Ubicación

El presente trabajo fue realizado en el laboratorio de Fisiología Nutricional y Cirugía Experimental de la Unidad Académica de Agricultura, perteneciente a la Universidad Autónoma de Nayarit.

Obtención y características nutricionales de la carne de cerdo

Se utilizaron 70 kilos de lomos de cerdos de razas comerciales Yorkshire-Landrace, alimentados a libre acceso con una dieta que incluyó harina de aguacate al 10 % (LHA), durante un periodo de 56 días hasta finalizar la engorda, de acuerdo con las recomendaciones de la Norma Oficial Mexicana ^{NOM-062-ZOO-1999}. Los aguacates de la variedad Hass (Persea americana Mill) incluidos en la dieta de los cerdos, fueron de descarte comercial por su tamaño, sin demeritar su valor nutricional (^{Lemus et al., 2017}). Los lomos utilizados se caracterizaron en un trabajo anterior (^{Lemus-Avalos et al., 2020}), como un producto cárnico de composición química muy similar, con bajo contenido en grasa intramuscular (5.94 %), con 20.93% de proteína, 10.98 µg/g de γ-tocoferol, 3128 mg de ácido gálico/100 g de fenoles totales, con una alta actividad antioxidante analizado con los ensayos del radical DPPH (2,2- Difenil-1-picrilhidrazilo, D-9132) (477.16 µM Trolox/100g) y del radical ABTS (ácido 2,2'-azino-bis(3-etilbenzotiazolin)-6-sulfónico, A- 1888) (1054.55 µM Trolox/100 g). Es una carne baja en AGS, incluyendo el palmítico (C16:0) (21.93 %), que es reconocido como la grasa saturada más alta en la carne de cerdo; con mayor cantidad de Araquídico (20:0) (0.45 %). Con un alto contenido de ácidos grasos poliinsaturados, donde el ácido graso esencial Linoleico cis (alfa) (18:2 n6) representa el 12.91%, así como un alto contenido de AGP (13.82 %), por lo que tiene una relación alta de AGP/AGS (0.45 %) y AGP/AGM (0.25 %).

Sujetos de estudio

Para el estudio se eligieron 20 participantes adultos masculinos entre las edades de 30 a 60 años, con un IMC (índice de masa corporal) entre 27 a 33 kg/m², sin antecedentes de enfermedades cardiovasculares, ingesta de carne de cerdo en promedio una vez a la semana, sin realización de actividad física, sin uso de suplementos alimenticios con ácidos grasos omegas, ni medicamentos hipolipemiantes, no fumadores, además de aceptar por escrito participar en el estudio. Esta investigación está apegada a la declaración de Helsinki, a la Ley General de Salud y cuenta con aprobación de la Comisión Estatal de Bioética de Nayarit (CEBIOÉTICA de Nayarit) plasmado en el número de oficio 88/CEB/2018, No. de registro CEBN/17/2018.

Se formaron dos grupos de estudio, ambos consumieron diariamente 100 g de lomo de cerdo alimentados con harina de aguacate al 10 % (LHA). Un grupo de 10 sujetos (grupo A), lo consumió 4 semanas. El otro (grupo B) integrado con 10 sujetos, lo consumió por un periodo de 6 semanas. La historia nutricional de los individuos se obtuvo por medio de una encuesta directa.

Dieta

A los participantes se les capacitó para que cumplieran durante el experimento las recomendaciones de una alimentación balanceada de acuerdo a la OMS (^{OMS, 2017}), en base a las características de dieta saludable. La asesoría para el plan de alimentación fue de manera individualizada, de acuerdo al peso, talla y edad de cada sujeto, conforme a la recomendación de la FAO (^{Carbajal, 2013}), se incluyó en su dieta habitual la ingesta del lomo de cerdo proporcionado en el estudio.

