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Ecosistemas y recursos agropecuarios

versión On-line ISSN 2007-901Xversión impresa ISSN 2007-9028

Ecosistemas y recur. agropecuarios vol.7 no.3 Villahermosa  2020  Epub 08-Nov-2021

https://doi.org/10.19136/era.a7n3.2666 

Notas Científicas

Efecto del ácido linoleico conjugado sobre la calidad ovocitaria en ratones hembra de la cepa cd-1

Effect of conjugated linoleic acid on oocyte quality in female cd-1 mice

Iván Gandeaga-Flores1 

Víctor Manuel Meza-Villalvazo1  * 
http://orcid.org/0000-0002-9870-9442

Paul Sánchez-Ocampo1 
http://orcid.org/0000-0001-6042-2326

Jacqueline Capataz-Tafur1 
http://orcid.org/0000-0002-6705-2951

Andrés Aguirre-Cruz1 
http://orcid.org/0000-0001-9232-3330

Julio Porfirio Ramón Ugalde2 
http://orcid.org/0000-0002-9312-8438

Adael Bernal Del Sol3 

1Instituto de Biotecnología, Universidad del Papaloapan, Circuito Central 200, Col. Parque Industrial, CP. 68301. Tuxtepec, Oaxaca, México.

2Tecnológico Nacional de México. Campus Conkal, Yucatán. Antigua Carretera Mérida-Motul km 16.3, CP. 97345, Conkal, Yucatán, México.

3Centro de Investigaciones para el Mejoramiento Animal de la Ganadería Tropical, Cotorro Ave 101 e / 100 y 62 No. 6214 Loma de Tierra, La Habana, Cuba.


RESUMEN.

El objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto del ácido linoleico conjugado sobre la calidad y acumulación de lípidos en ovocitos de ratonas de la cepa CD-1, las hembras se distribuyeron en dos grupos: control (TCON: n: 5) y ácido linoleico conjugado (TCLA: n: 5), se alimentaron durante 21 días. 53 h post tratamiento fueron sacrificadas para la recuperación de los ovocitos, los cuales fueron teñidos con rojo de Nilo y observados bajo fluorescencia. El grupo TCLA presentó un 25% más de ovocitos recuperados en comparación a TCON, con un 63% de ovocitos de excelente y buena calidad (p ≤ 0.05), la concentración de lípidos en el grupo TCLA fue menor (145.8 ± 17.8) en comparación con TCON (246 ± 13.1) (p < 0.05). La adición de ácido linoleico conjugado en la dieta de ratones hembra de la cepa CD-1 incrementa el número, calidad de ovocitos y disminuye la acumulación de lípidos en los mismos.

Palabras clave: Ácidos grasos poliinsaturados; concentración de lípidos; calidad ovocitaria; ácido linoleico conjugado

ABSTRACT.

The objective of the present study was to evaluate the effect of conjugated linoleic acid on the quality and accumulation of lipids in oocytes of mice of the CD-1 strain. The females were distributed in two groups: control (TCON: n: 5) and conjugated linoleic acid (TCLA: n: 5), they were fed during 21 days. 53 h after treatment were sacrificed for the recovery of the oocytes, which were stained with Nile Red and observed under fluorescence. The TCLA group presented 25% more recovered oocytes compared to TCON, with 63% of oocytes of excellent and good quality (p ≤ 0.05), the lipid concentration in the TCLA group was lower (145.8 ± 17.8) compared to TCON (246 ± 13.1) (p < 0.05). The addition of conjugated linoleic acid in the diet of female CD-1 mice increases the number and quality of oocytes and decreases the accumulation of lipids in them.

Key words: Polyunsaturated fatty acids; lipid concentration; oocyte quality; conjugated linoleic acid

