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Ecosistemas y recursos agropecuarios

versión On-line ISSN 2007-901Xversión impresa ISSN 2007-9028

Ecosistemas y recur. agropecuarios vol.8 no.2 Villahermosa  2021  Epub 12-Ago-2021

https://doi.org/10.19136/era.a8n2.2791 

Notas científicas

Detección de genes Epl1 y Sm1 en Trichoderma spp. antagonistas contra hongos fitopatógenos

Detection of Epl1 and Sm1 genes in Trichoderma spp. antagonists againstphytopatogenic fungi

Orlando José Martínez-Canto1 
http://orcid.org/0000-0003-3843-3277

Jairo Cristóbal-Alejo1 
http://orcid.org/0000-0001-9354-1129

José María Tun-Suárez1 
http://orcid.org/0000-0003-3325-8430

Arturo Reyes-Ramírez1 
http://orcid.org/0000-0003-2348-5146

1Tecnológico Nacional de México/I.T. Conkal. Avenida Tecnológico s/n, CP. 97345. Conkal, Yucatán, México.


Resumen

Trichoderma spp. se utilizan como método de biocontrol de fitopatógenos causantes de pérdidas agrícolas. El objetivo de este trabajo fue identificar nueve cepas de Trichoderma, determinar la capacidad antagónica contra Fusarium oxysporum y Corynespora cassiicola, así como los genes que codifican los elicitores Sm1 y Epl1 de la resistencia sistémica en plantas. La capacidad antagónica contra fitopatógenos se determinó mediante enfrentamientos duales. La identificación molecular correspondió a T. asperellum (19-31), T. erinaceum (10-15), T. ghanense (21-39) y T. harzianum (18-31, 05E-60, 20-35, 13-01, 01-01, 29-54). Las cepas, 10-15, 19-31 y 05E-60 presentaron mayor capacidad de inhibición micelial contra F. oxysporum, mientras las cepas 32-09 y 27-08 contra C. cassiicola.

Los metabolitos volátiles de las cepas 27-08, 21-39 y 05E-60 inhibieron el crecimiento de F. oxysporum. La presencia de los genes Epl1 fueron identificados en las cepas 19-31 y 10-15, y Sm1 en las cepas 27-08 y 32-09.

Palabras clave Corynespora cassiicola; Fusarium oxysporum; inhibición micelial; metabolitos volátiles

Abstract

Trichoderma spp. are used as a method of biocontrol of phytopathogenic that cause agricultural losses. The objective of this work was to identify nine Trichoderma strains, determine the antagonistic capacity against Fusarium oxysporum and Corynespora cassiicola, as well as the genes that encode the elicitors Sm1 and Epl1 of systemic resistance in plants. The antagonistic capacity against phytopathogens was determined through dual confrontations. The molecular identification corresponded to T. asperellum (19-31), T. erinaceum (10-15), T. ghanense (21-39) and T. harzianum (18-31, 05E-60, 20-35, 13-01, 01-01, 29-54). Strains 10-15, 19-31 and 05E-60 showed greater mycelial inhibition capacity against F. oxysporum, while the strains 32-09 and 27-08 against C. cassiicola.

The volatile metabolites of 27-08, 21-39 and 05E-60 strains inhibited the growth of F. oxysporum. The presence of the Epl1 genes were identified in 19-31 and 10-15 strains, and Sm1 in 27-08 and 32-09 strains.

Key words Corynespora cassiicola; Fusarium oxysporum; micelial inhibition; volatile metabolites

Introducción

En las últimas décadas el manejo para el control de plagas y enfermedades que afectan a los cultivos ha sido mediante el uso excesivo de plaguicidas que tienen un severo impacto negativo sobre la salud humana y el medio ambiente (Adnan et al. 2019). Una alternativa efectiva para combatir los patógenos presentes en el suelo y mitigar los efectos adversos que ocasionan los compuestos organosintéticos es el empleo de microorganismos como biocontroladores (Al-askar et al. 2021, Ghoniem et al. 2021). Al respecto, se sabe que Trichoderma, organismo simbionte de plantas de bajo costo, efectivo y amigable con el ambiente (Sood et al. 2020) ejerce mecanismos de control por micoparasitismo, competencia, antibiosis, suprime la actividad de organismos patógenos por actividades enzimáticas, mantiene la micro flora del suelo y aumenta el crecimiento y producción de las plantas (Thapa et al. 2020). Además de que induce resistencia y tolerancia contra estrés biótico y abiótico (Alfiky y Weiskopff 2021).