Parámetros antropométricos

Se usó la evaluación antropométrica para determinar la composición corporal y se diagnosticó el grado de obesidad, utilizando el índice de masa corporal (IMC) y la clasificación de obesidad propuesta por la Organización Mundial de la Salud (^{OMS, 2020}). Se realizó la medición antropométrica al inicio y final de cada periodo en ambos grupos, utilizando una báscula marca Tanita® con una sensibilidad de ±100 g, y una báscula digital con bluetooth marca Benetre®; se obtuvo la medida del peso que se realizó en ropa ligera y sin calzado, y por método de bioimpedancia los valores de porcentaje de grasa visceral y porcentaje de grasa corporal. Con la cinta métrica, marca Seca® fijada a una pared lisa se obtuvo la altura (cm), respetando el plano de Frankfurt (porion-infraorbitario) paralelo al suelo y la línea bipupilar horizontal, apoyando la barra horizontal del estadímetro sobre el cuero cabelludo (^{Martínez y Ortiz, 2013}). El IMC se calculó como la razón entre el peso en kilogramos y la altura al cuadrado en metros, considerando el sobrepeso como un IMC igual o superior 25 (^{OMS, 2017}).

Para la obtención del perímetro de cintura (cm) y cadera (cm) se utilizó la cinta métrica metálica Lufkin®, todas las mediciones se realizaron utilizando técnicas internacionalmente aceptadas (^{Marfell-Jones, M. (ISAK) 2001}). Se dividió el perímetro de cintura (cm) entre la cadera (cm) para obtener el indicador cintura/cadera (ICC) como indicador de la distribución del tejido adiposo, este indicador es un predictor independiente de factores de riesgo y morbilidad. Se consideró moderado de 0.90 a 0.95 y alto mayor de 0.95 (^{Poirier et al., 2006}).

Perfil de lípidos séricos

En ambos grupos A y B, se le realizaron muestreos de sangre a los participantes al inicio y al final del periodo de cuatro o seis semanas del consumo de LHA. La muestra se obtuvo de la vena antecubital después de 12 horas de ayuno, se recolectó una muestra basal de sangre de 7 ml en tubo seco. Cada muestra fue colocada en tubos de ensayo y centrifugada a 4.000 rpm por 10 minutos después de la cual fue extraído el suero. Para la determinación de la concentración sérica se midieron con espectrofotómetro Byosistem modelo A160. Obteniendo mediciones de: glucosa mg/dL, (CT) colesterol total mg/dL, (TG) triglicéridos mg/dL, TGO (transaminasa glutámica oxalacética) U/L, colesterol HDL (lipoproteínas de alta densidad) mg/dL, HbA1c (hemoglobina glicada) %, el colesterol LDL (lipoproteínas de baja densidad) mg/dL, fue calculado a partir del CT, TG y HDL utilizando la fórmula de Friedewald (LDL=CT-HDL-TG/5) siempre que TG< 400 mg (^{Troyo-Barriga, 2004}). Para estimar el valor del colesterol VLDL (lipoproteínas de muy baja densidad) mg/dL, se dividió la concentración de triglicéridos por 5 (mg/dL) (^{D’Isa et al., 2013}).

Análisis estadísticos

Con los datos antropométricos y los perfiles lipídicos séricos obtenidos, se realizaron análisis descriptivos y comparación entre variables, empleando análisis cuantitativo con T pareada, para comparar en cada grupo las diferencias entre los periodos inicio y final del consumo de LHA. También se realizó en las variables de los perfiles séricos, un análisis cualitativo por medio de la prueba de X², comparando las proporciones de acuerdo a los niveles (B) bajos, (N) normales o (A) altos en cada grupo comparando las diferencias entre los periodos inicio y final del consumo de LHA. Para el análisis se empleó el software SPSS® Statistics 20 (^{SSPS, 2011}).

Parámetros antropométricos

Este estudio fue diseñado para evaluar el efecto en dos periodos de consumo de LHA sobre los perfiles antropométricos y de lípidos séricos en personas con sobrepeso. Se observó que todos los participantes del estudio disminuyeron significativamente grasa corporal e IMC, mostrando que cuando se aumenta el periodo de consumo de LHA a seis semanas (grupo B), se tuvieron mejores resultados, ya que disminuyeron también las variables grasa visceral y cintura, esto pudiera explicarse por el contenido de ácido linoleico de la carne, considerado ácido graso esencial que beneficia la reducción de grasa corporal (^{Arenas y López, 2009}) y peso corporal (^{Sanhueza et al., 2002}).