INTRODUCCIÓN

Los ácidos grasos poliinsaturados (AGPI) son nutrientes claves para múltiples funciones biológicas en el organismo, desde el almacén de energía, componente de membranas celulares, precursores de sustancias metabólicamente activas, y la activación de genes o factores de transcripción (Yang et al. 2012). Sin embargo, no pueden ser sintetizados por los tejidos animales, por lo tanto, deben ser incorporados en la dieta y se les denomina como esenciales (Jenkins et al. 2008). En caso específico del ovocito, forman parte importante de la membrana celular (en forma de fosfolípidos) y del fluido folicular, lo que les permite afectar notablemente el microambiente del ovocito y jugar un papel fundamental en la calidad (Meza et al. 2014). A nivel ovocitario, los AGPI son incorporados en la membrana celular o pueden ser incorporados a través de gotas lipídicas sintetizadas en el citoplasma, estas gotas de grasa se originan de los ácidos grasos extracelulares (provenientes de la circulación sanguínea) o de los sintetizados de novo. En el caso del ovocito, el origen de los ácidos grasos (AG) permanece incierto, aunque cada día existen más evidencias que permiten aseverar que esta célula es capaz de incorporar AG provenientes de su alrededor (Aardema 2014).

La composición de los AG almacenados en el ovocito, se correlacionan con el desarrollo de las capacidades de esta célula. Los AG en líquido folicular pueden mediar e influenciar el nivel de expansión de células del cumulus y tiempo de reanudación de la maduración nuclear en los ovocitos, aspectos críticos para el desarrollo embrionario después de la fecundación in vitro (Marei et al. 2010). Sin embargo, una acumulación excesiva de AG provoca hiperlipidemia reduciendo su desarrollo a estadios embrionarios avanzados debido a que aumentan su vulnerabilidad al estrés oxidativo (Leroy et al. 2010). Durante su crecimiento y maduración, el metabolismo energético se acelera e incrementa la presencia de especies reactivas al oxigeno (Bradley y Swan 2019). Se ha demostrado que el ácido linoleico conjugado (CLA) posee actividad antioxidante cuando es comparado con antioxidantes sintéticos convencionales.

Estudios in vitro demuestran que la adición en los medios de cultivo del isómero de CLA (cis-9, trasn-11, trans-10, cis-12) reducen la acumulación excesiva de lípidos, disminuyendo la hiperlipidemia que caracteriza a los embriones cultivados in vitro, mejorando su resistencia y tolerancia a la manipulación aumentando la competencia de ovocitos para convertirse en embriones de mejor calidad (Lapa et al. 2011, Batista et al. 2014). Sin embargo, se sabe poco acerca de la captación especifica de AG al interior del folículo y cómo éste puede ser alterado por la dieta. Es importante resaltar que bajo condiciones in vitro el CLA no está expuesto al metabolismo propio del animal, factor que pudiera condicionar su efecto biológico, por lo que es necesario estudiar los aspectos intrínsecos del animal cuando son suplementados con CLA. Por lo que el objetivo del presente estudio fue evaluar el efecto del ácido linoleico conjugado sobre la calidad y acumulación de lípidos en ovocitos de ratonas de la cepa CD-1.

MATERIALES Y MÉTODOS

Animales y Alimentación

Se emplearon 10 ratonas de la cepa CD-1, con peso vivo (PV) de 35 ± 5 g y edad promedio de 65 ± 8 días al inicio del experimento, las cuales fueron distribuidas en dos tratamientos: grupo control (TCON: n = 5) y grupo suplementado con ácido linoleico conjugado (TCLA: n = 5), ambos grupos recibieron 15 g diarios de alimento comercial (NUTRI-CUBOS®) por la mañana y agua ad libitum, el grupo TCLA recibieron 1.5 g (5% PV) de CLA vía oral, durante 21 días (Kostogrys y Pisulewski, 2010) El protocolo experimental fue aprobado (UNPA/CBE/025) por el comité de Bioética de la universidad del Papaloapan. Los animales fueron tratados con humanidad y con respeto para sufrimiento.

Superovulación, obtención y evaluación ovocitaria

El día 21 del tratamiento las hembras recibieron 5 UI de Gonadotropina sérica de yegua gestante (PMSG: SINCROPARTTM) vía intraperitoneal, 48 h post a la aplicación de PMSG recibieron 5 UI de Gonadotropina Coriónica Humana (hCG: Choragon® ), 15 h posteriores a la aplicación de la hCG las hembras fueron sacrificadas por dislocación cervical. Se aislaron los oviductos, sección comprendida entre el cuerno uterino y el ovario, se localizó el ámpula, la cual se diseccionó con ayuda de unas pinzas para la liberación de los ovocitos (Duselis y Vrana 2007), los cuales fueron colocados en suero fisiológico atemperado a 37 °C, para su clasificación. La clasificación de la calidad ovocitaria se realizó con una lupa estereoscópica (Nikon SMZ800N Zoom stereomicrope) en cuatro categorías según lo descrito por Patricio et al. (2003).

