INTRODUCCIÓN

La apicultura es una de las actividades más sobresalientes a nivel mundial (^{Magaña-Magaña et al. 2016}), dado que la miel y los subproductos derivados de las colonias, son usados y comercializados en varios países (^{Magaña-Magaña et al. 2016}, ²⁰¹⁷). La miel de cada región posee propiedades únicas y es considerada como uno de los alimentos más nutritivos, por su alto contenido en vitaminas, sales minerales y azúcares de fácil digestión (^{Cabezas-Zabala et al. 2016}).

En México, la producción apícola es una actividad relevante, debido a que es una fuente de empleo en las zonas rurales (^{Magaña-Magaña et al. 2017}). Pero el deterioro del medio ambiente, el cambio climático y el uso indiscriminado de herbicidas, ha ocasionado modificaciones en los eventos florísticos de cada región, ocasionando la escasez de néctar y polen en el campo (^{Solignac et al. 2014}). Siendo estos los elementos que proporcionan los nutrientes principales para el desarrollo apropiado de las colonias de abejas (^{Very 2020}). La falta de estos elementos en la dieta de las colonias de abejas, ocasiona estrés alimenticio, principal causa de la presencia de enfermedades o el abandono del nido (^{Núñez-Torres et al. 2017}). Por lo anterior, es importante suministrar alimentación suplementaria, con fuentes energéticas y proteicas que garanticen el mantenimiento y la sobrevivencia de las colonias durante la época de escasez y evitar el despoblamiento o enjambrazón de la colonia (^{Li et al. 2012}, ^{Medina-Flores et al. 2018}).

Entre las fuentes de alimentación suplementaria más usadas, se encuentra el jarabe de agua con azúcar de caña elaborado en proporción 1:1 (^{Haber et al. 2019}), que le proporciona a las abejas el requerimiento energético. Para la suplementación de proteína se usa la harina de soya y/o levadura de cerveza (^{Núñez-Torres et al. 2017}) en forma de torta que es aprovechada por las abejas obreras para la alimentación de las larvas y para producir jalea real para alimentar a la abeja reina y estimular la postura de huevos (^{Medina-Flores et al. 2018}). Por lo que los suplementos energéticos y proteicos son necesarios para incrementar las poblaciones de abejas obreras con el objetivo de tener un mejor aprovechamiento de los eventos esporádicos de floración, teniendo mayor rendimiento en la captación de néctar y polen, además de contribuir a una mejor polinización de diversas especies vegetales (^{Nates-Parra 2016}). Pero la mayoría de los apicultores que ofrecen alimentación suplementaria, solamente utilizan jarabe de agua con azúcar, sin una fuente de proteína, debido al costo adicional que esto les genera (^{Medina-Flores et al. 2018}). Además, en las zonas rurales o alejadas de la ciudad se dificulta la adquisición de tortas proteicas comerciales, ya que las empresas de productos apícolas se encuentran fuera de su alcance, tanto geográfica como económicamente (^{Magaña-Magaña et al. 2017}). Ante esta situación y tomando en cuenta lo antes mencionado, es necesario evaluar nuevas alternativas de alimentación proteica, disponibles y económicas, que cumplan con los requerimientos nutriciones de las colonias de abejas, como las que comúnmente se encuentran en la península de Yucatán, usando hojas de chaya (Cnidoscolus aconitifolius Mill I. M. Johns), moringa (Moringa oleifera L.) y semillas de ramón (Brosimum alicastrum Swarts), plantas que se encuentran ampliamente disponibles en los patios, solares y montes de la península de Yucatán (^{Fernández et al. 2020}). Por tal motivo, la presente investigación, tuvo como objetivo, evaluar fuentes alternativas de proteína que favorezcan el mantenimiento y desarrollo de la población de abejas melíferas durante la época de escasez de néctar y polen en el campo, utilizando jarabe de azúcar de caña adicionados con material deshidratado de hojas de C. aconitifolius, M. oleifera y semillas molidas de B. alicastrum.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

La aceptación del alimento con los tratamientos tuvo diferencias estadísticas (p ≤ 0.05), las semillas de B. alicastrum presentaron los mejores resultados con un 99.9% de aceptación, seguido de las hojas de C. aconitifolius y M. oleifera, con un 91.7 y un 83.4%, respectivamente. En cuanto a las cantidades, la dosis proteica con más aceptación fue la de 10 g (94.3%), seguido de 25 y 50 g (88.4 y 83.9% respectivamente), sin importar el material vegetal usado, con tendencia a disminuir la aceptación con el incremento de la concentración (Tabla 2). Por otro lado, los tratamientos de B. alicastrum y C. aconitifolius influyeron de forma positiva en la ganancia de peso (0.87 ± 0.14 y 0.3 ± 0.17 kg, respectivamente), caso contrario ocurrió con M. oleifera que perdió peso en comparación con el dato inicial (-0.4 ± 0.03 kg), al igual que el testigo (Tabla 3).

