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Abanico veterinario
On-line version ISSN 2448-6132Print version ISSN 2007-428X
Abanico vet vol.8 n.3 Tepic Sep./Dec. 2018
https://doi.org/10.21929/abavet2018.83.1
Artículos de revisión
Revisión: El Ciclo Reproductivo de la Yegua
1Unidad Académica de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Zacatecas, Zacatecas, México.
El ciclo estral, o intervalo interovulatorio en la yegua, permite monitorear y seleccionar el momento más adecuado para la cópula o la inseminación artificial (IA). El ciclo estral se debe a la interacción de hormonas de la glándula pineal, hipotálamo, hipófisis, gónada y endometrio, y dura 21 días. La glándula pineal segrega melatonina durante las horas de obscuridad. En primavera-verano, existe menor secreción de melatonina, y el hipotálamo secreta a la hormona liberadora de las gonadotropinas (GnRH) para inducir la secreción de gonadotropinas: (FSH, hormona folículo estimulante y LH, hormona luteinizante) en la adenohipófisis y estimular la función ovulatoria. La FSH promueve el crecimiento folicular y la LH, la maduración folicular y la ovulación. Ambas estimulan la producción de estradiol en los folículos ováricos. El estradiol causa las manifestaciones de estro. Después de la ovulación, se forma el cuerpo lúteo que produce progesterona (P4), para la gestación. La P4 bloquea al hipotálamo y reduce la secreción de GnRH, interrumpiendo el ciclo estral. El hipotálamo, produce oxitocina, que se almacena en neurohipófisis y actúa en endometrio, estimulando a la prostaglandina F2α, para que ejerza luteolisis, y el inicio de un nuevo ciclo estral. En otoño e invierno se interrumpe la actividad ovulatoria.
Palabras clave: yeguas; ciclo estral; intervalo interovulatorio; estro; ovulación; estacionalidad
The estrous cycle or interovulatory interval in the mare allows monitoring and selection of the most appropriate time for copulation or artificial insemination (AI). Estrous cycle is an interaction of hormones of the pineal gland, hypothalamus, pituitary, gonad and endometrium lasting 21 days. The pineal gland secretes melatonin during dark hours. In spring and summer, there is less melatonin secretion, and the hypothalamus secretes gonadotropin-releasing hormone (GnRH) to induce gonadotropins secretion: (FSH, follicle-stimulating hormone, and LH, luteinizing hormone) in the anterior pituitary and stimulates the ovulatory function. FSH promotes follicular growth and LH, follicular maturation and ovulation. Both stimulate the production of estradiol in the ovarian follicles. Estradiol causes estrus signs. After ovulation, the corpus luteum is formed and produces progesterone (P4) for gestation. P4 blocks the hypothalamus and reduces the secretion of GnRH, interrupting the estrous cycle. The hypothalamus produces oxytocin, which is stored in the neurohypophysis (posterior pituitary): and acts on the endometrium, stimulating prostaglandin F2α secretion, to exert luteolysis and the start of a new estrous cycle. In autumn and winter, ovulatory activity is interrupted.
Keywords: mares; estrous cycle; interovulatory period; estrus; ovulation; seasonality
INTRODUCCIÓN
Las yeguas se reproducen en forma estacional con fotoperiodo alto (muchas horas luz/día ò primavera-verano), y así presentan sus partos en la temporada más adecuada para la supervivencia de su descendencia (Bronson y Heideman, 1994; Escobar, 1997). Utilizan el fotoperiodo para programar su actividad reproductiva: actividad ovulatoria o ciclicidad estral en los días con mayor cantidad de horas luz y anestro con la reducción del fotoperiodo (Escobar, 1997). El efecto del fotoperiodo se realiza por medio de la hormona melatonina, secretada en la glándula pineal durante las horas oscuras (Diekman et al., 2002). Por lo tanto, se establecen diferentes patrones de secreción a través del año, un periodo de mayor y otro con menor duración de melatonina, los cuales determinan las temporadas de anestro y de ovulación respectivamente (Guillaume et al., 1995). Existen además dos periodos de transición: primavera y otoño (Donadeu y Ginther, 2002; Ginther et al., 2003ª).
En la temporada ovulatoria, la yegua presenta ciclos estrales; se repiten sucesivamente, mientras la yegua no conciba y permanezcan las condiciones de fotoperiodo adecuadas (días con más cantidad de horas luz). Para establecer los intervalos interovulatorios se estimula el eje hipotálamo-hipófisis-gónada, con la participación adicional del útero. Estímulo que conduce al crecimiento folicular con producción de estradiol, ovulación, formación de cuerpo lúteo con producción de progesterona y regresión del cuerpo lúteo.