1) Excelente: cúmulos compacto (> 4 a 5 capas) con un ooplasma homogéneo, 2) Buena: cúmulo compacto de una o dos capas con ooplasma homogéneo que tiene una apariencia gruesa, 3) Regular: menos cúmulo compacto (ligeramente ampliado cúmulos) con ooplasma irregulares que contienen grupos obscuros, y 4) Mala: ovocitos desnudos y ooplasmas irregulares.

Tinción de ovocitos con Rojo de Nilo

Los ovocitos se desnudaron mediante agitación con un vórtex por 5 min con el propósito de eliminar las células del cúmulus, una vez desnudados se fijaron en un porta objeto con 500 μL de glutaraldehido al 2% y solución de formaldehido al 2% durante 24 h en completa obscuridad. Posteriormente, se le adicionaron 30 μL de solución Rojo de Nilo (10 μg mL-1 de Rojo de Nilo; 20% dimetil sulfóxido (DMSO); disuelto en solución salina: 0.9% de NaCl y se dejaron reposar a temperatura ambiente en completa obscuridad por 24 h.

Evaluación y cuantificación gotas lipídicas por fluorescencia

La concentración de lípidos se cuantificó con un microscopio de epifluorescencia (Nikon Eclipse TS) con el objetivo de 40X. Las imágenes se capturaron por separado utilizando filtros monocromáticos para FITC (excitación 400-500 nm y una emisión de 515 LP) con una cámara (Evolución TMMp Color) acoplada al sistema de microscopia, la cuantificación de la luz de fluorescencia fue realizada con la ayuda del software QUANTIPORO (ImageJ). Las unidades se expresaron en unidades arbitrarias de fluorescencia.

Análisis estadístico

Las unidades arbitrarias de fluorescencia se sometieron a la prueba de Bartlett para probar su normalidad y la homocedasticidad, posteriormente se les aplicó un análisis de varianza para evaluar deferencias significativas, la calidad de los ovocitos fue analizada mediante una prueba de Chi-cuadrada.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

El número total y calidad de ovocitos obtenidos se presentan en la Tabla 1. Se observó un incremento del 25% (p ≤ 0.05) de ovocitos recuperados a favor del grupo alimentado con CLA en comparación al grupo control. El grupo TCLA presentan un 63% de ovocitos de excelente y buena calidad contra un 37% del grupo TC, y un menor porcentaje de estructuras ovocitarias de mala calidad. Hasta donde sabemos, el presente estudio es el primero en evaluar el efecto del CLA sobre calidad y concentración de lípidos en ovocitos bajo condiciones in vivo, y los resultados que soporten esta evidencia en modelos murinos son escasos. Pero hay varios reportes del efecto de uso de los ácidos grasos poliinsaturados sobre el desarrollo folicular, aumento del número de folículos y ovocitos (Zeron et al. 2002, Meza et al. 2014) y calidad (McEvoy et al. 2012, Meza et al. 2013) en algunas especies de rumiantes (Ovinos y Bovinos). Los resultados pueden atribuirse a los componentes de la dieta, ya que se ha demostrado que los componentes dietarios tienen influencia sobre el desarrollo folicular y la composición del líquido folicular (LF), ya que estos una vez son metabolizados por el sistema digestivo e integrados al torrente sanguíneo, para luego ser transportados al LF (Aardema 2014). Lo que impacta en la calidad ovocitaria (Meza et al. 2014), ya que el ovocito tiene la capacidad de seleccionar ciertos AG y activar determinadas rutas metabólicas que influyen en la maduración y desarrollo de las competencias necesarias para su fertilización (Kim et al. 2001).

Tabla 1 Número total y calidad ovocitaria de ratonas de la cepa CD-1 alimentada con CLA. 

Tratamiento Calidad ovocitaria
Excelente Buena Regular Malo Total
TCLA 34bA 49αA 30bA 17cB 130A
TCON 22bB 14cB 21bB 40αA 97B

a,b,c: literales entre filas presentan diferencias significativas entre calidad, ABC: literales entre columnas representan diferencia significativa entre tratamientos. TCLA: Tratamiento con ácido linoleico conjugado, TCON: Tratamiento Control.

