Introducción

La Comarca Lagunera de Coahuila y Durango cuenta con un inventario caprino de aproximada- mente 392 407 cabezas, región que ocupa el cuarto lugar en inventario de caprinos del país; presentando el Municipio de Tlahualilo, Durango, 6 542 cabras en producción de un total de 141 603 cabras en producción en la región (^{SIAP 2020}). La mayor parte de los caprinos en México son producidos bajo el sistema extensivo (^{Anzaldo-Montoya 2020}), bajo pastoreo principalmente en tierras ejidales, actividad dominada por productores de escasos recursos económicos (^{Mellado et al. 2020}). Las cabras se alimentan del forraje disponible en las áreas de pastoreo, sin embargo, el material vegetativo disponible suele variar en cantidad y calidad a lo largo del año debido a la errática precipitación anual (^{Grings et al. 2016}, ^{Isidro-Requejo et al. 2017}). En la región lagunera los productores de bajos ingresos pastorean las cabras en áreas abandonadas al cultivo y en áreas con residuos de cosecha que no tienen cerco perimetral, habiendo mayor disponibilidad de forraje en la época de lluvias en las áreas abandonadas al cultivo y en el otoño en los residuos de cosecha (^{Castellanos-Pérez et al. 2002}). Así, la fluctuación en la disponibilidad y calidad del alimento provoca una variación estacional del estado nutricional del ganado, lo que repercute en deficiencias y desbalances nutricionales en el mismo (^{Castillo et al. 2016}, ^{Chávez y Matías 2018}).

Las deficiencias nutricionales del ganado pueden causar efectos negativos como retraso en el crecimiento, pérdida de peso, baja fertilidad, disminución en la producción de leche y menor resistencia a enfermedades (^{Castillo et al. 2016}, ^{Liotta et al. 2021}) y en el peor escenario puede incluso ocasionar la muerte de los animales (^{Hernández et al. 2020}). En este sentido, estudiar los perfiles metabólicos es una herramienta eficaz para evaluar el estado nutricional del ganado (^{Castillo et al. 2016}). Esto permite determinar alteraciones en el equilibrio metabólico (^{Liotta et al. 2021}). De acuerdo con ^{Hernández et al. (2020)} por medio de los perfiles metabólicos se pueden determinar las vías metabólicas de uno o más individuos, permitiendo así las características de la ración consumida (^{Calamari et al. 2016}).

La glucosa, urea, proteína total, albúmina, cuerpos cetónicos, nitrógeno ureico y ácidos grasos son indicadores bioquímicos que simbolizan las principales rutas metabólicas, de las cuales, la glucosa y el colesterol representan el metabolismo energético. Mientras que la proteína total, nitrógeno ureico y la hemoglobina son representantes del metabolismo proteico (^{Castillo et al. 2016}, ^{Hernández et al. 2020}). Los rangos sugeridos para glucosa en cabras es de 50-75 mg dL^-1, colesterol 80-130 mg dL^-1, nitrógeno ureico 10-20 mg dL^{-1(Hernández et al. 2020)}, para proteína total de 61 mg dL^-1 (^{Brem et al. 2011}) a 64 mg dL^-1 (^{Kaneko et al. 2008}).

En cabras en pastoreo los estudios se enfocan a estrategias de suplementación para mejorar los parámetros productivos (^{Isidro-Requejo et al. 2017}), donde los suplementos van desde linaza, aceites vegetales, mezcla de granos, a cladodios de nopal (^{Lerma-Reyes et al. 2018}, ^{Meza-Herrera et al. 2019}, ^{Cosentino et al. 2021}). Debido a lo anterior, el objetivo del presente trabajo fue monitorear, durante las cuatro estaciones del año, el contenido en la sangre de glucosa, colesterol, proteína total y nitrógeno ureico de cabras en desarrollo, gestación y producción bajo condiciones de pastoreo.

Materiales y métodos

El presente trabajo se realizó en el Ejido Horizonte, Municipio de Tlahualilo, Durango, de agosto de 2014 a julio de 2015. El sitio se localiza a los 25° 56’ 9.52” Latitud N y 103° 24’ 58.17” Longitud W (^{INEGI 2021}). El clima es BS₀ (h’) hw(w) de acuerdo a la clasificación de Köppen modificado por ^{García (1964)}. El muestreo se realizó cada mes en cabras encastadas de las razas alpino y nubia seleccionadas aleatoriamente, seis cabras de hasta 70 días en producción (PROD), seis cabras en el tercer tercio de la gestación (GES) y seis cabras en desarrollo de cuatro a seis meses de edad (DES). Las cabras se manejaron de acuerdo con el manejo rutinario del productor, el cual consistió en pastoreo dirigido con una duración diaria de ocho horas. En invierno y primavera las cabras se pastorearon en superficies pobladas principalmente por mezquite (Prosopis glandulosa), huizache (Acacia farnesiana), zacate chino (Cynodon dactylon), esporádicamente en residuos y rebrotes de avena forrajera (Avena sativa); en verano y otoño fueron pastoreadas sobre superficies con residuos de cosechas de sorgo forrajero (Sorghum vulgare), hojas principalmente, así como en acequias cubiertas de zacate chino. Después del pastoreo, las cabras se confinaron en corrales comunes, se puso a cada una de ellas aretes para identificarlas. Las cabras fueron reemplazadas cuando ya no cumplían con los parámetros antes descritos por la etapa fisiológica.