Conocer los intervalos interovulatorios permite establecer las condiciones para incrementar la fertilidad de las yeguas, mediante la selección del momento más apropiado para la monta natural o la inseminación artificial; así como la aplicación adecuada de hormonas, para manipular el ciclo estral, cuando sea necesario. Además, identificar las alteraciones que se presenten en esta parte del ciclo reproductivo, y aplicar los tratamientos más apropiados.
LA SECRECIÓN DE MELATONINA
El fotoperiodo influye sobre la secreción de melatonina vía neuroendócrina. En las especies donde se ha estudiado, el estímulo se capta en retina, posteriormente pasa al núcleo supraquiasmático (NSQ) del hipotálamo, ganglio cervical superior (GCS) y glándula pineal (GP). La ausencia del estímulo de la luz en la glándula pineal promueve la síntesis de la enzima N-acetil transferasa, la cual influye sobre la serotonina para transformarla en N-acetil serotonina, que se convierte en melatonina por acción de la enzima hidroxi-indol-o-metil transferasa. La melatonina actúa en el hipotálamo para regular la secreción de la hormona liberadora de las gonadotropinas (GnRH). Figura 1.
La retina actúa como foto-receptor, registra la presencia o ausencia de luz; el NSQ opera como reloj biológico interno, regula el ritmo circadiano endógeno; y la GP sirve como traductor, convierte la información neural en señal hormonal (Bittman et al.,1983; Lincoln, 1984b; Fitzgerald y McManus, 2000; Goldman, 2001).
La secreción de melatonina presenta ritmo circadiano, se reduce durante las horas de luz y se eleva durante la oscuridad (Salazar-Ortiz et al., 2011); por lo tanto, su periodo de secreción varía de acuerdo al número de horas luz del día y época del año. La Figura 2, muestra La concentración de melatonina en yeguas durante dos temporadas del año, con diferente proporción de horas luz/oscuridad. La concentración de la hormona se incrementa en horas oscuras y se reduce en horas con luz.
Figura 2 Concentración de melatonina en yeguas con largo y corto periodo de horas oscuras durante el día (adaptado de Salazar-Ortíz et al., 2011).
La secreción reducida de melatonina, como ocurre en primavera y verano, permite la función del eje hipotálamo-hipófisis-gónada (HHG), y como consecuencia la yegua presenta ciclos estrales hasta lograr concebir. En cambio, el mayor periodo de secreción de melatonina, como sucede en otoño-invierno, época del año con mayor cantidad de horas oscuras, los folículos no alcanzan el crecimiento adecuado para llevar a cabo la desviación o selección folicular; esto se debe a la reducción en la secreción de hormona luteinizante (LH); hormona relacionada con la desviación y maduración folicular (Bergfeld et al., 2001; Collins et al., 2007). Los folículos ováricos se atresian y no ovulan; por lo tanto, no se presenta el concierto endocrinológico que conduce a la ovulación y la yegua permanece en anestro (Guillaume et al., 1995).
Existen además dos periodos de transición: primavera y otoño (Donadeu y Ginther, 2002; Ginther et al., 2003ª). El periodo de transición de primavera se lleva a cabo del anestro a la ovulación; se caracteriza por incremento del crecimiento folicular y culmina con la primera ovulación del año (Bergfelt et al., 2001; Donadeu y Ginther, 2002). El de otoño une las temporadas ovulatoria y anestro; se caracteriza por la reducción del crecimiento folicular (Ginther et al., 2003ª).
Con base en lo anterior, la estacionalidad se debe incrementar en animales mantenidos en los hemisferios y reducirse conforme se aproxime al Ecuador; y de hecho así sucede. Las yeguas mantenidas en los hemisferios (Hughes et al., 1977; Sharp, 1980; Dowsett et al., 1993; Gentry et al., 2002) y alrededor del Trópico de Cáncer (Silva y Chávez, 1991; Orozco et al., 1992; Escobar, 1997); presentan una estacionalidad reproductiva más marcada que a menor latitud (González y Valencia, 1977; Saltiel et al., 1982) y en regiones cercanas al Ecuador (Quintero et al., 1995).
LA TEMPORADA OVULATORIA
En esta temporada se presenta el concierto hormonal que conduce a la ovulación (Irvine y Alexander, 1994), para conformar el intervalo interovulatorio. Como se puede observar en la Figura 3, en el hipotálamo se produce GnRH, la cual estimula la secreción de gonadotropinas: hormonas folículo estimulante (FSH) y luteinizante (LH), en el lóbulo anterior de la hipófisis (Alexander e Irvine, 1987).