Lo que puede mediar e influenciar el nivel de expansión de células del cúmulus y tiempo de reanudación de la maduración nuclear en los ovocitos, aspectos críticos para el desarrollo después de la fecundación (Marei et al. 2010). El LF también contiene AG libres (Jungheim et al. 2011), con los cuales las células del cumulus tienen contacto directo, siendo la única barrera entre el LF y el ovocito. La expresión del ácido graso translocasa CD36 en este tipo celular indica que son capaces de incorporar los AG en su interior proveniente de su entorno (Aardema et al. 2013).

La presencia de ácido linoleico es inofensiva en altas concentraciones y puede compensar los efectos lipotóxicos de los ácidos grasos saturados mejorando la competencia de los ovocitos (Aardema et al. 2013). Sin embargo, una acumulación excesiva de ácidos grasos provoca hiperlipidemia reduciendo su desarrollo a estadios embrionarios avanzados, debido a que aumentan su vulnerabilidad al estrés oxidativo (Leroy et al. 2010). Durante su crecimiento y maduración, el metabolismo energético se acelera e incrementa la presencia de especies reactivas al oxígeno (Bradley y Swan 2019). Pero la presencia de CLA (cis-9, trans-11 y trans-10,) en LF pudiera poseer capacidad atrapante de radicales libres (Yu 2001), inhibiendo su efecto y favoreciendo la calidad ovocitaria in vivo (Meza et al. 2013, 2014).

La concentración general de lípidos expresada como unidades arbitrarias de fluorescencia, sin considerar la calidad de los ovocitos, fue menor en el grupo TCLA (145.8 ≤ 17.8) en comparación al grupo TCON (246 ± 13.1) (p < 0.05). La concentración de lípidos de acuerdo a la calidad ovocitaria dentro de tratamientos y entre tratamientos (Tabla 2) presenta diferencia significativa (p < 0.05). En la Figura 1 se observa menor concentración de lípidos en ovocitos de excelente calidad para el grupo TCLA en comparación con el grupo TCON. Conforme la calidad de las estructuras decrece presentan menor concentración de lípidos, los ovocitos del grupo TCLA presentan una menor concentración de lípidos en cada una de las calidades en comparación con el que el grupo TCON (p < 0.05). Los resultados del estudio concuerdan con lo reportado por Lapa et al. (2011), quienes demuestran que la suplementación de CLA reduce la acumulación excesiva de lípidos en el ovocito bajo condiciones in vitro, dando lugar a un incremento del 60.7% de ovocitos de excelente calidad, mejorando su resistencia y tolerancia a la manipulación, aumentado las probabilidades del ovocito para convertirse en embriones de mejor calidad y disminuyendo la deposición citoplasmática de lípidos (Pereira et al. 2007). Los lípidos intracelulares en los ovocitos se almacenan principalmente en gotas lipídicas (GL) que proporcionan energía (Jin et al. 2017), a través de la β-oxidación (Paczkowski et al. 2013), para un crecimiento y desarrollo adecuado, moléculas que actúan en los procesos de señalización implicados en los mecanismos de regulación del proceso de maduración y competencia del ovocito (Prates et al. 2014). La suplementación de CLA durante las diferentes etapas de la producción in vitro de embriones bovinos ha demostrado alterar el perfil de lípidos de la membrana con respecto a los fosfolípidos, lo que puede deberse a alguna supuesta emodelación y/o renovación (Leão et al. 2015a, Borges y Vireque 2019). Al respecto, se han identificado especies de fosfolipidos como marcadores de la criotolerancia de los blastocitos bovinos (Sudano et al. 2012) y la abundancia de fosfatidilcolinas en los embriones parecen funcionar como un biomarcador prospectivo para la crioconservación (Leão et al. 2015b, 2017). La suplementación con CLA durante todo el proceso de cultivo de embriones bovinos, muestran una reducción de los niveles de lípidos y mayor crioresistencia (Pena et al. 2019), efectos que pueden deberse a la modulación y ralentización de agua, y crioprotectores mediados por el CLA (Matos et al. 2015). Por otra parte, el CLA es capaz de cambiar el perfil de los ácidos grasos, influyendo en los niveles de triglicéridos o afectando los niveles de AG tanto saturados como insaturados, posiblemente inhibiendo la expresión de los genes que codifican la síntesis de las enzimas lipogénicas y la actividad de la lipoproteína lipasa (Park et al. 1997). Embriones bovinos cultivados con diferentes AGPI muestran reducción en los niveles de transcripción del gen desaturasa de ácido graso 2 (FADS2) sin afectar los niveles de transcripción de otros genes asociados con el metabolismo lipídico, esta baja regulación del FADS2 puede inducir la reducción del contenido de lípidos en los embriones, debido a que la enzima cataliza la biosíntesis de los precursores utilizados en la síntesis de los ácidos grasos poliinsaturados (Al Darwich et al. 2010).