Las variables que se determinaron fueron las concentraciones de glucosa, colesterol, proteína total y nitrógeno ureico. Se obtuvieron muestras de sangre vía punción de la vena yugular cada mes en todas las cabras de los diferentes estados fisiológicos. El muestro sanguíneo se inició a las 07:00 h cada vez que se realizó. Las muestras se obtuvieron después de 12 h de ayuno. Cada muestra se centrifugó a 3 000 rpm durante 20 min. Esta actividad se realizó en un tiempo menor a una hora posterior para la colección del suero sanguíneo, el cual se almacenó en tubos Eppendorf de 2 mL rotulados, la temperatura de almacenamiento fue de -20°C.

Las concentraciones de los diferentes metabolitos se evaluaron mediante la técnica de fotocolorimetría descrita por ^{García (2018}) en un fotocolorímetro de la marca HACH, esto permitió determinar la concentración de un compuesto en solución mediante la Ley de Lambert-Beer. La información por etapa fisiológica se agrupó por estación correspondiendo a invierno los meses de diciembre, enero y febrero; los meses de marzo, abril y mayo a primavera; junio, julio y agosto a verano; septiembre, octubre y noviembre a otoño. Con las tres etapas fisiológicas y las cuatro estaciones se tuvieron 12 tratamientos, invierno PROD, invierno GES, invierno DES, primavera PROD, primavera GES, primavera DES, verano PROD, verano GES, verano DES, otoño PROD, otoño GES, otoño DES, que fueron analizados con un diseño completamente al azar con arreglo bifactorial, el factor estación con cuatro niveles y el factor etapa fisiológica con tres niveles con el procedimiento SAS PROC GLM, la comparación de medias se realizó con la prueba de diferencia mínima significativa (DMS). El modelo estadístico fue:

Y _kij = μ + A _k + B _l + (AB) _kl + ε _klj donde k = 1,2,3,4 niveles de A (estacion), l = 1,2,3 niveles de B (etapa fisiológica) y j = 1, 2, … 18 repeticiones.

Previo a este análisis se realizó un análisis de covarianza por el efecto de las cabras usadas con SAS PROC MIXED la cual no fue significativa. También se analizaron las variables glucosa, colesterol, proteína y nitrógeno ureico ordenados en las clases de las cuatro estaciones y las tres etapas, arreglo bifactorial, con la función canónica con SAS PROC GLM (^{Johnson 2000}). Todos los análisis estadísticos se realizaron con el paquete estadístico SAS (^{SAS 2002}).

Resultados y discusión

El grupo GES presentó el promedio estadísticamente más alto de glucosa con 53.67 mg dL-1 (p< .05). Las cabras del grupo DES fueron el segundo grupo con mayor cantidad de glucosa con promedio de 48.54 mg dL-1. Los valores más bajos fueron los del grupo PROD con 45.81 mg dL-1 (p < .05). Estos promedios fueron superiores a los reportados por ^{Akkaya et al. (2020)} de 45.5 mg dL-1 y a los de ^{Zabaleta et al. (2012}) de 43.61 mg dL^-1 en cabras semiestabuladas, y estuvieron por debajo de lo reportado por ^{Akkaya et al. (2020)} de 54.1 mg dL^-1 en cabras en pastoreo suplementadas. Para este periodo de invierno los valores de DES y PROD de este trabajo quedaron por debajo de los rangos mínimos sugeridos por ^{Kaneko et al. (2008}) (50.08 mg dL^-1) y ^{Hernández et al. (2020}) (50 mg dL^-1), y los encontrados por ^{Flores-Santiago et al. (2021}) alrededor de 50 mg dL^-1 sin suplementación. GES y DES estuvieron dentro del rango mínimo mostrado por ^{Merck (2000)} de 48.2 mg dL^-1 y ^{Brem et al. (2011}) de 47 mg dL^-1. En primavera el grupo GES tuvo mayor concentración de glucosa que los grupos DES y PROD (p < .05) y fueron iguales entre sí. En verano igualmente el grupo GES tuvo mayor concentración de glucosa que los otros grupos, y el grupo DES más que el grupo PROD (p < .05). En otoño también el grupo GES presentó mayor cantidad de glucosa que los otros grupos (p < .05), y fueron iguales entre sí. En verano el grupo de cabras GES (64.99 mg dL^-1) fue el que tuvo la mayor concentración que todos los grupos de cabras de todas las estaciones y el grupo de cabras PROD de invierno el que tuvo menor concentración (p < .05) (Tabla 1). Se encontró interacción entre estación y etapa fisiológica. Todos los valores encontrados son inferiores a los reportados por ^{Chikwanda y Muchenje (2017)} de 68.46 mg dL^-1, así como los de ^{Abdelsattar et al. (2021)} de 67.2 mg dL^-1 en cabras suplementadas. En rumiantes la glucosa no es sensible a variaciones asociadas con la dieta ya que su concentración sanguínea es regulada por un mecanismo hormonal eficiente con pocas alteraciones, entonces los bajos niveles de glucosa deben estar asociados con un déficit de energía (^{Silva et al. 2015}).