Con el tiempo las plantas han desarrollado mecanismos de defensa, la presencia de patógenos es capaz de activar, mediante señales, múltiples respuestas protectoras tanto locales como sistémicas, que logran disminuir la posibilidad de infecciones y reducir el impacto de una plaga (Enebe y Babalola 2019). Se sabe que Trichoderma posee la facultad de activar el sistema inmune de las plantas (Aamir et al. 2019). La resistencia sistémica inducida (RSI), generalmente señalada como un método o un fenomeno para mejorar el sistema inmunológico inherente de la planta, también la resistencia sistémica adquirida (RSA), importante en la mejora de defensa de las plantas contra patógenos, que se refiere a una vía de transducción de señales (Murali et al. 2021). Estos mecanismos de defensa son regulados por diferentes tipos de elicitores, como las proteínas Sm1 y su homóloga, Epl1 (Tanaka y Kahmann 2021). Tanto Sm1 como Epl1 son proteínas no catalíticas que pertenecen a la familia de las ceratoplataninas, bastante comunes en microorganismos en los que realizan diferentes funciones (Ramírez-Valdespino et al. 2019), en organismos patógenos son indispensables para lograr una patogenicidad, y también necesarias e importantes en la señalización de las moléculas que intervienen en la inducción de resistencia en las plantas (Chen et al. 2020). La proteína Sm1 activa la resistencia sistémica inducida en las primeras etapas de la interacción planta-Trichoderma mediante la acumulación del ácido jasmónico (AJ) y etileno (ET) (Guzmán-Guzmán et al. 2019), impulsada por la acción de los organismos necrotróficos, otorgándole a la planta mayor capacidad de respuesta frente a infecciones, lo que resulta en una estrategia de defensa efectiva (Salas-Marina et al. 2015). Mientras que la proteína Epl1 producida de forma endógena en la planta y esencial para la señalización de las vías del ácido salicílico (AS), induce la resistencia sistémica adquirida como medida de defensa al ataque de patógenos biotróficos y hemibiotróficos, y se dispersa en toda la planta (Gomes et al. 2017). Si bien, las vías de señalización del AS, AJ y ET para inducir la resistencia en las plantas son mutuamente antagonistas, se ha evidenciado que entre algunas especies de Trichoderma hay correlación entre estas fitohormonas debido a la sobreposición de genes relacionados a la RSI y RSA detectados en plantas tratadas con Epl1 y Sm1 (Cheng et al. 2018), lo que sugiere que ambos elicitores funcionan de forma sinérgica en los dos sistemas de defensa inducido por Trichoderma (Salas-Marina et al. 2015). Con base en lo anterior el objetivo del presente trabajo fue identificar, por medio de biología molecular, cepas de Trichoderma spp.; además de evaluar, in vitro, la eficacia contra F. oxysporum y C. cassiicola, así como determinar los genes que codifican los elicitores Sm1 y Epl1 relacionados con la resistencia sistémica en las plantas.

Materiales y métodos

Microorganismos utilizados

En total se utilizaron 13 cepas de Trichoderma spp. nueve cepas sin identificar, una identificada molecularmente (T. asperellum Ta13-17, Gen-Bank: MH015346.1), y tres cepas reportadas, T. virens 27-08, T. virens 32-09 (Moo et al. 2018) y T. virens 05-02 (Candelero et al. 2015), todas de la colección del laboratorio de Fitopatología del TecNM/Campus Conkal. Los fitopatógenos F. oxysporum y C. cassiicola fueron aislados previamente de Capsicum chinense.

