctico al 10 % por 24 horas con la finalidad de aclarar los tejidos y facilitar la revisión, dichas muestras se observaron en un microscopio óptico a 400X para determinar la presencia o la ausencia de los ácaros.
Prevalencia de las enfermedades
Este diagnóstico se determinó multiplicando el número de colmenas con presencia del parásito (Varroa, Nosema o Acarapis) por 100 y dividido entre el total de colmenas evaluadas por periodo (Loeza et al., 2021).
Análisis Estadístico
Los datos fueron analizados mediante un modelo de un solo efecto, donde los efectos evaluados fueron las localidades de Hopelchén y Sihochac, bajo un diseño completamente al azar. Para determinar diferencias entre las prevalencias de ambas enfermedades, se llevó a cabo una prueba de Chi-Cuadrada, y para determinar diferencias entre los diferentes niveles de infestación de Varroa y Nosema en la región de Hopelchén y de Sihochac se realizó una comparación de medias utilizando la prueba t-Student. Para relacionar la presencia de Varroa, Nosema con la región de estudio se utilizó una prueba de correlación de Pearson. Finalmente, para determinar si la presencia de Nosema tiene efecto ante la presencia de Varroa se utilizó un análisis de razón de momios (RM) utilizando el Software Statistical Package for the Social Sciences (SPSS) versión 20. 0 (IBM, 2011).
RESULTADOS
La prevalencia de Varroa fue menor en la región de Hopelchén comparada con la región de Sihochac, 98.5 % y 100 %, respectivamente, sin embargo, no se encontraron diferencias estadísticamente (p=0.365), así mismo, la prevalencia de Nosema fue mayor para la región de Hopelchén en comparación a la región de Sihochac, 85.9 %, 88.0 %, respectivamente, la prueba estadística indicó que si existieron diferencias entre las prevalencias por región (p=0.023). El nivel de infestación de Varroa fue mayor en la región de Hopelchén en comparación a la región de Sihochac, 7.32 y 3.73 ácaros en 100 abejas, respectivamente, encontrando diferencias estadísticamente entre ambas regiones (p= 0.048), el nivel de infestación de Nosema fue menor para la región de Hopelchén en comparación a la región de Sihochac, 78x105 y 23x106 esporas por abeja, respectivamente, presentándose diferencias entre ambas regiones (p=0.022), como se muestra en la Tabla 1. No se encontró la presencia de A. woodi en ninguna de las regiones evaluadas. En ambas regiones se encontró una correlación positiva (p=0.000) entre la presencia de Nosema y Varroa. La razón de momio (RM) indicó que existe una probabilidad de 1.08 más alta de encontrar Nosema ante la presencia de Varroa, sin embargo, dicha probabilidad no es significativa estadísticamente.
Tabla 1 Variación de la prevalencia y los niveles de infestación de Varroa y Nosema en dos regiones del estado de Campeche
| Región evaluada | TC | Prevalencia | NIVC | Prevalencia | NINC |
|---|---|---|---|---|---|
| Hopelchén | 64 | 98.5 %a | 7.32ª | 85.9 %a | 78x105ª |
| Sihochac | 52 | 100.0 %a | 3.73b | 88.0 %b | 23x106b |
TC= Total de colmenas NIVC = Nivel de infestación de Varroa por colmena (ácaro/100 abejas); NINC= Nivel de infestación de Nosema por colmena (esporas/abeja), a,b diferentes literales indican diferencia estadística significativa (p < 0.05).
DISCUSIÓN
La nosemosis al igual que la varroasis representan los principales problema sanitarios para la apicultura a nivel mundial, debido a los efectos nocivos que causan en las abejas por la pérdida de hemolinfa y de cuerpos grasos lo que reduce su vida útil y capacidad productiva, (Ramsey et al., 2019; Genersch et al., 2010; Branchiccela, 2014) en este sentido los resultados encontrados en estas dos regiones del Estado de Campeche sugieren que la infestación simultanea por Varroa y Nosema en las colonias, representa un importante problema sanitario, lo que indica que en la región existe un bajo nivel de tecnificación o desconocimiento total o parcial de la presencia y control de Varroa y Nosema.
En este sentido Guzmán-Novoa et al. (2010) indican que el ácaro Varroa es la principal causa de muerte de colonias de abejas, debido a que está asociado en un 85 % a la pérdida de colmenas. Así mismo, Higes et al. (2008) indican que la presencia de Nosema en las colonias puede causar el colapso repentino de las colonias de abejas, estableciendo una correlación directa entre Nosema y la muerte de colonias de abejas en condiciones de campo, en este sentido, la presencia de Varroa y Nosema en el territorio del Estado de Campeche representa un peligro y la posible pérdida de colonias.
De acuerdo a lo antes mencionado en ambas regiones evaluadas (Hopelchén-Sihochac) se encontró que el 92.25 % de las colonias evaluadas presentaron infestación simultanea por Varroa y Nosema, el 6.89 % presentó Varroa en ausencia de Nosema y el 0.86 presentó Nosema en ausencia de Varroa, destacando que todas las colmenas evaluadas tuvieron alguna infestación.
