Introducción

La membrana epirretiniana (proliferación epirretiniana de la mácula) es una proliferación fibrocelular sobre la superficie de la retina neurosensorial que, cuando se desarrolla sobre la mácula, el área de mejor visión, afecta o reduce la calidad y la cantidad en la mejor agudeza visual corregida final. Se desarrolla de manera espontánea (primaria) o secundaria a enfermedades vasculares o inflamatorias de la retina o de la úvea. Es una de las complicaciones más comunes que se presentan después de la cirugía para tratar el desprendimiento regmatógeno de retina¹, con una incidencia en general del 9.3%² al 32.7%³.

La criorretinopexia con cerclaje escleral y la vitrectomía son dos de las técnicas quirúrgicas más habituales para tratar el desprendimiento regmatógeno de retina. El desarrollo de una membrana epirretiniana se considera una complicación secundaria potencialmente invalidante que puede aparecer después de ambas técnicas y limitar la recuperación de la visión; su incidencia no difiere entre ambos procedimientos⁴,⁵. Algunas membranas epirretinianas requieren ser eliminadas quirúrgicamente cuando distorsionan la calidad o la cantidad de la visión o si concomitantemente producen alteraciones en los biomarcadores tomográficos de la mácula; su remoción quirúrgica mejora la agudeza visual en un número significativo de casos⁶.

Se ha reportado que las membranas epirretinianas aparecen alrededor de 3 meses después de una vitrectomía para tratar un desprendimiento de la retina⁷-¹⁰. En un estudio sobre desenlace a largo plazo de la cirugía para tratar el desprendimiento de retina se encontró que las membranas epirretinianas se desarrollaron antes en los pacientes tratados mediante cerclaje escleral y criorretinopexia (11.93 ± 4.54 semanas) que en los tratados con vitrectomía (18 ± 6.45), con una prevalencia semejante¹¹.

Detectar temprano las membranas podría requerir evaluar en periodos específicos, que no se han determinado en nuestro medio. Se diseñó un estudio para comparar el tiempo de presentación de las membranas epirretinianas, mediante un análisis de sobrevida, entre dos técnicas de tratamiento del desprendimiento regmatógeno de retina primario con involucro macular, y adicionalmente se evaluó el resultado visual final después de retirar las membranas epirretinianas.

Método

Estudio observacional, comparativo, longitudinal y retrospectivo para comparar la incidencia de membranas epirretinianas después de dos técnicas de retinopexia. La muestra se obtuvo de los pacientes de dos centros de atención oftalmológica de la Ciudad de México, intervenidos quirúrgicamente entre enero de 2014 y diciembre de 2019. El comité de investigación de ambas instituciones autorizó el estudio, que se apegó a los principios de la Declaración de Helsinki.

Se incluyeron pacientes de ambos sexos, con edad de 20 a 80 años, operados de retinopexia por desprendimiento de retina regmatógeno primario, con inclusión de la mácula, con un seguimiento posoperatorio mínimo de 1 año, en quienes se obtuvo la reaplicación quirúrgica exitosa de la retina. No se incluyeron los pacientes que presentaban desprendimientos de retina mixtos, desprendimientos de retina traumáticos, los que requirieron cirugía combinada de vitrectomía y cerclaje escleral, ni los que presentaban hemorragia vítrea, vitreorretinopatía proliferativa, membrana epirretiniana al momento de la cirugía para corregir el desprendimiento de la retina, enfermedades inflamatorias oculares o cualquier otra maculopatía. Se eliminaron los pacientes que durante el seguimiento desarrollaron cualquier maculopatía distinta de la ocasionada por el desarrollo de una membrana epirretiniana.

Los pacientes se asignaron a uno de dos grupos de acuerdo con la técnica de retinopexia utilizada: los que se trataron mediante cerclaje escleral más criorretinopexia se asignaron al grupo 1, y los que se trataron mediante vitrectomía más endofotocoagulación se asignaron al grupo 2. En todos los casos se registraron la edad, el sexo, la agudeza visual mejor corregida preoperatoria, la duración del desprendimiento macular preoperatorio y el estado del cristalino antes de la cirugía. Todos los pacientes se revisaron mensualmente durante los primeros 6 meses y posteriormente cada 2 meses hasta 1 año después de la retinopexia; se registraron la agudeza visual mejor corregida, la presencia de desprendimiento de retina recurrente y la aparición o no de membrana epirretiniana.