Identificación molecular de Trichoderma spp

Para la identificación a nivel de especie, se realizaron extracciones de DNA a partir de cultivos monospóricos en medio agar dextrosa y papa (PDA) (BD Bioxon®, México) de cinco días de crecimiento a 28 °C, se realizó un raspado superficial del micelio de las placas Petri y se utilizó el Kit ZR Fungal/Bacterial DNA MiniPrepTM (Zymo Research Corp, USA). La identificación se realizó mediante las secuencias internas ITS1-5.8S-ITS2 del ARN ribosomal (White et al. 1990). Los productos de PCR se enviaron a secuenciar a la empresa Psomagen USA. Las secuencias obtenidas se analizaron en el programa BioEdit Sequence Alignment Editor y los resultados se compararon con la base de datos del National Center for Biotechnology Information (NCBI), mediante el programa Basic Local Alignment Search Tool (BLAST).

Antagonismo de Trichoderma spp. contra F. oxys- porum y C. cassiicola

Para evaluar el antagonismo de Trichoderma spp. contra F. oxysporum y C. cassiicola se utilizó la técnica de cultivos duales, para lo cual se utilizaron cajas de Petri con medio PDA y se sembraron diametralmente en dirección opuesta un disco de micelio activo de los fitopatógenos y de las cepas de Trichoderma. Las cajas se incubaron a 28 °C, y se realizaron mediciones del crecimiento micelial cada 24 h. Para la prueba de metabolitos volátiles se utilizaron dos cajas de Petri de 70 mm con medio PDA, una sobrepuesta encima de otra, de tal manera que en el centro de la caja colocada como base (caja inferior) se sembró un disco de micelio de cada cepa de Trichoderma, mientras que en la tapa (caja superior) un disco de micelio de los fitopatógenos, y se incluyó como testigo el patógeno sin el antagonista. Las cajas se sellaron con doble capa de parafilm, se mantuvieron a temperatura constante de 28 °C y se midió el crecimiento del micelio cada 24 h (Dennis y Webster 1971). La medición se realizó hasta observar que alguna cepa cubriera por completo el área total de la caja y se comparó con el control en ausencia del antagonista. El efecto antagónico de cada cepa se calculó mediante la medición de la inhibición del crecimiento micelial.

Determinación de genes Sm1 y Epl1

El diseño de iniciadores específicos Sm1 y Epl1, se realizó por medio de una búsqueda de las secuencias de cada gen mediante el programa BLAST del NCBI. Se obtuvieron los marcadores de secuencia expresada (EST) de cada gen, a partir de los cuales se diseñaron los iniciadores mediante edición manual y con el programa Pimer3 Input (versión 0.4.0) (Untergasser et al. 2007). Se diseñaron dos pares iniciadores para cada gen, para Sm1 se utilizaron dos secuencias del gen que codifica para una proteína pequeña de T. virens (DQ121133 y XM_014104331) (iniciador directo 5’-TCTCCTACGACACCGGCTAC-3’ y reverso 5’-GAGACCGCAGTTCTTAACAG-3’), con un tamaño de 353 bp. Para el gen Epl1 se utilizaron las secuencias de T. atroviride (AJ9018799) y de T. asperellum (AJ902344); (iniciador directo 5’-CTTCAAGCTTGCTCTCTTCA-3’) y reverso (5’-GCCAAGACGTAGATGGTCTT- 3’) con un tamaño de 267 bp. Las reacciones por PCR se realizaron bajo las siguientes condiciones: desnaturalización inicial a 94 °C durante 3 min; 30 ciclos de desnaturalización de 94 ◦C por 1 min, alineamiento a 53 ◦C por 30 s y extensión durante 45 s a 72 °C; con extensión final de 72 ◦C durante 5 min, y almacenamiento final a 10 °C. Los productos de PCR se visualizaron por medio de electroforesis en gel de agarosa al 2% (Sigma, USA) y se tiñeron con SYBRTM Green (Invitrogen, USA). Los productos de PCR se enviaron a secuenciar a la empresa Psomagen USA. Las secuencias obtenidas se analizaron en el programa BioEdit Sequence Alignment Editor y, posteriormente, los consensos se obtuvieron mediante el programa EMBOSS Needle Pairwise Sequence Alignment, y se compararon los resultados con la base de datos del NCBI mediante el programa BLAST.