Las gonadotropinas promueven el desarrollo folicular, la FSH hasta la desviación y LH hasta el nivel preovulatorio (Bergfelt et al., 2001). Los folículos producen estradiol e inhibina. El estradiol ejerce retroalimentación negativa sobre las gonadotropinas (Ginther et al., 2008ª) y la inhibina sobre FSH (Bergfelt y Ginther, 1985); además la LH se relaciona con la ovulación (Ginther, 1992). En las yeguas sin gestación mantenidas en la temporada con mayor cantidad de horas luz, las ovulaciones (acompañadas de celo) se repiten cada 21 días en promedio para constituir el ciclo estral (Ginther y Pierson, 1989; Ginther, 1992; Ginther et al., 2008f).
Ocurre la ovulación y se desarrolla el cuerpo lúteo, el cual produce progesterona; y ejerce retroalimentación negativa sobre las gonadotropinas (Gastal et al., 1999). El hipotálamo también produce oxitocina, esta hormona se almacena y se secreta en el lóbulo posterior de la hipófisis (Lincoln, 1984ª) y estimula el endometrio para la producción de prostaglandina F2α (Shand et al., 2000), la cual a su vez se encarga de la regresión del cuerpo lúteo al final del ciclo (Ginther y First, 1971; Stabenfelt et al., 1974; Ginther et al., 2008b; Ginther y Beg, 2009), con la subsiguiente reducción de progesterona y una nueva oportunidad para que la yegua conciba en el nuevo ciclo estral (Neely et al., 1979).
La oxitocina también se produce en útero (Watson et al., 1997; Stout et al., 2000; Allen, 2001), con lo cual se establece su secreción pulsátil; proceso importante en la luteólisis. Con base en lo anterior, los folículos ováricos crecen, maduran y ovulan debido al efecto de las gonadotropinas; y la yegua tiene la oportunidad de concebir y desarrollar la gestación (Gastal et al., 1997; Goudet et al., 1999; Crowell-Davis, 2007). El porcentaje de concepciones a través del año se presenta en la Figura 4. Como consecuencia, los partos se presentan en la primavera, época del año con las condiciones apropiadas para la supervivencia de su descendencia.
Con relación al comportamiento de la yegua, el ciclo estral se ha dividido en estro y diestro; y con relación a la fisiología en dos partes: folicular y lútea (Ginther et al., 1992; 1993). Estro es el periodo de receptibilidad sexual de la yegua, y el aparato genital se encuentra en condiciones de recibir y transportar espermatozoides, para finalmente culminar con la ovulación (Crowell-Davies, 2007; Ginther et al., 2008f). Se caracteriza por la presencia de folículos en diferente desarrollo y la secreción simultánea de estradiol, por lo cual también se le conoce como fase folicular. Su duración es de 5 a 7 días, con variación de 3 a 9 dependiendo de la época del año; es más prolongado en otoño (7 a 10 días), y de menor duración al inicio del verano (4-5 días). En el estro, la yegua busca al garañón, con desplazamiento lateral de la cola, orina frecuentemente en pequeñas cantidades, con secreción mucosa y eversión del clítoris; además baja la cabeza, relaja los músculos faciales, inclina la pelvis y separa los cuartos traseros para permitir la introducción del pene en el momento de la cópula (Crowell-Davis, 2007).
El diestro comprende la parte restante del ciclo, sin alteración del comportamiento del animal, permanece en su actividad cotidiana. Se caracteriza por la presencia de cuerpo lúteo con producción de progesterona, por lo cual también se le conoce como parte lútea; su duración varía de 12 a 16 días. La progesterona ejerce retroalimentación negativa sobre el hipotálamo para reducir la secreción de GnRH y como consecuencia de LH (Irvine y Alexander, 1993). A nivel de los ovarios, durante el intervalo entre ovulaciones o ciclo estral se presenta el crecimiento folicular con producción de estradiol, ovulación, formación del cuerpo lúteo y finalmente regresión lútea.
Figura 4 Porcentaje de concepción a través del año en yeguas mantenidas bajo fotoperiodo natural a 22° 58' (Escobar, 1997).
EL CRECIMIENTO FOLICULAR
El crecimiento folicular se caracteriza por la proliferación, diferenciación y secreción de las células foliculares, con el fin de establecer un ambiente apropiado para la maduración y preparación para fertilizar al ovocito (Armstrong y Webb, 1997); se realiza por medio de ondas y oleadas. En las yeguas se han encontrado dos tipos de oleadas: ovulatorias y anovulatorias (Ginther, 1993). Las ondas ovulatorias son las más frecuentes e inician su desarrollo en la parte media del intervalo interovulatorio y culmina con la ovulación (Ginther et al., 2003). Un detalle de esta información se puede observar en la Figura 5. Las anovulatorias pueden ser mayores o menores. Las mayores se han encontrado en el 24 al 25% de las yeguas, con desarrollo del folículo ovulatorio (Ginther et al., 2004ª) y se desarrolla durante la primera parte del intervalo entre ovulaciones (Bergfelt y Ginther, 1993ª). Las oleadas anovulatorias menores corresponden a folículos que llegan a medir de 22 a 23 mm de diámetro y se vuelven atrésicos. Estas oleadas se pueden presentar en menos del 25% de los casos y en cualquier parte del intervalo interovulatorio (Bergfelt y Ginther, 1993ª, Ginther, 1993; Ginther et al., 2004ª). Las oleadas ovulatorias, pese a tratarse de un proceso continuo, se pueden dividir para su estudio en 4 fases o periodos: común de crecimiento, desviación o selección, dominancia y ovulación.