La prevalencia de Varroa encontrada en las regiones de estudio (Hopelchén y Sihochac) fue de 98.5 % y 100 %, respectivamente, con niveles de infestación de 7.32 y 3.73 ácaros en 100 abejas, respectivamente, los resultados pueden ser comparados con otros estados de la república como lo es Yucatán, donde se ha reportado un 63.6 % y 97 % de prevalencia y un nivel de infestación de 2.89 y 0.2 ácaros por 100 abejas (Martínez et al., 2011b; Martínez & Medina, 2011a), así mismo, la prevalencia y el nivel de infestación de Varroa en el Estado de Zacatecas fue de 62 % y 1.70 ácaros por 100 abejas (Medina-Flores et al., 2014b), en el Estado de Mexico se ha reportado una prevalencia del 100 % y un nivel de infestacion de 0.5 a 22.1 ácaros por 100 abejas respectivamente (Martínez Cesáreo et al., 2016), en Nayarit se ha reportado una prevalencia de 65.9 % y 79.1 % con un nivel de infestación de 1.31 a 2.55 ácaros por 100 abejas (Loeza et al., 2020).
Así mismo, la presencia de Varroa ha sido reportada en colmenas de todo el mundo, como en Colombia donde Salamanca et al. (2012) encontraron 45 % de colmenas con presencia del ácaro, del mismo modo, Calderón & Sánchez (2011) encontraron un 42 % de prevalencia en Costa rica, Soroker et al. (2011) encontraron un 21 % de prevalencia en Israel, Torres & Barreto (2013) encontraron 11.13 % de prevalencia en Brasil, Moretto & Leonidas (2003) reportaron una infestación desde 2.33 y 24.69 ácaros por 100 abejas y Guzmán-Novoa et al. (2010) reportaron un nivel de infestación de 3.1 a 5.1 ácaros por 100 abejas en Ontario Canadá. De acuerdo a estos resultados se sugiere que la presencia de Varroa en el país representa un alarmante problema debido a los altos índices de prevalencia reportados.
Del mismo modo la prevalencia de Nosema en las regiones de estudio (Hopelchén y Sihochac) fue de 85.9 % y 88.0 %, respectivamente, indicando que la presencia de este patógeno es consideradamente elevada, por lo tanto los resultados encontrados en esta investigación son superiores a los encontrados en otros estados de la república como el Estado de Nayarit donde la prevalencia fue de un 33.0 % hasta 55.4 % en colmenas formadoras para núcleos de fecundación (Loeza et al., 2020), así mismo, en la península de Yucatán Martínez & Medina (2011a) encontraron una prevalencia de 81.8 %, en el Estado de Jalisco Tapia-González et al. (2017) reportaron una prevalencia del 100 %, del mismo modo en un estudio realizado en el noroeste de la República Mexicana González et al. (2020) reportaron la prevalencia de Nosema apis en Mexicali en un 56.58 %, Tijuana con 58 % y San Luis Río Colorado con 7.89 %; y en cuanto a la presencia de Nosema ceranae se reportó en el Valle de Mexicali con una prevalencia del 15.79 %, Ensenada con 2.63 %, Tijuana con 1.32 % y San Luis Río Colorado con 1.32 %.
Así mismo, la presencia de Nosema se ha reportado en diferentes partes del mundo como España donde encontraron una prevalencia de 55.17 %, en Costa Rica de 67.5 %, en Chile 78.26 %, en Argentina 91.5 % (Calderón & Sánchez, 2011; Hinojosa & Gonzalez, 2004; Tiranti et al., 2017; Pacini et al., 2016; Medina-Flores et al., 2014a), de acuerdo a lo antes mencionado es posible que Nosema se encuentre en todo el mundo posiblemente debido a la resistencia del microsporidio a bajas y altas temperaturas, lo que le ha permitido prosperar en diferentes regiones del mundo (Forsgren & Fries, 2010).
En la presente investigación se reporta la ausencia de A. woodi en las regiones de estudio (Hopelchén- Sihochac), por lo tanto, los resultados coinciden con los obtenidos por (Martínez & Medina, 2011a; Martínez-Cesáreo et al., 2016; Loeza et al., 2020) donde indican la ausencia del ácaro traqueal en Yucatán, Estado de México y Nayarit, en este sentido, coincidimos con Loeza et al. (2020) quiénes indican que la ausencia del ácaro puede atribuirse a la inadaptabilidad que éste presenta a las diferentes regiones tropicales de México, sin embargo, este patrón no puede ser esclarecido debido a que los últimos reportes sobre los niveles de infestación datan de 1985 a 1986 en el noreste de México (Eischen, 1987).
CONCLUSIÓN
En el presente estudio se confirma la presencia de Varroa en un 98.5 % y 100 %, y de Nosema en un 85.9 % y 88.0 %, y una infestación simultánea de Varroa y Nosema de 92.2%. No se encontró la presencia de A. woodi en ninguna de las regiones evaluadas, el presente estudio da un panorama de la falta de tecnificación, así como los pocos o nulos conocimientos sobre el uso adecuado de tratamientos para el control de las enfermedades de las abejas, en este sentido, se abre una puerta de investigación en el ámbito de la sanidad apícola en el estado de Campeche, México.