En todos los pacientes se evaluó la mácula para identificar el desarrollo de una membrana epirretiniana durante el posoperatorio; se trató de una variable cualitativa nominal, calificada como presente o ausente, de acuerdo con la definición operativa. La variable en estudio fue el tiempo de aparición de la membrana epirretiniana; se trató de una variable cuantitativa continua, que se midió en semanas después de la cirugía. Como parte del análisis estadístico se comparó también la agudeza visual en unidades logMAR (logaritmo del ángulo mínimo de resolución) antes y después de la remoción quirúrgica de la membrana epirretiniana, en los ojos que la desarrollaron.

Los procedimientos quirúrgicos realizados para tratar el desprendimiento de retina primario fueron:

La definición operativa de membrana epirretiniana fue la presencia de tejido fibroglial sobre la mácula, detectada mediante biomicroscopía con lámpara de hendidura y confirmada mediante tomografía de coherencia óptica (TCO) de dominio espectral.

Se determinaron la incidencia de membrana epirretiniana y sus intervalos de confianza del 95% (IC95%) en cada grupo, y se comparó la incidencia entre grupos mediante la prueba de c². La distribución de las variables cuantitativas se analizó mediante las pruebas de Shapiro-Wilk y de Kolmogórov-Smirnov. Se comparó entre grupos el tiempo de aparición de la membrana epirretiniana, mediante la prueba U de Mann-Whitney.

Las agudezas visuales mejores corregidas antes y después de la cirugía para tratar el desprendimiento de la retina, así como antes y después de retirar la membrana epirretiniana, fueron comparadas en cada grupo mediante la prueba t de Wilcoxon. La agudeza visual mejor corregida final se comparó entre los ojos que desarrollaron membrana epirretiniana y los que no la desarrollaron, mediante la prueba U de Mann-Whitney. Finalmente, se realizó un análisis de sobrevida comparativo entre grupos mediante una gráfica de Kaplan-Meier, en el que se consideró como pérdida la aparición de la membrana epirretiniana; las diferencias entre grupos se analizaron mediante la prueba log-rank. Se consideró como diferencia estadística un valor de p < 0.05. La información se almacenó y analizó en el programa SPSS para Windows.

Resultados

Se evaluaron 160 ojos de 160 pacientes de 18 a 76 años de edad, de los cuales 96 eran del sexo femenino (60%), y 112 correspondieron al grupo 1 y 48 al grupo 2. La comparación de las variables preoperatorias se presenta en la tabla 1. Las variables agudeza visual mejor corregida preoperatoria y posoperatoria no mostraron distribución normal en el grupo 1 (prueba de Kolmogórov-Smirnov, p = 0.03, p > 0.001) ni en el grupo 2 (p = 0.018, p = 0.01). Como la distribución de la sobrevida tampoco fue normal, con fines de homogenización las variables numéricas se presentan como mediana y rango intercuartílico (RIC).

La incidencia de membrana epirretiniana en la muestra fue del 22.5% (n = 36; IC95%: 16.03-28.97); en el grupo 1 (n = 26) fue del 23.2% (IC95%: 15.4-31.03) y en el grupo 2 (n = 10) fue del 20.8% (IC95%: 9.34-32.32; p = 0.83). El rango del tiempo de aparición de la membrana epirretiniana fue de 5 a 22 semanas en el grupo 1 y de 8 a 30 semanas en el grupo 2; no se desarrollaron membranas epirretinianas después de las 30 semanas en ningún grupo. La mediana del tiempo de aparición de la membrana epirretiniana fue de 12 semanas en el grupo 1 (RIC: 8.75-16) y de 18 semanas en el grupo 2 (RIC: 12.5-22; p = 0.02) (Fig. 1).

Figura 1 Comparación del tiempo de desarrollo de las membranas epirretinianas (MER) entre grupos. 

En los pacientes que desarrollaron membranas epirretinianas, la mediana de agudeza visual antes de la cirugía para su remoción fue de 0.74 unidades logMAR (0.7-1.12) en el grupo 1 y de 0.7 unidades logMAR (0.48-1) en el grupo 2. La agudeza visual después de eliminar la membrana epirretiniana tuvo una mediana de 0.48 unidades logMAR (0.30-0.57) en el grupo 1 (p < 0.001) y de 0.48 unidades logMAR (0.37-0.7) en el grupo 2 (p = 0.009). La agudeza visual después de eliminar la membrana epirretiniana fue menor que la de los pacientes que no desarrollaron membrana epirretiniana tanto en el grupo 1 (mediana: 0.24 unidades logMAR; 0.18-0.30; p < 0.001) como en el grupo 2 (mediana: 0.18 unidades logMAR; 0.1-0.3; p < 0.001).