Figura 5 Crecimiento folicular y concentración sanguínea de progesterona durante el ciclo estral de la yegua (adaptado de Gastal et al., 1997; Jacob et al., 2009ª; Slough et al., 2011).
Fase común de crecimiento: comprende desde la identificación de los folículos mediante ultrasonografía, generalmente de 6 mm de diámetro, hasta la desviación (periodo en que se selecciona un folículo para continuar su crecimiento y los demás sufren atresia (Ginther, 1993). En esta parte del proceso, los folículos aumentan su tamaño de manera uniforme, 2.8 mm/día, y ninguno influye sobre el crecimiento de sus compañeros (Gastal et al., 1997). Todos los folículos presentan la capacidad para continuar su crecimiento y participar en la siguiente fase del desarrollo folicular. Sin embargo, sólo uno (u ocasionalmente dos; Ginther et al., 2009ª) lo hará; los demás pierden esta capacidad aproximadamente 48 horas después de la desviación y sufren atresia (Gastal et al., 2004; Ginther et al., 2004ª, 2004b).
Los folículos de mayor diámetro, alcanzan antes el tamaño para la desviación (Gastal et al., 1997); por lo tanto, presentan mayor probabilidad para continuar su desarrollo; la probabilidad aumenta conforme se aproxima el diámetro esperado para el inicio de la desviación. En el 60% de las oleadas, el folículo de mayor tamaño continúa su crecimiento; en los casos restantes, el folículo mayor detiene (o ligeramente reduce) su incremento de tamaño durante la fase común de crecimiento y lo reemplaza el segundo. La FSH estimula el crecimiento folicular durante la fase común en todas las oleadas; en las oleadas ovulatorias, la concentración sanguínea de FSH se incrementa paulatinamente desde el periodo previo, a la identificación de los folículos, mediante ultrasonografía hasta 13 mm de diámetro; lo que sucede 3 días anteriores a la fecha esperada para la desviación (Gastal et al., 1997; Donadeu y Ginther, 2001; Bergfeld et al., 2001; Ginther et al., 2003ª; 2003b). Posteriormente la concentración sanguínea de FSH disminuye, pero con el nivel suficiente para impulsar el desarrollo del futuro folículo dominante hasta 48 horas después del diámetro esperado para la desviación (22 mm), pero incapaz de promover el desarrollo de los demás, los cuales sufren atresia debido a la falta de apoyo hormonal (Ginther et al., 2003ª; 2003b; Checura et al., 2009). La información detallada de este proceso se muestra en la Figura 6.
Figura 6 Desarrollo folicular durante la fase común de crecimiento (diferentes colores), esviación y folículo dominante (línea verde); así como medias de FSH (línea azul) durante el ciclo estral de la yegua (adaptado de Gastal et al., 1997; Jacob et al., 2009ª).
El efecto de la FSH se realiza por medio del IGF-I (Ginther et al., 2004c; 2004d; 2008c; 2008d; Checura et al., 2010ª; 2010b), y su reducción se debe al efecto de retroalimentación negativa que realizan el estradiol y la inhibina; hormonas producidas en las células de la granulosa (Miller et al., 1979, 1981; Bergfelt y Ginther, 1985; Bergfelt et al., 2001; Watson et al., 2002; Donadeu y Ginther, 2003; Ginther et al., 2005ª; 2008ª). El nivel de FSH regresa a su concentración basal de 2 a 3 días después de la desviación (Checura et al., 2009).
La desviación ó selección folicular: en la desviación o selección folicular un folículo de cada oleada (ocasionalmente dos) continúa su producción de estradiol y como consecuencia mantiene su crecimiento, los demás sufren atresia (Gastal et al. 1997, 1999; Ginther et al., 2003ª; 2003b; 2004b). El incremento continuo de la síntesis de estradiol en este folículo promueve el desarrollo de receptores para LH en sus células de la granulosa, receptores que se incrementan conforme aumenta el diámetro folicular (Goudet et al., 1999); con lo cual puede incrementar su producción de estradiol (pese a la reducción de FSH) y transformarse en folículo dominante (FD) (Goudet et al., 1999; Gastal et al., 1999ª; 1999b; Ginther et al., 2004ª); lo que no sucede en los folículos subordinados, por eso sufren atresia (Ginther y Bergfelt, 1993; Ginther et al., 2004ª; Gastal et al., 2006ª; 2006b; Claes et al., 2017).
