INTRODUCCIÓN

La paratuberculosis (PTBC) o enfermedad de Johne, es una enfermedad crónica y contagiosa causada por la bacteria Mycobacterium avium, subespecie paratuberculosis (MAP). En el acuerdo mediante el cual se dan a conocer en los Estados Unidos Mexicanos las enfermedades y plagas exóticas y endémicas de notificación obligatoria de los animales terrestres y acuáticos del Diario Oficial de la Federación, publicado en noviembre del 2018, la PTBC se encuentra catalogada dentro del grupo 3 de enfermedades y plagas, las cuales están constituidas por aquellas que se encuentran en territorio nacional, consideradas como endémicas, que representan un menor riesgo desde el punto de vista epidemiológico, económico, de salud púbica y para el comercio nacional e internacional; ya que pueden ser controlables y son de notificación mensual obligatoria (^{DOF, 2018}). La infección por MAP, afecta a bovinos, ovinos y caprinos; principalmente de producción lechera (^{Retamal et al., 2011}; ^{OIE, 2020}). Causa lesiones granulomatosas en aparato digestivo y se caracteriza por causar enteritis granulomatosa proliferativa y linfadenitis con infiltración mononuclear, lo que provoca síndrome de mala absorción a los animales infectados, afectando el desempeño productivo de los animales (^{Rathanaiah et al., 2017}). Uno de los principales mecanismos de infección se da en los terneros, cuando se infectan durante la lactancia por medio de infestación oral-fecal; aunque no se descarta que pudieran contagiarse en la etapa de estabulación.

El periodo de incubación de MAP oscila entre 4 meses a 15 años, y los signos clínicos pueden aparecer entre los dos y los cinco años (^{Eisenber et al., 2012}). Debido a las similitudes fisiopatológicas entre la PTBC en rumiantes y la enfermedad de Crohn en humanos, se ha sugerido que se pudiera tratar de una enfermedad zoonótica (^{Naser et al., 2004}); sin embargo, hasta el momento no se ha podido demostrar la relación directa entre la infección por MAP y la enfermedad de Crohn en humanos (^{Chaubey et al., 2017}). Se ha realizado PCR del gen IS900 y la prevalencia real de MAP en pacientes afectados por enfermedad de Crohn y la enfermedad intestinal no inflamatoria fue de 47 y 13 % respectivamente; sólo el 7 % de los pacientes con la enfermedad de Crohn fueron moderadamente positivos a la tinción Zielh Nelseen. En los hallazgos en histopatología se observó enteritis granulomatosa (83 y 90 %), enteritis linfoplasmocítica (17 y 14 %), edema y linfagiectasia (67 y 96 %) y vasculitis (20 y 73 %), para enfermedad de Crohn y MAP, respectivamente (^{Zarei et al., 2019}).

El diagnóstico de la PTB puede ser por medio de pruebas de ELISA, PCR, aislamiento bacteriano, fijación de complemento, inmunodifusión en gel de agar; así como tinción de Ziehl Neelsen en muestras de histopatología y heces; también se puede realizar por medio de la detección de inmunidad mediada por células (prueba de piel ano caudal); sin embargo presenta reacción cruzada con Mycobacterium bovis (^{Whittington et al., 2019}). La PTBC se encuentra distribuida a nivel mundial, en una encuesta realizada a 48 países se encontró que la PTBC es muy común, en aproximadamente la mitad de estos países, más del 20% de los rebaños estaban infectados por MAP (^{Whittington et al., 2019}). Se ha demostrado que sólo Suecia, Noruega y algunos estados de Australia se encuentran libres de la enfermedad, porque en estos lugares realizan informes válidos y medidas de control de MAP, y porque el objetivo es la erradicación de la enfermedad (^{Collins et al.,2010}; ^{Eslami et al 2019}; ^{Whittington et al., 2019}). La PTBC presenta una prevalencia en los bovinos a nivel mundial entre 7 a 60 %, siendo menor en ganado de carne que en ganado lechero; además, se ha calculado que en ovinos es del 16 % en América Latina y el Caribe (^{Fernández et al., 2014}).