^{Celada et al. (2015}) estudiaron a personas con riesgo cardiovascular, añadieron productos cárnicos, donde se sustituyó la grasa animal por una combinación de aceite de oliva, linaza y pescado, en tres periodos de 4 semanas cada uno, reportaron disminución de grasa corporal, relación cintura-cadera y perímetro de cintura en el periodo de alimentación reducida en grasa y se redujo el IMC, mejoró el peso ideal en el periodo de dieta enriquecida con ácidos grasos; estos reportes coinciden con el estudio aquí realizado ya que también disminuyen los parámetros antropométricos en individuos que consumen alimentos funcionales; lo que sugiere que la ingesta de productos cárnicos con menos grasa o enriquecidos con AGI, mejora los marcadores antropométricos pudiendo reducir el riesgo a desarrollar ECV.

Existe una correlación entre IMC y porcentaje de grasa corporal (PGC); de acuerdo a esto, se puede entender la disminución del IMC al bajar el PGC. Así mismo se determinó que la prevalencia del tejido adiposo visceral, se relaciona con el IMC y la circunferencia de cadera (^{García et al., 2016}). El incremento del tejido adiposo abdominal (visceral), propicia una mayor síntesis y liberación de adipoquinas además de leptina, resistina, angiotensinógeno, citoquinas pro-inflamatorias (factor de necrosis tumoral [TNF]-α, interleuquina [IL]-6, inhibidor del activador del plasminógeno tipo 1 [PAI1]) y quemoquinas, que pueden deteriorar el metabolismo lipídico y glucídico a través del aumento de la resistencia a la insulina, e incrementan el riesgo cardiovascular por lo que medir el índice cintura/cadera (ICC) es útil en la predicción del riesgo cardiometabólico ^{Hernández-Rodríguez et al. (2018)}).

De acuerdo con ^{González-Acevedo et al. (2013)} los cambios pudieran deberse a que la suplementación con AGI inhibe la diferenciación de pre-adipocitos e incrementa la apoptosis de estas células, así como también intervienen en la regulación sobre el sistema nervioso simpático, en la producción de leptina y adiponectina. Dicha función se manifiesta con la regulación de la grasa corporal lo que conlleva a cambios en la distribución de la proporción de masa libre de grasa (^{Parra y Hernández, 2017}).

Perfil de lípidos séricos

Se observó que el consumo de LHA, en los individuos del grupo A (4 semanas) disminuyó significativamente los niveles TG, VLDL y aumentó LDL. Se muestran también los valores de los individuos del grupo B (6 semanas), observándose diferencias significativas en la disminución de glucosa.

Se observan mejores resultados cuando se consumió por más tiempo (6 semanas) de LHA porque se modificaron mayor número de variables favorables en la salud. El contenido de ácido graso esencial Linoleico cis de la carne consumida se puede asociar a los efectos antiaterogénicos encontrados, por su acción hipocolesterolémica e hipotrigliceridémica (^{Sanhueza et al., 2002}). Así como los compuestos fenólicos de la carne por sus propiedades antioxidantes desempeñan un papel importante en la prevención de enfermedades como desórdenes cardiovasculares, diabetes tipo 2, entre otras (^{Zapata et al., 2014}).

Resultados similares reportaron ^{Petzke et al., (2011)}, en un estudio realizado en mujeres jóvenes, sanas y de peso normal que consumieron diariamente 200 g de carne de cerdo magro durante cuatro semanas, observando que disminuyeron significativamente las concentraciones de colesterol total (−7%), colesterol LDL (-8%) y glucosa (-4%). ^{Delgado-Pando et al. (2014)}, realizaron un estudio en 22 voluntarios para evaluar el efecto de consumo de salchichas frankfurters y pate, reducido en grasa y enriquecido con omegas, tras su uso en 3 periodos de 4 semanas, con descansos entre ellos de 4 semanas; encontrando disminución de c-LDL, c-LDL oxidado y cociente c- LDL / c-HDL en los participantes. Resultados similares observaron ^{Maciá et al. (2005)}, cuando estudiaron personas con hipercolesterolemia (18 mujeres y 18 hombres), consumieron 100 g/día de jamón Ibérico de Bellota y aceite de oliva, los participantes presentaron un descenso del colesterol total, triglicéridos y del colesterol LDL cuando se consumieron tanto AGP como jamón ibérico de bellota, se mantuvieron con niveles normales de HDL.