La reducción en la concentración de LH conduce a la disminución del diámetro folicular (Gastal et al., 1999b, 2000). La continua disminución de FSH, como sucede en esta parte del proceso, conduce al daño morfológico y funcional de los folículos subordinados (Gastal et al., 1999ª; Gastal et al., 1999b; Donadeu y Ginther, 2001); por lo tanto, la FSH apoya el desarrollo folicular hasta la desviación. La tarea de promover el crecimiento del folículo dominante corresponde a la LH (Gastal et al., 1997; Bergfelt et al., 2001).
La concentración sanguínea de LH se incrementa antes de la desviación (Berfelt et al., 2001); además de los cambios hormonales discutidos anteriormente, se incrementa el flujo sanguíneo en el futuro folículo dominante dos días antes de que adquiera el diámetro esperado para la desviación (Acosta et al., 2004b).
La Figura 5, muestra al folículo dominante que mantiene su crecimiento constante hasta uno o dos días antes de la ovulación (Jacob et al., 2009ª), y ovula (oleada ovulatoria) o sufre atresia (oleada anovulatoria mayor). El folículo dominante incrementa su tamaño de 2.5 a 3 mm de diámetro por día después de la luteólisis. Por consiguiente, el folículo llega a medir de 40 a 45 mm de diámetro el día previo a la ovulación (Ginther, 1993; Ginther et al., 2003), y en forma de pera (Kimura et al., 2005). La tasa de crecimiento del folículo ovulatorio disminuye la víspera de la ovulación en yeguas con una y dos ovulaciones (Gastal et al., 2006ª; Gastal et al., 2006b; Ginther et al., 2008c). El inicio de la reducción del diámetro folicular coincide con el mayor nivel de LH de la secreción ovulatoria (Gastal et al., 2006ª; Gastal et al., 2006b; Gastal et al., 2006c). (Figura 7).
Los factores de crecimiento: similares a la insulina-I (IGF-I) y vascular endotelial (VEGF), también participan en la desviación folicular. El IGF-I estimula la proliferación en las células de la granulosa (CG) y realiza sinergia con las gonadotropinas para promover la diferenciación de las células foliculares (Spicer y Echternkamps, 1995). La concentración de IGF-I libre se incrementa diferencialmente en el futuro folículo dominante antes del inicio de la desviación (Donadeu y Ginther, 2002), e incluso estimula su desarrollo en animales con bajo nivel de gonadotropinas (Checura et al., 2010ª). El estradiol incrementa la síntesis de IGF-I y potencializa la expresión de receptores para gonadotropinas en las células de la granulosa. La IGF-I aumenta la sensibilidad de las células de la granulosa a las gonadotropinas.
Figura 7 Síntesis de estradiol en los folículos antes (A) y después (B) de la desviación (varios autores, ver texto).
El VEGF se incrementa en el folículo dominante y su aumento parece mediado en parte por IGF-I (Ginther et al., 2004d). Se cree que el VEGF se involucra en el incremento de vascularización del futuro folículo dominante antes de la desviación, lo cual presumiblemente aumenta la disponibilidad de gonadotropinas circulantes al folículo (Acosta et al., 2004ª). El folículo dominante incrementa el flujo sanguíneo antes de la desviación, mayor flujo que los folículos subordinados (Acosta et al., 2004b). El incremento de la vasculatura en la pared del folículo dominante se mantiene durante su maduración y conforme se aproxima a la ovulación (Gastal et al., 2006ª, 2007; Ginther et al., 2009d), pero con reducción drástica de la perfusión sanguínea horas antes de la ovulación (Gastal et al., 2006ª; Ginther et al., 2007b).
LA OVULACIÓN
La ovulación es el proceso mediante el cual se desintegra la pared folicular para dejar en libertad al ovocito y al fluido folicular en la fosa de ovulación. El ovocito y la corona radiada se depositan en el oviducto y el líquido folicular en cavidad abdominal. Las hormonas contenidas en el líquido folicular se absorben y ejercen su acción en el proceso reproductivo (Bergfelt et al., 1991). Las yeguas con dos folículos dominantes en un ciclo presentan doble ovulación, con 24 horas de intervalo, lo cual sucede en el 40% de los casos aproximadamente, y podría conducir a doble gestación (Ginther et al., 2008e).