Las concentraciones de colesterol estadística- mente inferiores en invierno fueron las del grupo DES con 57.71 mg dL^-1 (p < .05). Las cabras en PROD fueron, después del grupo DES, el segundo grupo con menores concentraciones de colesterol con 59.97 mg dL^-1, y el de mayor concentración el grupo GES con 62.17 mg dL^-1 (p < .05). En primavera también el grupo GES presentó mayor concentración de colesterol (p < .05) que los otros grupos, y entre éstos no hubo diferencia. Los resultados encontrados en primavera se encontraron en verano y otoño referente a los grupos de cabras. En el verano en el grupo GES se encontró la mayor concentración de colesterol (72.00 mg dL^-1) que los demás grupos de las cuatro estaciones y el grupo PROD de inverno la menor concentración (p < .05) (Tabla 1). En esta variable también se encontró interacción entre estación y etapa fisiológica.

Los valores estuvieron por debajo de los presentados por ^{Liotta et al. (2021)} (79.33 mg dL^-1), de ^{Akkaya et al. (2020)} (94.4 mg dL^-1), ^{Hernández et al. (2020)} (80 a 130 mg dL^-1), de lo reportado por ^{Antunović et al. (2019)} de 97.44 mg dL^-1 en cabras en pastoreo suplementadas. Los promedios de colesterol mostrados en las cuatro estaciones de todos los grupos mostraron estar fuera del rango mínimo fisiológico referido por ^{Kaneko et al. (2008}) (80 mg dL^-1), ^{Brem et al. (2011}) (96 mg dL^-1) y ^{Hernández et al. (2020)} (80 mg dL^-1). Es probable que la ingestión alta de fibra en las áreas de pastoreo contribuyó a la reducción de colesterol en la sangre ya que los ingredientes que contienen fibra entre otros compuestos afectan la reducción del colesterol sanguíneo (^{Silva et al. 2015}).

En las cuatro estaciones el grupo de cabras GES presentó mayor cantidad de proteína que los otros grupos, y el grupo DES con mayor cantidad que el grupo PROD (p < .05). La mayor concentración de proteína fue encontrada en el grupo GES de verano (68.75 mg dL^-1, p < .05) seguida por la del grupo DES de verano (67.00 mg dL^-1), estos valores son inferiores de lo que reportaron ^{Chikwanda y Muchenje (2017}) de 69 mg dL^-1 en cabras en desarrollo, a los de ^{Bani-Ismail et al. (2008)} de 70 mg dL^-1 y de ^{Mellado et al. (2020}) de 69 mg dL^-1. La de menor concentración de proteína fue la del grupo PROD de la estación de invierno (p < .05) (Tabla 1). El promedio estadísticamente mayor de proteína total para la estación de invierno fue el del grupo GES con 61.16 mg dL^-1. El grupo de DES después de GES tuvo un promedio de 60.23 mg dL^-1 (p < .05) en esta estación. El presente trabajo mostró que las concentraciones de los tres grupos en invierno para este metabolito fueron inferiores a los rangos fisiológicos sugerido por ^{Kaneko et al. (2008}) de 64 mg dL^-1, ^{Merck. (2000)} de 61 mg dL^-1, ^{Brem et al. (2011}) de 61.2 mg dL^-1. La concentración de la proteína en el plasma sanguíneo cae por abajo del óptimo cuando el consumo de proteína es bajo y las reservas de proteína corporal son agotadas (^{Chikwanda y Muchenje 2017}, ^{Pambu-Gollah et al. 2000}).