La figura 2 muestra la gráfica comparativa de Kaplan-Meier entre grupos; la prueba de log-rank no mostró diferencia estadística a lo largo del periodo de seguimiento (p = 0.60).

Figura 2 Gráfica de Kaplan Meier comparativa entre grupos. MER: membrana epirretiniana. 

Discusión

Las membranas epirretinianas aparecieron antes en los pacientes con desprendimiento de retina tratados con criorretinopexia y cerclaje que en aquellos que se trataron con vitrectomía; la incidencia a 1 año no difirió entre los grupos.

La incidencia de membrana epirretiniana después de una vitrectomía superó las encontradas por Takamidou et al.¹² (2.4%, n = 1736) e Ishikawa et al.¹³ (4.6%, n = 2,239); ambos estudios evaluaron registros nacionales de población, y el último no halló diferencias entre ojos con y sin afección macular. La incidencia también rebasó las reportadas por Heo et al.¹⁰ (6.1%, n = 264), Sousa et al.¹⁴ (11.7%, n = 196) e Ishida et al.⁹ (12.1%, n = 322). Sella et al.⁸ encontraron una incidencia mayor (48.9%, n = 47), así como Matoba et al.¹⁵ (74.9%, n = 64), quienes solo evaluaron con TCO y no encontraron afección visual en los pacientes.

En estudios comparativos para evaluar la incidencia de membranas epirretinianas después de vitrectomía con y sin retiro de la membrana limitante interna se reportan incidencias del 20% (Kumar et al.¹⁶, n = 30), el 31% (Forlini et al.¹⁷, n = 81) y el 46.4% (Arias et al.¹⁸, n = 140) en los ojos que se intervinieron sin remoción quirúrgica de la membrana limitante, lo cual es consistente con los IC95% de nuestro estudio. La remoción quirúrgica de la membrana limitante interna durante la vitrectomía casi elimina la incidencia posoperatoria de membrana epirretiniana, pero puede llevar a una menor recuperación visual y a otras alteraciones funcionales clínicas o subclínicas¹¹,¹⁹.

Después de una criorretinopexia con cerclaje, la incidencia de membrana epirretiniana fue semejante a la reportada por Fu et al.^{20 (}25.7%) y superó la descrita por Hirakata et al.^{5 (}9.4%, n = 89), quienes no encontraron asociación entre la técnica quirúrgica y el desarrollo de membrana epirretiniana. Radice et al.²¹ encontraron una incidencia del 17.8% (n = 135), y un estudio previo de nuestro medio²² reportó una prevalencia del 38%, detectada mediante TCO.

En los pacientes tratados con criorretinopexia y cerclaje, las membranas epirretinianas se presentaron a partir del segundo mes y no se desarrollaron después del quinto mes. En el estudio de Fu et al.²⁰, que incluyó cirugías de vitrectomía y de criorretinopexia con cerclaje, el 22.6% de las membranas epirretinianas se encontraron a los 6 meses; su estudio no comparó el tiempo de aparición entre técnicas, pero en el nuestro no se desarrollaron membranas epirrretinianas en pacientes tratados con criorretinopexia y cerclaje después de 22 semanas.

El tiempo de aparición de las membranas epirretinianas después de la vitrectomía (mediana: 4 meses) superó el reportado por Sella et al.⁸, quienes encontraron una incidencia del 21.7% al mes y del 48.9% a los 3 meses, y también fue mayor que el encontrado por Kato et al.⁷ (promedio 97.6 ± 46 días). Ishida et al.⁹ reportaron que el 76.9% de las membranas aparecieron en los primeros 3 meses, y Heo et al.¹⁰ encontraron un promedio de 4 meses, como la mediana de nuestro estudio. Fu et al.²⁰ describieron un tiempo mayor: solo el 25.2% de sus casos con membrana epirretiniana la tuvieron al año de seguimiento.

El tiempo de aparición de las membranas epirretinianas en los pacientes tratados mediante criorretinopexia con cerclaje en nuestro estudio fue consistente con lo reportado en general, y menor que en los pacientes tratados con vitrectomía. Esto podría deberse al retiro del vítreo premacular cuando se realiza una vitrectomía, como plantearon Kato et al.⁷ en su estudio. Aunque la presentación después de la vitrectomía fue más tardía, las curvas de sobrevida no mostraron a lo largo del seguimiento una diferencia entre ambos grupos. Llama la atención que, en nuestro estudio, la mayoría de las membranas epirretinianas se desarrollaron antes de 6 meses, característica que Soares et al.⁶ asociaron con una menor agudeza visual previa a su remoción.