Se presenta la luteolisis y la reducción de progesterona, así como la disminución de estradiol en los días previos a la ovulación. Se remueve la retroalimentación negativa sobre el hipotálamo y, por consiguiente, se incrementa la liberación de GnRH; la cual, a su vez, estimula la secreción de LH que se relaciona con la ovulación (Gastal et al., 1999b; Ginther et al., 2006). La concentración de LH se incrementa paulatinamente en los últimos días del intervalo interovulatorio, su aumento en esta parte del ciclo es muy ligero; posteriormente registra aumento considerable en el periodo comprendido entre 48 horas antes a un día después de la ovulación; el máximo nivel se presenta el día posterior a la ovulación (Ginther et al., 2005; Ginther et al., 2006; Jacob et al., 2009ª). Ver Figuras 8 y 9.
Figura 8 Desarrollo folicular durante su fase de crecimiento (varios colores), desviación y folículo dominante (línea verde); además, medias de LH durante el ciclo estral de la yegua (adaptado de Gastal et al., 1997; Ginther et al., 2006).
Figura 9 Concentración hormonal con relación a la ovulación en la yegua (adaptado de Jacob et al., 2009a).
La FSH muestra un incremento ligero que coincide con un aumento considerable de LH y reducción de estradiol, dos días previos a la ovulación (Jacob et al., 2009ª). El estradiol ejerce retroalimentación negativa sobre la secreción de gonadotropinas, a esto se debe la coincidencia entre reducción de estradiol e incremento de gonadotropinas (Miller et al., 1981; Donadeu y Ginther, 2003; Gastal et al., 2006ª; Ginther et al., 2007ª; Ginther et al., 2008ª; Ginther et al., 2008c; Ginther et al., 2009b; Ginther et al., 2010). El estradiol presenta su mayor concentración dos días previos a la ovulación y después disminuye para registrar su nivel basal, 7 días después; lo que equivale a 5 días posteriores a la ovulación (Ginther et al., 2007ª; Jacob et al., 2009ª), ver Figura 9.
La inhibina ejerce retroalimentación negativa sobre la FSH, su liberación en cavidad abdominal, con su correspondiente absorción, interrumpe el incremento de FSH iniciado previamente; esto se realiza de 12 horas antes a 12 horas después de la ovulación (Nambo et al., 2002; Ginther et al., 2008ª). Como se muestra en la Figura 9, después de esta ligera interrupción, la concentración de FSH continúa incrementando (Jacob et .al., 2009ª). El máximo nivel de inhibina coincide con la ovulación (Bergfelt et al., 1991; Rosser et al., 1994; Nambo et al. 2002; Ginther et al., 2008ª). El estradiol e inhibina presentan efecto sinérgico sobre la supresión de FSH (Miller et al., 1981; Donadeu y Ginther, 2003; Ginther et al., 2008ª).
La progesterona se incrementa paulatinamente después de la ovulación y ejerce retroalimentación negativa sobre la LH (Gastal et al., 1999b; Ginther et al., 2006; Ginther et al., 2007ª; Ginther et al., 2007b), por consiguiente, el nivel de LH se reduce después del día posterior a la ovulación (Jacob et al., 2009ª); por lo tanto, conforme se incrementa el nivel de progesterona se reduce la secreción de LH (Jacob et al., 2009b). Esta información se puede consultar en la Figura 9. Lo mismo sucede durante el desarrollo folicular, el tratamiento con progesterona durante la primera parte de la oleada de crecimiento folicular reduce la concentración circulante de LH (Gastal et al., 1999b; Gastal et al., 2000; Bergfelt et al., 2001). La LH, además de participar en la maduración folicular y ovulación, también se encarga del desarrollo y mantenimiento del cuerpo lúteo (Ginther et al., 2004ª; Ginther et al., 2005b; Ginther et al., 2008f).
La yegua ovula de 24 a 48 h antes del final del celo, con variación del diámetro folicular entre 35 y 55 mm (Ginther, 1993; Ginther y Bergfelt, 1993), y el folículo en forma de pera (Kimura et al., 2005). Para esto, el folículo emigra hacia la fosa de ovulación, el único sitio en el cual el ovario libera al ovocito. El cambio en su forma de esférico a no esférico (Gastal et al., 1998) y reducción de su turgencia (Gastal et al., 2006c) se presenta de 24 a 12 horas antes de la ovulación. Las yeguas ovulan consistentemente al mismo diámetro folicular en los ciclos consecutivos (Cuervo-Arango y Newcombe, 2008).
La información disponible en el proceso de ovulación en la yegua indica que el incremento de LH, durante el pulso ovulatorio, activa la matriz de metaloproteinasas (Li et al., 2006). Las enzimas proteolíticas encargadas de la remodelación tisular que se extiende hacia el ápice del folículo, lo cual culmina con la desintegración de la pared folicular y, como consecuencia, la ovulación (Song et al., 1999; Robker et al., 2000; Riley et al., 2004; Sessions et al., 2009).