En México, la información que se tiene sobre seroprevalencia de MAP en bovinos es escasa, los estudios realizados han sido principalmente en ganado ovino y caprino. En ovinos de San Luis Potosí se detectó una seropositividad de 9.48% (^{Morón et al., 2013}); mientras que en Jalisco, Guanajuato y el estado de México fue de 44.6% (^{Jaimes et al., 2008}), en Nayarit 5.16% (^{Mejía et al., 2017}), en Baja California 7.8% (^{Correa et al., 2013}). En Sonora se reportó una seroprevalencia general para ovinos del 7.48% y al analizarlo por regiones, la mayor seropositividad fue observada en el sur del estado con 11.10% (^{Morales et al., 2020}). En otros estudios de México se ha reportado la presencia de MAP en caprinos, en Veracruz se detectó una seropositividad del 0.6% (^{Martínez et al., 2012}), en la parte central de México de 8.29-9.67% (^{Favila et al., 2010}) y en Puebla se encontró una seroprevalencia del 48.1% (^{Gallaga et al., 2017}). En el estudio realizado por ^{Morales et al. (2020)}, se analizaron los factores de riesgo para la presentación de seropositividad a MAP en ovinos de Sonora y se encontró que el riesgo fue mayor cuando los animales nacieron fuera de la explotación y también en explotaciones con más de 300 animales. Aunque en bovinos la información sobre MAP es limitada, se ha observado que existe una seroprevalencia del 8.29-9.67% en el área central de México (^{Favila et al., 2010}).

En un estudio realizado por ^{Milián et al. (2015)}, donde analizaron la seroprevalencia de MAP en bovinos de diferentes estados de México, se detectó una seroprevalencia de 5% para el país; y los estados que mostraron mayor seroprevalencia fueron Jalisco y Guanajuato, con 11% y 10%, respectivamente. En este mismo estudio también se incluyeron los estados de Chihuahua y Sinaloa, los cuales colindan con Sonora y se detectó una seroprevalencia de MAP de 2% y 6%, respectivamente. Lamentablemente no existe información disponible sobre la situación actual de MAP en bovinos de Sonora, pero la presencia de la enfermedad en ovinos de este estado; así como en ovinos y bovinos de estados colindantes, sugieren que la enfermedad podría estar circulando en el ganado bovino del estado de Sonora.

El objetivo de este trabajo fue detectar la presencia de seropositividad a Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis en ganado bovino de diferentes municipios de Sonora, así como conocer cuál sería su prevalencia aparente en una población de bovinos clínicamente sospechosos (con emaciación y caquexia) y mayores de 3 años.

MATERIAL Y MÉTODOS

Diseño del estudio, tamaño de la muestra y colecta.

Se realizó un estudio epidemiológico observacional transversal entre mayo de 2018 y mayo de 2019; el tamaño de la muestra (n=385), se determinó con la metodología descrita por ^{Segura y Hondhold (2015)}; para esto se consideró la población total de 1,728,001 bovinos del estado de Sonora: 1,709,366 de producción de carne y 18,635 de leche (^{SIAP, 2018}), con un nivel de confianza del 95 %, un error estimado del 5 % y una prevalencia esperada del 5 %. Se realizó un muestreo no probabilístico por conveniencia. Los animales se seleccionaron de un rastro TIF de la ciudad de Hermosillo, que recibe bovinos de todo el estado de Sonora. Como criterio de inclusión se consideró que los animales tuvieran arete SINIIGA y marca de herrar que los identificara como procedentes de Sonora, que fueran mayores de 3 años y que mostraran signos de emaciación y caquexia. El criterio de exclusión fue que no se colectarían muestras de animales menores de 3 años y con condición corporal de 3-5. Además, se recopilaron datos sobre la finalidad zootécnica de los animales, edad, sexo y municipio al que pertenecían. Para clasificar las muestras de acuerdo con la situación geográfica de donde provenían los animales, se utilizó el Sistema Estatal de Información para el Ordenamiento Territorial del Estado de Sonora (SEIOT), que agrupa a diferentes municipios en unidades territoriales, que se muestran en la figura 1 (^{SEIOT, 2020}).