Tabla 2 Unidades arbitrarias de fluorescencia de ovocitos de ratonas de la cepa CD-1 alimentadas con CLA en las distintas calidades de ovocitos. 

Tratamiento Calidad Ovocitaria
Excelente Buena Regular Mala
TCLA 197.20 ± 17.94αB 158.00 ± 20.43bB 122.50 ± 15.09CB 105.50 ± 17.92cB
TCON 348.20 ± 19.17αA 277.80 ± 10.75bA 182.10 ± 18.07cA 178.90 ± 14.84cA

a,b,c: literales entre filas presentan diferencias significativas entre calidad, ABC: literales entre columnas representan diferencia significativa entre tratamientos. TCLA: Tratamiento con ácido linoleico conjugado, TCON: Tratamiento Control.

Figura 1 Contenido de lípidos en ovocitos de excelente calidad obtenidos de ratonas de la cepa CD-1 alimentadas con CLA. Imagen representativa de los ovocitos (A) grupo control, (B) grupo tratado con CLA y teñidos con Rojo de Nilo. La fluorescencia fue observada en objetivo 40X. 

El mecanismo exacto a través del cual el CLA impacta la concentración de lípidos en el presente estudio podría ser a través de la vía de transducción de la proteína kinasa A PKA y la cascada de reacciones de Adenosín monofosfato cíclico (cAMP) (Ashwell et al. 2010). En adipocitos humanos cultivados en presencia de CLA, se identificó un aumento en la lipolisis y perilipina citosólica asociada a GL de menor tamaño (Chung et al. 2005). Por lo tanto, es posible que la proteína kinasa A (PKA) y las rutas de las proteínas quinasas activadas por mitógenos (MAPK), quinasas extracelulares reguladas por señales (ERK) pudieran estar reguladas por el CLA, interfiriendo con la lipólisis de la GL y el contenido de AG de los ovocitos. Un análisis de la composición AG y plasmalógenos (DMA) en complejos cúmulos ovocito de porcinos, mostraron que independientemente el tipo de célula, que el tratamiento con CLA, reduce las proporciones de diversos AG de manera individual y plasmalógenos (DMA 16:0, c9-16:1, 18:3 n-6) (Prates et al. 2013). El AG liberado o la acumulación de CLA puede seguir la β-oxidación mitocondrial para producir energía para la maduración progresiva o la síntesis de AG puede ser usada en la formación de células durante el desarrollo embrionario (Dunning et al. 2014).

Los resultados preliminares del CLA sobre la calidad y acumulación de lípidos en ovocitos de ratonas de la cepa CD-1, como perspectivas, merece la pena seguir explorando el efecto del CLA sobre crioconservación de los ovocitos y su desarrollo post crioconservación, así como la expresión de genes ligados a la calidad ovocitaria. La adición de ácido linoleico conjugado en la dieta de ratones hembra de la cepa CD-1 favorece el número, y calidad de ovocitos, y disminuye la acumulación de lípidos en los mismos bajo condiciones in vivo. Por lo que el CLA puede ser una estrategia favorable para aumentar la crioresistencia de los ovocitos, en los sistemas de producción de embriones in vitro.

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Como citar: Gandeaga-Flores I, Meza-Villalvazo VM, Sánchez-Ocampo P, Capataz-Tafur J, Aguirre-Cruz A Ramón Ugalde JP, Del Sol AB (2020) Efecto del ácido linoleico conjugado sobre la calidad ovocitaria en ratones hembra de la cepa cd-1. Ecosistemas y Recursos Agropecuarios 7(3): e2666. DOI: 10.19136/era.a7n3.2666

Recibido: 03 de Julio de 2020; Aprobado: 29 de Octubre de 2020

*Autor de correspondencia: meza1077@hotmail.com

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