La acción de la LH probablemente se realice a través de las prostaglandinas. En la yegua, la enzima prostaglandina G/H sintasa-2 (PGHS-2), también llamada ciclooxigenasa-2 (COX-2), se expresa en las células de la granulosa, 30 h después del inicio del incremento ovulatorio de LH, o después de la aplicación de hCG. La PGHS-2 es la primera enzima limitante en la biosíntesis de prostanoides a partir de ácido araquidónico (Sirois y Dore, 1997). La ovulación se ha impedido en yeguas tratadas experimentalmente con inhibidores de la síntesis de prostaglandinas, como flunixin meglumine (Cuervo-Arango y Domingo-Ortiz, 2011) aún en yeguas con elevada concentración de LH (Cuervo-Arango et al., 2011).
LA FORMACIÓN DEL CUERPO LÚTEO
La secreción ovulatoria de LH, además de provocar la ruptura folicular, luteiniza las células de la granulosa para constituir el cuerpo lúteo. En cada lugar donde se realiza la ruptura folicular durante la ovulación, se forma un cuerpo lúteo. El cuerpo lúteo conserva la misma forma que tenía el folículo antes de la ovulación, en forma de pera (Kimura et al., 2005).
El cuerpo lúteo en la yegua se forma a partir de las células de la granulosa del folículo ovulatorio, y se constituye por células lúteas grandes y pequeñas (Van Niekerk et al., 1975). Las células grandes producen progesterona, bajo la influencia de LH y progesterona; estas hormonas actúan a través de sus receptores celulares específicos para la producción de progesterona (Roberto da Costa et al., 2005; Galvao et al., 2010).
El efecto luteotrópico de la LH se realiza a través de la trayectoria de la señal-transducción PKA y MAPK con el incremento en la fosforilación de la proteína StAR. La proteína StAR fosforilada incrementa en forma aguda el transporte de colesterol, a través de la membrana de la mitocondria, para que en ella actúe la enzima de desdoblamiento de la cadena lateral citocromo P450; la enzima limitante en la síntesis de progesterona. La secreción de esta hormona se inicia en el momento de la ovulación (Roberto da Costa et al., 2005), se incrementa paulatinamente hasta alcanzar su mayor concentración en la circulación sanguínea (12.8 ng/ml) en el día 8 del intervalo, posteriormente se reduce ligeramente hasta la regresión del cuerpo lúteo o luteólisis, esto último sucede alrededor del día 14 (Ginther et al., 2007c).
El periodo de ligera reducción de la hormona, es decir, entre los días 8 y 14, se le conoce como preluteolítico, y se debe a la reducción del apoyo hormonal de la LH (Ginther et al., 2007c) y a la secreción de prostaglandina F2α (Ginther et al., 2011b). En la mayoría de las yeguas (67%) se presentan de 2 a 3 pulsos de poca amplitud (≈45 pg/ml), a intervalos de 8 horas de prostaglandina F2α en el período preluteolítico (Ginther et al., 2011b). Ver Figura 9.
La concentración de progesterona es muy variable, algunos estudios han publicado diferentes concentraciones, pero con nivel superior a 4 ng/ml (Evans e Irvine, 1975; Beules y Holdworth, 1978; Hunt et al., 1978; Nagy et al., 2004; Honnens et al., 2011; Slough et al., 2011), valores considerados adecuados para mantener la gestación (Ginther, 1992). El área del cuerpo lúteo y la concentración sanguínea de progesterona presentan la misma tendencia, se reducen paralelamente del día 8 del ciclo al inicio de la luteólisis (Ginther et al., 2007c).
La progesterona promueve la secreción del endometrio con lo cual prepara el útero para la gestación, inhibe la contracción del miometrio y presenta retroalimentación negativa sobre GnRH (Irvine y Alexander, 1993). Como consecuencia, inhibe el comportamiento del estro.
LA PRODUCCIÓN DE PROGESTERONA
La progesterona se sintetiza a partir del precursor colesterol, el cual en la célula lútea pasa al interior de la mitocondria para transformarse en pregnenolona, bajo la influencia de la enzima de desdoblamiento de la cadena lateral Citocromo P450. En el ingreso del colesterol a la mitocondria participa la proteína reguladora aguda de los esteroides (StAR; por sus siglas en inglés: steroid acute regulatory protein). Este proceso es el paso limitante para la síntesis de esteroides (Stocco y Clark, 1996a,b; Watson et al., 2000; Slough et al., 2011). La pregnenolona sale de la mitocondria y se dirige al retículo endoplásmico liso, en donde la enzima 3β-deshidrogenasa hidroxiesteroide lo transforma en progesterona (Slough et al., 2011). Se ha sugerido que la LH incrementa simultáneamente la expresión de los genes codificadores para proteína StAR y las enzimas de desdoblamiento de la cadena lateral P450 y 3β-deshidrogenasa hidroxiesteroide (Beg et al., 2005; Slough et al., 2011; Kozai et al., 2012).