Los resultados presentados en esta investigación, coinciden con lo observado por ^{Pastoriza et al. (2017)}, quienes realizaron un estudio con la ingesta de un alimento funcional y observaron que los participantes redujeron los niveles de glucosa en sangre significativamente, debido a las catequinas presentes en la dieta y su acción sobre las enzimas para el control de hiperglucemia post pandrial.

Para TG nuestros resultados coinciden con ^{Díaz-Perilla y Toro (2004)} quienes evaluaron una dieta rica en grasa monoinsaturada por 4 semanas que redujo significativamente los triglicéridos en un 18.1%. Se considera que el efecto es mayor si se parte de hipertrigliceridemia comparado con niveles normales de triglicéridos (^{Leslie, 2007}), mismo efecto que se pudo producir en este trabajo.

En el metaanálisis de (^{López-Huertas, 2012}) se concluye que existe suficiente evidencia para afirmar que la ingesta de dosis > 1g de AGI en pacientes con síndrome metabólico durante al menos 3 meses producen una reducción significativa de los triglicéridos plasmáticos en un rango variable de entre 7-25%.

La presencia de compuestos fenólicos, entre ellos los flavonoides, pudiera explicar el efecto hepatoprotector mostrado por el consumo de LHA debido a su actividad antioxidante demostrada, como resultado de una combinación de sus propiedades quelantes de hierro y secuestradoras de radicales libres (^{Bermúdez-Toledo et al., 2014}). Además de los compuestos fenólicos presentes, en los LHA, otros antioxidantes naturales con efectos inmunomoduladores, anti-inflamatorios, antifibróticos, secuestradores de radicales libres y estabilizadores de membrana; pudieran contribuir a proteger al hígado de cambios degenerativos. Así como la presencia del γ-tocoferol y su metabolito 2,7,8-trimetil-2- (β-carboxietil) -6-hidroxicroman ya han demostrado tener actividad antiinflamatoria (^{Fernandes et al., 2011}), por la inhibición de la actividad enzimática de ciclooxigenasa-2 (COX-2), (^{Muñoz-Velázquez et al., 2012}).

Algunos autores consideran que una ingesta dietética equilibrada y adecuada puede desempeñar un papel beneficioso cuando el perfil de lípidos en la sangre es desfavorable y sugieren que el riesgo de dislipidemia puede modificarse según el tipo de grasa ingerida (^{Peou et al., 2016}), se considera que el ácido graso oleico presente en el aguacate, puede desempeñar un papel activo en la reducción de colesterol y triglicéridos en plasma, así como disminuir el c-LDL sin mayor cambio en el c-HDL, reduciendo el riesgo de ECV.

Disminuir el consumo de fuentes nutricionales con AGS ayuda a prevenir el desarrollo de padecer diabetes mellitus tipo 2 (^{Mirmiran et al., 2018}). Un estudio de revisión publicado en el 2017 reportó que los sujetos que tienen una dieta baja en AGS mostraron mejores perfiles antiinflamatorios, o al menos una respuesta proinflamatoria (^{Rocha et al., 2017}). Estos hallazgos sugieren que el consumo de alimentos con AGI (ácidos grasos insaturados), contribuye a mejorar el estado inflamatorio y en consecuencia prevenir el desarrollo de resistencia a la insulina, diabetes y enfermedades cardiovasculares.

Se considera en este estudio que el tratamiento alimentario estuvo modificado con respecto a los ácidos grasos de igual modo que en otros estudios, (^{Jiya et al., 2015}). El perfil de ácidos grasos en los animales monogástricos es casi un reflejo directo de los ácidos grasos de su alimentación; por lo tanto, los LHA que se consumieron por los participantes contienen AGS preferentemente modificados por AGI logrando mejorar el perfil lipídico (^{Lemus-Avalos et al., 2020}). Al emplear carne de cerdo alimentado con aguacate, no solo se incorpora a la carne para consumo humano AGP sino también, antioxidantes que pueden beneficiar la salud al consumidor. (^{Hernández-López et al., 2016a}; ^{Hernández-López et al., 2016b}).