INTRODUCCIÓN

La producción de ganado bovino para carne en Sonora se desarrolla en más de 15 millones de hectáreas de agostaderos, se utiliza el 83% de la superficie estatal, con 1.5 millones de cabezas de ganado (^{Denogean et al., 2013}). Para el ganadero las condiciones del clima y ecológicas son un elemento restrictivo para una adecuada producción, la cual depende del potencial de los forrajes para satisfacer las necesidades nutricionales (^{Denogean et al., 2013}; ^{Retes et al., 2013}). El delicado equilibrio de nutrientes y salud de los bovinos está en riesgo constante al estar expuestos a infecciones por parásitos gastroentéricos (PGE), que disminuyen en forma importante el consumo de alimento, la conversión alimenticia y ganancia de peso, con morbilidad y mortalidad en animales jóvenes (^{Stromberg et al., 2012}).

En el abomaso se dañan las células secretorias que afectan la cantidad y calidad del ácido clorhídrico, lo cual modifica el valor pH hasta 6.5 y se disminuye la eficacia de la digestión y absorción de nutrientes; afecta el metabolismo mineral y proteico, en presentación subclínica y crónica los animales reducen su consumo de alimento entre 15 a 20 %, lo cual disminuye la ganancia de peso o hay pérdida de peso; por lo cual se aumentan las deficiencias nutricionales y se reduce la productividad del ganado (^{Torres, 2006}; ^{Biswajit et al., 2017}; ^{Oliviera et al., 2017}). En algunos casos se puede observar anorexia aguda, anemia, toxemia, daño a los tejidos y muerte; por lo general en animales jóvenes en el crecimiento y en ocasiones en adultos (^{Johanssos, 2017}).

El potencial impacto económico de los parásitos en México se estimó y se obtuvo para los nematodos gastroentéricos US$ 445.10 y para coccidias (Eimeria spp.) US$23.78 millones, con base a la población nacional en 2013 de 32.4 millones de bovinos (^{Rodríguez et al., 2017}). Por los efectos detrimentales en la producción y la salud, es importante disponer de información de la presencia de PGE en la región.

El objetivo del presente trabajo de investigación fue determinar la frecuencia y los géneros de parásitos gastroentéricos en bovinos de cuatro sectores del sur de Sonora, México.

MATERIAL Y MÉTODOS

Localización geográfica. El estudio se realizó en un sector de la Sierra alta y en la Sierra baja, así como dos sectores del valle del sur de Sonora. En el sector Sierra alta se trabajó en el municipio de Yécora, el cual se localiza a 215 kilómetros al norte de Cd. Obregón, a 1540 metros de altitud; el clima que predomina es templado subhúmedo con lluvias en la mayor parte del año. En febrero y marzo, la temperatura alcanza los 24.0°C y el promedio anual es de 24.4°C, con precipitación promedio anual de 944 mm (SMN, 2018). En el sector Sierra baja, se trabajó en el municipio de Rosario, en el poblado de Tesopaco, localizado con altitud de 450 metros; presenta clima semiseco o semicálido, con temperatura promedio máxima de 29.2°C. y mínima de 14.2°C. Las lluvias predominan durante julio y agosto, con precipitación media anual de 610.1 mm (^{SMN, 2018}).

En la zona Valle 1 y Valle 2, ubicados en el municipio de Cajeme, al sur del estado de Sonora, con altitud de 46 metros, donde predomina clima seco cálido extremoso, con precipitación media anual de 300 mm, el 73% de la precipitación se presenta de julio a septiembre, con temperatura promedio anual que fluctúa entre 24° C a 31° C; la máxima es de 48° C en verano y la mínima de 16° C en enero (^{SMN, 2018}).

Toma de muestras. En corrales de acopio del sector Sierra alta se muestrearon 218 becerros (140 machos y 78 hembras) y de Sierra baja a 173 becerros (130 machos y 43 hembras); todos eran pie de cría de bovinos, la mayoría criollo destetado o en inicio de destete, entre 5 y 10 meses de edad, criados en forma extensiva y a libre pastoreo. Las muestras de región Valle 1, fueron 222 muestras de 8 hatos de bovinos adultos productores de leche; de la región Valle 2, fueron 50 bovinos adultos en agostadero. La toma de muestras se realizó de enero a marzo y diciembre de 2018, y de enero a febrero de 2019, para realizar un estudio observacional y transversal (^{Thursfield, 2018}). Se realizó un muestreo por conveniencia en los corrales de acopio y en los hatos, en donde se permitió la toma de muestras (^{Scheaffer et al., 2012}).