Análisis estadístico de datos

En la evaluación de Trichoderma como antagonista de F. oxysporum y C. cassiicola cada prueba se realizó por triplicado. Con los datos que arrojaron las variables de respuesta se realizó un análisis de varianza y se utilizó el método Tukey (p 0.05) para comparar las medias, con la ayuda del programa InfoStat versión 2020.

Resultados y discusión

Con base a las características morfológicas y las secuencias internas ITS1-5.8S-ITS2 del ARN ribosomal, la identificación de los aislados corresponde a T. asperellum, T. erinaceum, T. ghanense y seis aislados de T. harzianum (Tabla 1). La variedad entre especies de Trichoderma ha sido reportada, siendo común aislar T. harzianum, la diversidad intra e interespecífica es generada por las diferentes condiciones en donde se ha desarrollado los aislados de Trichoderma, llegando a tener diferencias en sus características (Moo et al. 2018).

Tabla 1 Identificación molecular de cepas de Trichoderma spp 

Aislado Localidad Homología con el NCBI-GenBank
Especie Identidad (%) No. accesión
19-31 Tzucacab1 T. asperellum 99.83 MH911417.1
10-15 Buctzotz2 T. erinaceum 100 MH748164.1
21-39 Peto1 T. ghanense 100 MF078652.1
18-31 Halachó2 T. harzianum 99.67 KF201295.1
05E-60 Dzilam González2 T. harzianum 99.17 KJ767088.1
20-35 Tzucacab2 T. harzianum 99.84 KF201295.1
13-01 Conkal2 T. harzianum 100 MH153633.1
01-01 Tizimín1 T. harzianum 100 MH153633.1
29-54 Akil1 T. harzianum 100 MH153633.1

Denominación y origen geográfico de aislados nativos de las diferentes cepas de Trichoderma del suelo, con1 y sin2 uso agrícola, en municipios del estado de Yucatán, México

De las 13 cepas de Trichoderma evaluadas contra la inhibición del crecimiento micelial de F. oxysporum y C. casiicola, T. erinaceum 10-15 fue la que mostró mayor inhibición contra F. oxysporum, con un 90.5%, seguido de las cepas T. asperellum 19-31 con 84.9%, y T. harzianum 05E-60 con 84.5%. Al respecto, Aamir et al. (2019) evaluaron la capacidad antagónica in vitro de diversas especies de Trichoderma contra F. oxysporum f. sp. lycopersici y reportaron que T. erinaceum registró la mayor capacidad inhibitoria micelial de F. oxysporum, seguido de T. asperellum y T. longibranchiatum, resultados que concuerdan con los de este estudio. Por otro lado, estudios previos indican que T. asperellum tiene una capacidad de inhibición micelial de hasta 81% para F. incarnatum e inhibición total de F. oxysporum al evaluar diferentes concentraciones de ácido cítrico obtenido de esta especie (Al-Askar et al. 2021, Intana et al. 2021). En tanto que C. cassiicola, en la inhibición micelial T. virens 32-09 tuvo una capacidad de inhibición de 75.1%, seguido de la cepa T. virens 05-02 con 71.6% (Tabla 2); trabajos con especies de Trichoderma han demostrado la capacidad de inhibir el crecimiento de C. cassiicola, en particular con T. asperellum y T. harzianum (Maza et al. 2012). Sobre lo mismo, Baiyee et al. (2019) reportan que T. spirale T76-1 inhibió el crecimiento micelial de C. cassiicola y Curvularia aeria, en un 84.68 y 93.03%, respectivamente, los cuales son hongos causantes de la mancha foliar en lechuga (Lactuca sativa). Esto podría sugerir que las cepas de Trichoderma secretan más, o producen metabolitos más fuertes que inhiben el crecimiento micelial de fitopatógenos (Li et al. 2019), además de que las especies de Trichoderma fueron aislados de diferentes lugares, lo que puede interpretarse como un ejemplo de que las especies pueden desarrollarse mediante una selección forzada por el ambiente o las condiciones ecológicas particulares (Moo et al. 2018). Trichoderma ha demostrado ser un hongo muy flexible, tiene una alta capacidad re- productiva, es muy eficiente en la toma y utilización de nutrientes, además de ser muy agresivo contra hongos fitopatógenos (Contreras-Cornejo et al. 2016, Adnan et al. 2019).