LA REGRESIÓN DEL CUERPO LÚTEO
En la ausencia de un embrión viable, se presenta la regresión estructural y funcional del cuerpo lúteo, también conocida como luteólisis, con una reducción drástica en la concentración sanguínea de progesterona a menos de 1 ng/ml. Antes se presenta la pre-luteólisis (del día 8 al 14 del ciclo), y el periodo de transición de pre-luteólisis a luteólisis; esta última se manifiesta con un pulso de prostaglandina F2α de ≈45 pg/ml y corresponde al momento en que inicia la reducción drástica de progesterona (Ginther y Beg, 2012ª); luego viene la posluteólisis, y corresponde al periodo con menor concentración de progesterona (≤0.9 ng/ml).
La luteólisis en la yegua inicia el día 14 del ciclo, lo que equivale a 9 días antes de la siguiente ovulación, con duración aproximada de 23 horas (Ginther et al., 2011ª; Ginther et al., 2011b; Ginther y Beg, 2012ª; Ginther y Beg, 2012b). La prostaglandina F2α que se produce en el endometrio promueve la regresión del cuerpo lúteo (Ginther y First, 1971; Stabenfeldt et al., 1974). La yegua es muy sensible a la acción de la prostaglandina F2α (Kimball y Wyngarden, 1977); esta hormona se segrega en pulsos, el intervalo promedio entre ellos es de 9 horas (Ginther et al., 2011b); La amplitud de los pulsos de esta hormona se incrementa conforme avanza la luteólisis. Al inicio se presenta un pulso de ≈78 pg/ml, seguido de otro de mayor amplitud, ≈193 pg/ml (Ginther et al., 2011ª). La luteólisis se inicia con los primeros pulsos de secreción de prostaglandina F2α (Ginther et al., 2009c) y se induce con 2 a 4 pulsos secuenciales (Ginther et al., 2008f, Ginther et al., 2009ª).
Se han identificado la secreción de cortisol, estradiol y oxitocina, asociado a la secreción pulsátil de prostaglandina F2α durante la luteólisis (Ginther y Beg, 2011ª; Ginther y Beg, 2011b; Ginther y Beg, 2012a; Ginther y Beg, 2012b). De éstas, la oxitocina se secreta simultáneamente a cada pulso de la luteólisis, por lo tanto, su secreción también es pulsátil. De hecho, se ha estimulado la secreción de prostaglandina F2α mediante aplicación de oxitocina de manera pulsátil. Por lo tanto, la oxitocina se considera, como se ha hecho para otras especies, estimuladora de la secreción de prostaglandina F2α y como consecuencia participa en la luteólisis (Penord et al., 2013; Santos et al., 2015). La oxitocina se sintetiza en el hipotálamo y se almacena en el lóbulo posterior de la hipófisis ó neurohipófisis. No se produce en el cuerpo lúteo (Stevenson et al., 1991; Stout y Allen, 1999) como sucede en rumiantes (Wathes y Swann, 1982; Ivell y Richter, 1984; Swann et al., 1984). Pero en la yegua también se sintetiza en el endometrio. Ver Figura 3.
En la regresión del cuerpo lúteo se disminuye el suministro sanguíneo, se presenta infiltración de leucocitos, disrupción celular y pérdida de capacidad esteroidogénica de las células lúteas para desintegrar el cuerpo lúteo, y como consecuencia la secreción de progesterona (Ginther y Beg, 2011).
CONCLUSIONES
El ciclo estral en la yegua se presenta en primavera y verano, durante la época de mayor cantidad de horas luz/día (fotoperiodo alto); lo que equivale a menor periodo de secreción de la hormona melatonina. La melatonina se produce en la glándula pineal. El hipotálamo segrega GnRH (hormona liberadora de gonadotropinas), con características para promover la secreción de las hormonas folículo-estimulante (FSH) y hormona luteinizante (LH), del lóbulo anterior de la hipófisis ó adenohipófisis, de manera adecuada para estimular la función ovulatoria.
La FSH promueve el crecimiento folicular y la LH se encarga de la maduración folicular y ovulación; su acción coordinada se relaciona con producción de estradiol, hormona relacionada con la manifestación del celo. Después de la ovulación se desarrolla el cuerpo lúteo el cual produce progesterona, hormona que ejerce retroalimentación negativa sobre la secreción de gonadotropinas. Al final del ciclo, la oxitocina promueve la secreción endometrial de prostaglandina F2α, la cual se encarga de la regresión del cuerpo lúteo. Con esto se inicia otro ciclo, con una nueva oportunidad para que la yegua conciba.
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Recibido: 02 de Enero de 2018; Aprobado: 22 de Mayo de 2018
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