Figura 1 Unidades Territoriales Estado de Sonora muestreados (SEIOT, 2020) 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se muestrearon 96.10 % (370/385) hembras y 3.90 % (15/385) machos. Se encontró que el 3.90 % (15/385) de los animales muestreados fueron bovinos productores de carne, el 84.93 % (327/385) doble propósito (producción de carne y leche) y el 11.17 % (43/385); la finalidad zootécnica fue la producción de leche. El promedio de edad de los animales seropositivos a MAP fue de 7.5 ± 2 años, lo cual, de acuerdo con la literatura e infección por MAP, usualmente ocurre en los primeros meses de vida de los animales, en la etapa de lactancia por leche contaminada con heces, pero los signos clínicos se observan después de un largo periodo de incubación y generalmente aparecen entre los dos y los cinco años (^{Craven et al., 2000}). Los animales muestreados en este estudio fueron principalmente bovinos de desecho; además presentaron los signos característicos de PTBC que son emaciación y caquexia. Aunque el diagnóstico presuntivo de la enfermedad puede realizarse con base en los signos clínicos y los hallazgos a la necropsia, existen otras enfermedades que tienen las mismas manifestaciones clínicas; debido a ésto, se requiere la confirmación de laboratorio y pruebas serológicas (^{Bustamante et al., 2011}).

Se obtuvieron muestras serológicas de ganado bovino de 55 de los 72 municipios del estado de Sonora (tabla 1), lo que corresponde a un 76.39 % del territorio estatal; dichos municipios se encuentran en la parte centro norte del estado (fig. 1).

El municipio con mayor número de muestras fue Hermosillo con un 45.45 % (175/385). En el análisis serológico para la detección de anticuerpos anti-MAP, se observó que los municipios donde se detectaron muestras dudosas fueron: Hermosillo (n = 3), Guaymas (n = 1), Huachinera (n = 1), Ures (n = 1), Villa Pesqueira (n = 1) y Fronteras (n = 1) (fig. 2).

Figura 2 Unidades territoriales con muestras positivas a MAP 

Existen diversos estudios de seroprevalecia de la enfermedad, en donde a las muestras que presentan resultados dudosos se les considera positivas (^{Velez et al., 2016}; ^{Jaramilloet al., 2017}). La seroprevalencia aparente estimada para el estado fue de 2.08 % (8/385); estos resultados coinciden con lo detectado en Chihuahua por ^{Milián et al. (2015)}. Es sugestivo observar que, aunque Sonora también colinda con Sinaloa y Baja California, donde se detectaron seroprevalencias más altas (^{Milián et al., 2015}), la introducción de ganado al estado se encuentra prohibida por su elevado estatus sanitario; esto es debido a que Sonora se encuentra en etapa de erradicación de Mycobacterium bovis (Tuberculosis bovina). Dentro de las pruebas oficiales para el diagnóstico de tuberculosis bovina en México, se utiliza la prueba de tuberculinización; las cuales se consideran la prueba de pliegue ano caudal, cervical comparada y cervical simple. Esta prueba es altamente sensible y presenta baja especificidad, y la prueba de pliegue ano caudal es ideal para identificar poblaciones reactoras a las micobacterias; por lo que para discriminar a quien pudiera corresponder esta reacción se utiliza la doble cervical comparada (^{NOM-031-ZOO-1995}).

Existen similitudes inmunogénicas de MAP con Mycobacterium bovis, y dado a que se hizo un barrido con la prueba de tuberculina mediante el Plan Estratégico conjunto entre Estados Unidos - México para la colaboración en Tuberculosis bovina 2013-2018, y a que el estado de Sonora tiene avance como acreditado modificado avanzado para el USDA (Departamento de Agricultura de los Estados Unidos); la estrategia estatal se basa en la eliminación de reactores y despoblación de hatos positivos a pruebas de histopatología y aislamiento bacteriano (^{SENASICA, 2021}). Esto ha permitido un gran avance en la campaña de tuberculosis bovina y de manera indirecta minimizar la presencia de MAP en los bovinos de la entidad; sin embargo, existe la evidencia de seropositividad para MAP en ovinos del estado (^{Morales et al., 2020}); esto incrementa la posibilidad de haya la presencia de anticuerpos circulantes de MAP en la entidad y que en algún momento los bovinos tengan contacto con la enfermedad.

CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos en el presente estudio demuestran por primera vez la seropositividad a Mycobacterium avium subespecie paratuberculosis en ganado bovino de Sonora. Además, se observó una baja seroprevalencia aparente en la población de bovinos muestreada. Sin embargo, para tener información más precisa sobre el comportamiento epidemiológico de este agente etiológico en la población de ganado bovino de Sonora, es necesario que a futuro se realicen más análisis en animales productivamente activos dentro de las unidades de producción. Por otro lado, la presencia de MAP en Sonora, la cual es una enfermedad olvidada, pone en evidencia la necesidad de conocer su posible rol en la salud pública de México.