Tabla 2 Inhibición del crecimiento micelial y por metabolitos volátiles de Trichoderma spp. contra hongos fitopatógenos 

Especie Inhibición del crecimiento micelial (%) Inhibición por volátiles (%)
F. oxysporum C. cassiicola F. oxysporum C. cassiicola
T. asperellum 19-31 84.9 ± 1.5ab 32.1 ± 18.1cde 15.9 ± 7.5bc 33.7 ± 3.4de
T. erinaceum 10-15 90.5 ± 2.4a 37.8 ± 5.9bcde 14.3 ± 4.0bc 58.5 ± 6.4ab
T. ghanense 21-39 81.1 ± 2.3b 34.2 ± 2.5cde 39.7 ± 4.9a 45.0 ± 7.4bcde
T. harzianum 18-31 83.3 ± 5.1ab 24.7 ± 11.1cde 31.5 ± 6.6ab 43.8 ± 2.3bcde
T. harzianum 05E-60 84.5 ± 4.9ab 46.0 ± 5.5bcde 38.0 ± 5.9a 71.1 ± 6.2a
T. harzianum 13-01 80.9 ± 1.7bc 50.9 ± 2.9abcd 27.4 ± 4.6ab 56.0 ± 6.4abc
T. harzianum 01-01 83.7 ± 0.4ab 22.0 ± 12.6e 27.8 ± 2.0ab 47.3 ± 9.0bcd
T. harzianum 20-35 80.3 ± 4.1bc 24.1 ± 7.6de 35.6 ± 1.7ab 51.0 ± 5.7bcd
T. harzianum 29-54 84.1 ± 1.7ab 34.9 ± 7.5cde 6.1 ± 2.5cd 56.2 ± 9.2abc
T. asperellum 13-17 80.1 ± 5.9bc 52.0 ± 8.0abc 4.3 ± 4.0cd 51.4 ± 5.8abcd
T. virens 27-08 59.6 ± 8.4e 65.5 ± 3.5ab 46.3 ± 6.6a 26.3 ± 7.8e
T. virens 32-09 68.4 ± 4.9ed 75.1 ± 7.9a 24.1 ± 4.1ab 36.3 ± 6.1cde
T. virens 05-02 73.7 ± 2.4cd 71.6 ± 2.3a 33.2 ± 6.5ab 46.2 ± 9.9bcd
Testigo 0.0 ± 0.0f 0.0 ± 0.0f 0.0 ± 0.0d 0.0 ± 0.0f

Medias con letra diferente en la misma columna son estadísticamente diferentes (Tukey, p ≤ 0.05)

En lo que se refiere a metabolitos volátiles, las 13 cepas de Trichoderma evaluadas contra F. oxysporum y C. cassiicola mostraron efecto inhibitorio sobre el crecimiento de los hongos fitopatógenos, en relación al testigo. Sin embargo, T. harzianum 05E-60 tuvo mayor inhibición en el crecimiento micelial sobre C. cassiicola con 71.1%, seguido de T. erinaceum 10-15 con 58.5% (Tukey, p ≤ 0.05) (Tabla 2). Por otro lado, en relación al efecto inhibitorio de crecimiento de F. oxysporum, T. virens 27-08 tuvo una mayor inhibición micelial con 46.3%, seguido de T. ghanense 21-39 con 39.7% y T. harzianum 05E-60 con 38%. Se conoce que Trichoderma spp. tienen la capacidad de producir metabolitos que generan fungistasis, es decir, inhiben la germinación de esporas de sus competidores, lo que le otorga ventaja al competir por espacio y nutrientes (El-Sharkawy et al. 2018).

Al respecto, Osorio et al. (2016) reportaron resultados similares al evaluar la inhibición de Trichoderma sp. sobre el crecimiento de Rhizoctonia solani con un efecto inhibitorio de entre 7.81 y 51.56%. Del mismo modo, Baiyee et al. (2019) evaluaron la capacidad inhibitoria de T. espirale T76-1 sobre C. cassiicola y Curvularia aeria y reportaron una inhibición del 41.29 y 42.35%, respectivamente, señalando que los compuestos volátiles, junto con la competición y las actividades enzimáticas, son mecanismos involucrados en el biocontrol. Esta capacidad de producir metabolitos secundarios le otorga a Trichoderma spp. Ventajas selectivas en procesos como competencia, simbiosis, transporte de metales, señalización y actividad micoparasítica (Manganiello et al. 2018).