Los resultados de este estudio muestran que, en la población estudiada, las membranas epirretinianas se presentan tempranamente durante el seguimiento posoperatorio de una retinopexia. Si bien esto concuerda con lo publicado en el grupo de criorretinopexia con cerclaje, en el de vitrectomía su desarrollo no fue tan tardío como en los estudios de Fu et al.²⁰ y de Soares et al.⁶ antes citados.

Retirar la membrana epirretiniana tiende a aumentar la agudeza visual. Norton et al.²³ reportaron un aumento de la mejor agudeza visual preoperatoria de 1.0 ± 0.6 unidades logMAR a 0.4 logMAR después de la remoción quirúrgica en ojos operados de retinopexia (n = 64). Soares et al.⁶ reportaron un cambio semejante: de 1.0 ± 0.51 a 0.42 ± 0.41 unidades logMAR (n = 53). En nuestro estudio, la agudeza visual mejoró de 0.74 a 0.48 unidades logMAR en el grupo 1, y de 0.7 a 0.48 unidades logMAR en el grupo 2.

Aunque no varió de lo reportado, la agudeza visual final en ambos grupos fue menor que en quienes no desarrollaron una membrana epirretiniana. Especulamos que esto podría deberse a características microestructurales de la mácula y requiere análisis adicionales.

Detectar tempranamente las membranas epirretinianas después de un procedimiento de retinopexia podría reducir la afectación visual, pero no se ha evaluado. Takamidou et al.¹² reportaron un promedio de 19.5 ± 27.2 meses entre la retinopexia y el retiro de la membrana, y Fu et al.²⁰ de 10.2 ± 7.2 meses. En nuestro estudio, las membranas epirretinianas se eliminaron entre 2 y 6 meses después de detectarlas.

Una fortaleza del estudio es que un solo cirujano realizó todos los procedimientos, y otra es que el seguimiento se extendió al doble del periodo en que se desarrollaron las membranas epirretinanas en el grupo tratado mediante criorretinopexia con cerclaje, y casi al doble en el de vitrectomía. Como debilidades potenciales reconocemos que no se realizó un segumiento longitudinal en forma estandarizada mediante TCO, la diferencia de edad entre los grupos y que la definición operativa de la membrana epirretiniana solo incluyó los ojos que requerían cirugía. Asimismo, los resultados no podrían aplicarse para los pacientes que requieren cirugía combinada de vitrectomía con cerclaje, que no se evaluaron en este estudio.

La aparición temprana de membranas epirretinianas después de una criorretinopexia con cerclaje, que repercutirá en la mejor visión final, pudiera asociarse con complicaciones transoperatorias que permiten la migración de células de Müller activadas²⁴, como perforación o entrampamiento retiniano al drenar el líquido subretiniano, hemorragia submacular, subretiniana o coroidea²⁵, drenaje espontáneo de líquido subretiniano al fijar el cerclaje, liberación y dispersión con metaplasia de las células del epitelio pigmentado de la retina por acción de la crioterapia, y paso de vítreo al espacio subretiniano. Aunque la experiencia sugiere que estas complicaciones transoperatorias pueden aumentar la incidencia de membranas epirretinianas, su frecuencia ha sido insuficiente como para evaluarlas como factores de riesgo que requerirían análisis adicionales. Otros autores, como Fu et al.²⁰, no encontraron una asociación entre la incidencia de membrana epirretiniana y la extensión y la duración de la crioterapia, el uso de líquidos perfluorocarbonados ni la cirugía simultánea de catarata.

La vigilancia posoperatoria para detectar una membrana epirretiniana en ojos tratados mediante criorretinopexia con cerclaje requiere reforzarse del segundo al cuarto mes; en los ojos tratados con vitrectomía debe enfatizarse entre el tercero y el sexto mes. Una evaluación longitudinal en el posoperatorio mediante TCO permitiría identificar biomarcadores de riesgo antes del desarrollo de una membrana epirretiniana, y podría interrumpirse al concluir el periodo en que se presentan.

En conclusión, las membranas epirretinianas aparecen tempranamente después de una retinopexia. Aunque la incidencia fue semejante entre los grupos, debe considerarse buscarlas a partir del segundo mes después de una criorretinopexia con cerclaje y a partir del tercero después de una vitrectomía.