A las muestras de heces se realizaron la técnica cualitativa de flotación y cuantitativa de MacMaster, para obtener huevos por gramo de heces (HGH), ooquistes por gramo de heces (OGH); coprocultivo y Baerman (^{Yacob et al., 2009}); en esta última las larvas (L3) presentes se identificaron con base en sus características morfológicas (^{Pinilla et al., 2018}). Se realizó la técnica de esporulación para identificación de las Eimerias (^{Mitchell et al., 2012}). Por medio del programa Microsoft Excel 2016, se obtuvieron los resultados que se muestran en estadística descriptiva (^{Wayne, 2014}).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la Sierra alta se encontraron: 83.03% (181/218) becerros positivos y 16.97% (37/218) negativos a parásitos gastroentéricos. El tipo de género para nematodos fue de 88.95% (161/181) positivos, cestodos 19.33% (35/181) y protozoarios 80.11% (145/181). El rango de MacMaster para cada género fue: nematodos 50-900 HGH, cestodos 50-6850 HGH, protozoarios 50-5050 OGH.

Los géneros más frecuentes fueron: Haemonchus spp. 79.5%, Oesophagostomum spp. 40.37% y Trichostrongylus spp. 34.78% (tabla 1).

Las infecciones por nematodos gastroentéricos se presentaron de uno a ocho géneros, las más frecuentes fueron: sencilla 43.47% (70/161), doble 25.46% (41/161) y triple 20.49% (33/161) (tabla 2).

En la Sierra baja se encontró: 56% (97/173) becerros positivos y 43.93% (76/173) negativos a los parásitos en estudio. La distribución por género se encontró para nematodos 86.6% (84/97), positivos y protozoarios 23.71% (23/97). El rango de MacMaster fue: nematodos 50-300 HGH y protozoarios 50-200 OGH.

Los nematodos más frecuentes fueron: Cooperia spp. 58.33%, Haemonchus spp. 17.85% y Ostertagia spp. 17.85% (tabla 1).

Con respecto a las infecciones por nematodos gastroentéricos, se presentaron de uno a seis géneros, las dos más frecuentes fueron: sencilla 80.9% y doble 19.04% (tabla 2).

En el estudio las zonas de Sierra alta y Sierra baja fueron positivos a nematodos en becerros, lo cual concuerda con reportes en donde la prevalencia de PGE en becerros está presente y aumenta en los meses próximos al año de edad; la prevalencia más alta se presenta en becerros de los 4 a los 12 meses de edad, y la mayor frecuencia entre 6 y 9 meses (^{Colina et al., 2013}). Otro factor importante a considerar es la convivencia de los becerros con los bovinos adultos, cuando son portadores de PGE contaminan el forraje y se favorece la infección de los becerros (^{Encalada et al., 2009}).

Al manejo del ganado en la sierra del estado de Sonora, se le conoce como “corridas”, éstas se realizan una o dos veces al año, es la mejor temporada entre los meses de octubre a abril del siguiente año. Los adultos reciben manejo reproductivo y sanitario como la desparasitación y vacunación; los becerros son separados y la mayoría van a corrales de acopio previo a la exportación. Los bovinos adultos que quedan en la explotación al ser desparasitados una vez, no es suficiente para controlar las poblaciones de PGE; estos contaminan las áreas de pastoreo y los becerros al ser infectados se evidencia por los resultados de una intensidad de infección para PGE de baja (0-500 HGH) a media (550-1000 HGH); se provoca un retardo en el crecimiento, reducción de la productividad y la reinfección de los becerros por la contaminación del forraje (^{Encalada et al., 2009}).

Con respecto a los géneros de PGE encontrados, varió en cada región de la sierra, lo cual es congruente con un estudio realizado, en donde se indica que los nematodos Haemonchus spp., Mecistocirrus spp., Trichostrongylus spp., Cooperia spp., y Oesophagostomum spp, son considerados importantes desde el punto de vista patológico y epidemiológico en diversas zonas geo-ecológicas, templadas y cálidas (^{Vázquez et al., 2004}). En otras regiones de México se muestra la distribución, diversidad de la frecuencia y de géneros de PGE en bovinos en diferentes estados, y dan la pauta de la adaptación que tienen a los diferentes ecosistemas como el subtropical y tropical (^{Quiroz, 2011}; ^{Fernández et al., 2015}; ^{Figueroa et al., 2018}; ^{Pinilla et al., 2018}). Los resultados de las dos regiones de la sierra muestran un avance importante en el conocimiento de la frecuencia e identificación de PGE, en becerros del sur de Sonora.

En la región Valle 1, se encontró: 17.56% (39/222) de positivos y 82.43% (183/222) negativos a parásitos gastroentéricos. Con respecto al tipo de género para nematodos 17.94% (7/39) y protozoarios 82.05% (32/39) de positivos, respectivamente. El rango de MacMaster para cada género parasitario fue: nematodos 50-1100 HGH y protozoarios 50-3250 OGH.

En las infecciones por nematodos gastroentéricos se presentaron de uno a cinco géneros, predominando la doble 71.43% y sencilla 28.5%.

En la región Valle 2, no se encontró la presencia de PGE y para protozoarios se obtuvo 46% (23/50) positivos, el rango de MacMaster fue de 50-100 OGH.