En invierno no se encontró diferencia en la concentración de nitrógeno ureico entre los tres grupos de cabras (p > .05). Dentro de cada estación, en primavera, verano y otoño, los grupos de cabras de GES y DES fueron iguales entre sí y mayores que el grupo PROD (p < .05). Los grupos de cabras GES y DES de verano tuvieron la mayor concentración de nitrógeno ureico y los grupos de cabras GES, DES y PROD de invierno la menor concentración (p < .05) (Tabla 1). El contenido de nitrógeno ureico en el periodo invernal fue el más bajo de todas estaciones con el grupo GES con una media de 31.27 mg dL^-1, DES con 30.60 mg dL^-1, y PROD con 30.78 mg dL^-1. Estos valores estuvieron por arriba de los valores re- portados por ^{Chikwanda y Muchenje (2017)} (27.69 mg dL^-1), son similares a los presentados por ^{Bani-Ismail et al. (2008)} de 30 mg dL^-1, y son superiores a lo reportado por ^{Mellado et al. (2020}) (17.1 mg dL^-1). Las medias de los grupos GES y DES de verano tu- vieron valores de 36.93 y 36.33 mg dL^-1, las más altas, fueron inferiores a los mostrados por ^{Akkaya et al. (2020)} con (44.93 mg dL^-1), y similares a lo reportado por ^{Brem et al. (2011)} (31.0 mg dL^-1). Los promedios de nitrógeno ureico mostrados en el presente estudio en lo general muestran concentraciones altas por encima de lo reportado por ^{Kaneko et al. (2008}) de 20 mg dL^-1 y ^{Merck (2000)} de 25.8 mg dL^-1. Esto pudo ser influenciado por la baja disponibilidad de energía en la dieta consumida por las cabras (^{Meehan et al. 2021}, ^{Braun et al. 2010}). Ello se refleja en las bajas concentraciones de glucosa sanguínea mostrada durante el periodo de investigación. La eficiencia en el uso del amoniaco por los microorganismos del rumen depende del balance energético. El amoniaco que no es sintetizado en el rumen es enviado al hígado para convertirlo en urea vía torrente sanguíneo para su reciclado en el rumen o hacia los riñones para su excreción (^{Abou-Elkhair et al. 2020}, ^{Alves et al. 2014}).

Para la variable canónica uno (VC1) la ecuación encontrada fue la siguiente: VC1 = 0.8255433^*glucosa - 0.05034658^*colesterol - 0.08122954*proteína - 0.80802716^*N_ureico con los parámetros sanguíneos en mg dL^-1. Para la variable canónica dos (VC2) la ecuación fue: VC2 = -0.42685026^*glucosa + 0.12842367^*colesterol + 0.44239537^*proteína + 0.865696607^*N_ureico con los parámetros sanguíneos en mg dL^-1.

La categoría de verano y GES con la VC1 presentó el mayor valor de esta variable canónica seguida por la categoría otoño y GES y la categoría verano y DES. La categoría invierno y PROD tuvo el valor más bajo en la VC1 (p < .05) (Tabla 2). Para la variable canónica dos (VC2) las categorías verano y DES, verano y PROD y otoño y DES tuvieron los valores más altos de VC2, luego la categoría verano y GES. Los valores más bajos correspondieron en las categorías de invierno GES, DES y PROD (p <.05). Las categorías que resultaron iguales en las dos variables canónicas fueron primavera y GES y otoño y GES (p < .05) (Tabla 2) lo que indica que esta etapa fisiológica de cabras tuvo un comportamiento similar en primavera y en otoño en los parámetros sanguíneos medidos. PROD fue la más baja en VC1 y VC2 en invierno. Aunque los análisis multivariados generalmente se aplican a estudios morfométricos para categorizar razas de cabras (^{Susilorini et al. 2022}, ^{Vargas-López et al. 2022}), este análisis multivariado arrojó que con los cuatro parámetros sanguíneos medidos las cabras PROD estuvieron en la parte inferior, y las cabras GES fueron iguales en primavera y otoño.

Las concentraciones de los metabolitos observadas en el periodo de invierno en los grupos DES, GES, PROD fueron variadas lo cual obedece a que cada etapa fisiológica tiene necesidades de nutrientes diferentes (^{Goetsch et al. 2010}, ^{Posada et al. 2012}, ^{Chávez y Matías 2018}). Se puede observar que las concentraciones menores se presentaron en las cabras en producción dado que son estas las que tienen la mayor demanda de nutrientes, ello a su vez producto de la alta demanda de estos para la síntesis de leche (^{Oliveira et al. 2021}).

Los resultados permiten concluir que el periodo crítico nutricional de las tres etapas fisiológicas se encuentra en la temporada de invierno para cabras en pastoreo en esta región, donde las cabras en producción presentaron mayor deficiencia nutricional en este periodo indicado por los niveles de glucosa, colesterol y proteína en la sangre.