Para comprobar la presencia los genes Epl1 y Sm1 que codifican proteínas reportadas como promotoras de la RSI en plantas, se realizó el análisis de las secuencias de nucleótidos obtenidos de los fragmentos de PCR, donde las secuencias de T. asperellum 19-31 y T. erinaceum 10-15 mostraron homología con el gen Epl1; mientras que T. virens 27- 08 y T. virens 32-09 con el gen Sm1 (Tabla 3). Esto revela que los genes Sm1 y Epl1 tienen regiones conservadas entre las secuencias de un mismo grupo de hongos previamente reportados. Al respecto, se sabe que estos genes del género Trichoderma codifican proteínas que realizan diversas funciones en su interacción con las plantas. Sm1 se ha reportado principalmente en T. virens, lo que concuerda con los resultados hallados en este trabajo, cuya función en las plantas es la inducción de genes relacionados con la defensa, la producción de especies reactivas de oxígeno y compuestos fenólicos (Ramírez-Valdespino et al. 2019); sin embargo, Freitas et al. (2013) evidenciaron la presencia de Sm1 en T. atroviride y T. harzianum, pero sin determinar su función. Por otro lado, se ha reportado que Epl1, proteína elicitora de la inducción de genes relacionados con la defensa de la planta y de la activación del sistema inmune (Ramírez-Valdespino et al. 2019), está presente en un mayor número de especies de Trichoderma, en el presente trabajo se detectó en la especie T. erinaceum y, en la especie T. asperellum resultado similar a lo reportado por Yu et al. (2018), además de que estudios previos lo reportan en T. longibrachiatum (Vargas et al. 2008), T. atroviridae (Salas-Marina et al. 2015), T. harzianum (Gomes et al. 2017) y T. formosa (Cheng et al. 2018). Tanto Sm1, como su ortóloga Epl1 son moléculas señalizadoras esenciales para lograr la aceleración en la resistencia, local y sistémica, de las plantas. De manera general, Sm1 interviene en la inducción de la RSI que se basa en la señalización del AJ y ET, mientras que Epl1 participa en la señalización del AS, necesario para la RSA (Gomes et al. 2017, Ramírez-Valdespino et al. 2019).

Tabla 3 Identificación de genes involucrados en la Resistencia Sistémica en Trichoderma spp 

Especie Homología en el GenBank
Gen Identidad (%) e-valor Acces. GenBank
T. asperellum 19-31 Epl1 100.00 2e-163 JN966997
T. erinaceum 10-15 Epl1 98.62 7e-103 XM_014082295
T. virens 27-08 Sm1 97.70 5e-169 DQ494198
T. virens 32-09 Sm1 99.12 1e-170 DQ121133

Las especies T. erinaceum 10-15, T. asperellum 19-31 y T. harzianum 05E-60 inhibieron en mayor porcentaje el crecimiento micelial de F. oxysporum; mientras que T. virens 32-09 y T. virens 05-02 tuvieron los mejores porcentajes de inhibición contra C. cassiicola. Los metabolitos volátiles de T. virens 27-08, T. ghanense 21-39 y T. harzianum 05E- 60 mostraron mayor efecto inhibitorio contra F. oxysporum, pero solo T. harzianum 05E-60 destacó en la inhibición de crecimiento micelial contra C. cassiicola. Cuatro cepas presentaron genes que codifican para proteínas relacionadas con la resistencia sistémica; en T. asperellum 19-31 y T. erinaceum 10-15 se identificó a Epl1, mientras que en T. virens 27-08 y T. virens 32-09 a Sm1. Por lo que estas cepas son una opción para el control de fitopatógenos como Fusarium oxysporum y Corynespora cassiicola y con el potencial de activar la respuesta sistémica en las plantas.

Literatura citada

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Recibido: 09 de Enero de 2021; Aprobado: 03 de Agosto de 2021

*Autor de correspondencia: arturo.reyes@itconkal.edu.mx

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