Los resultados para NGE de las regiones Valle 1 y Valle 2, son de menor frecuencia y esto puede ser influido por la edad los animales del muestreo que eran adultos (^{Encalada et al., 2009}), el manejo sanitario de desparasitación del hato antes del muestreo; así como a las condiciones de clima semiárido de la región (^{Martínez y Merino, 2011}; ^{Baumgard y Rhoads, 2013}), lo cual no favorece la formación y viabilidad de las larvas infectantes en el ambiente (tabla 2).

Con respecto a los protozoarios en la Sierra alta , las tres especies más frecuentes fueron: E. bovis 69.65%, E. alabamensis 34.48% y E. ellipsoidalis 24.13%. En la Sierra baja predominaron E. bovis 65.21% y E. alabamensis 43.47%. En la región Valle 1 la más abundante fue E. bovis con 46.5%. En Valle 2 se encontró a E. ellipsoidalis y E. bukidonensis con 25 % respectivamente (tabla 3).

Las infecciones de coccidia en Sierra alta se presentaron de uno a seis géneros de Eimeria, las tres más frecuentes fueron: sencilla 33.10%, doble 30.34% y triple 16.55%. En Sierra baja: sencilla 43.48% y doble 56.52%. Región Valle 1 fueron simple 71.88% y doble 15.63% y región Valle 2 simple 66.66% y doble con 33.33% (tabla 4).

En este estudio las zonas de Valle 1 y Valle 2, fueron positivos varias especies de Eimeria; lo cual concuerda con trabajos en donde se reporta que existen al menos 13 especies de Eimeria que infectan a bovinos, pero solo algunas son muy patógenas como E. bovis y E. zuernii (^{Das et al., 2015}; ^{Pascoti et al., 2011}) y E. alabamensis (^{Das et al., 2015}). En corrales techados se reporta a E. ellipsoidalis, E. alabamensis y E. auburnensis (^{Mitchell et al., 2012}; ^{Forslid et al., 2015}).

Las infecciones por Eimeria pueden provocar diarrea severa, heces que contienen sangre, fibrina y tejido intestinal; los signos son fiebre, dolor, tenesmo, anemia, deshidratación, debilidad, anemia y pérdida de peso (^{Pascoti et al., 2011}). Este complejo de efectos tiene consecuencias clínicas y económicas considerables. En áreas endémicas los becerros de primer año tienen alto riesgo de desarrollar coccidiosis clínica, y son comunes las infecciones por varias especies; siendo más comunes E. bovis, E. zuernii y E. alabamensis, durante las primeras dos semanas de vida (^{Samson et al., 2006}; ^{Pascoti et al., 2011}), y hasta los 12 meses de edad (^{Mitchell et al., 2012}; ^{Forslid et al., 2015}). Se estima que las pérdidas por reducción en la eficiencia alimenticia son del 25 a 60% por becerro, y se predijo con modelo simulador una pérdida del 6 a 8% anual por eimeriosis (^{Lassen y Osstergaard, 2012}).

Se han realizado diversos estudios en diferentes países como Perú, Brasil, Estados Unidos, India e Inglaterra; en donde las Eimerias más frecuentes identificadas fueron: E. bovis, E. zuernii, E. auburnensis, E. ellipsoidalis; con menor frecuencia E. subspherica, E. bukidnonesis, E. cylindrica, E. canadienses y E. alabamensis (^{Pascoti et al., 2011}; ^{Mitchell et al., 2012}; ^{Colina et al., 2013}; ^{Lucas et al., 2014}; ^{Das et al., 2015}).

En México los estudios realizados en bovinos de Yucatán y Guerrero, las Eimerias más frecuentes fueron: E. bovis, E. ellipsoidalis y E. zuerni; en menor proporción se encontró a: E. auburnensis y E. canadensis y E. parva (^{Rodríguez et al., 1996}; ^{Figueroa et al., 2018}).

En la presente investigación, los cuatro sectores tuvieron presencia de E. bovis, E. alabamensis, E. ellipsoidalis y E. auburnensis, su frecuencia varía por los diferentes grupos de edad y las condiciones ambientales; lo cual indica la capacidad de viabilidad de los ooquistes esporulados, que es más de un año (^{Lucas et al., 2014}). La mayoría de los estudios de infecciones naturales de Eimeria en bovinos confirman que las becerras menores de un año tienen una alta prevalencia de infección y eliminan el mayor número de ooquistes por heces al ambiente (^{Colina et al., 2013}; ^{Lucas et al., 2014}). La trasmisión está influenciada por los bovinos adultos que son portadores asintomáticos, que favorecen la infección frecuente en animales jóvenes (^{Mitchell et al., 2012}; ^{Colina et al., 2013}); la cual puede ocurrir en las áreas de descanso o “echaderos” y pastoreo dentro de los agostaderos, así como en los corrales de alojamiento.

CONCLUSIÓN

Se demuestra que los bovinos criados en la zona de estudio mostraron una frecuencia de baja 17.56% a alta 83.03% de parásitos gastroentéricos, con la presencia de uno a ocho géneros de nematodos; y de uno a siete géneros de protozoarios.