Para el resto de las variables, también se encontraron diferencias (p ≤ 0.05), ya que las colonias que fueron alimentadas con semilla de B. alicastrum, presentaron la mayor respuesta para celdas con presencia de miel (515.22 celdas) y población adulta (1,021.64 abejas adultas), superando a M. oleifera (305.45 celdas y 805.08 abejas adultas) y C. aconitifolius (299.88 celdas y 791.33 abejas adultas), mientras que entre el jarabe de C. aconitifolius y M. oleifera sólo hubo diferencias en los valores del número de celdas con cría y con polen, donde sobresale M. oleifera (Tabla 2).

En lo que respecta a la respuesta de las variables del tratamiento con diferentes dosis de C. aconitifolius se observaron algunas diferencias estadísticas (p ≤ 0.05). El número de abejas sobre los panales aumento 41.67% con la dosis de 50 g con respecto al testigo (0 g), mientras que el número de celdas con cría operculada se mantuvo sin diferencias estadísticas en todas las dosis de este tratamiento y el acopio de néctar-miel se vio favorecida con la dosis de 10 g (p ≤ 0.05) duplicando el número de celdas llenas con respecto al testigo, en este mismo sentido el número de celdas con polen con la dosis de 50 g incrementó un 23.06% con respecto al testigo (Tabla 2).

Por otro lado, el suministro de M. oleifera a dosis de 25 g presentó diferencias (p ≤ 0.05), al incrementar la población de adultos hasta un 72.99% con respecto al control (0 g), mientras que las proporciones por debajo o encima de esta, no impactan en la población de adultos cuando se compara con el control (0 g), en este mismo sentido 25 g de M. oleifera se vio favorecido en número de celdas con crías con 210.20%, mientras que con las dosis de 10 y 50 g se tuvo un efecto negativo, con valores menores que el control (0 g), para las variables de celdas con néctar-miel y celdas con polen no se encontraron diferencias (p ≤ 0.05), pero se observó un ligero incremento en la dosis de 25 g con respecto a las otras dosis (Tabla 2).

Para B. alicastrum se encontraron diferencias (p ≤ 0.05); el número de abejas en el bastidor registró un aumento del 66.27% con la dosis de 25 g con respecto al control, mientras que con las dosis 10 y 50 g, no se observaron diferencias estadísticamente. Para la ocupación de celdas con crías no se encontraron diferencias (p ≤ 0.05) entre las dosis evaluadas, sin embargo, para esta variable que registró un aumento del 270.41% cuando se suministró la dosis de 10 g y con dosis superiores el impacto fue mínimo. En cuanto al número de celdas con néctar-miel se encontraron diferencias entre el testigo (0 g) y la dosis de 25 g (p ≤ 0.05), mientras que para las celdas ocupadas con polen no se encontró diferencias (p ≤ 0.05), sin embargo, se tuvo un aumento del 126.22% con la proporción de 25 g (p ≤ 0.05) superando a 10 y 50 g (Tabla 2).

DISCUSIÓN

La alimentación suplementaria durante la época de escasez es de suman importancia (^{Medina-Flores et al. 2019}), ya que la falta de néctar y polen de manera natural en el campo afecta de forma severa el desarrollo poblacional de las abejas (^{Semkiw y Skuvida 2016}). Los resultados demuestran que las colonias de abejas alimentadas con jarabe energéticoproteicas ganaron peso (1.1 kg), pero pierden de peso (0.47 kg) cuando solo se les ofrece jarabe de azúcar de caña, resultados que concuerdan con ^{Núñez-Torres et al. (2017)} quienes reportan que las colonias de abejas pierden peso (1.07 kg) cuando solo se les ofrece jarabe de azúcar. Son pocos los trabajos que hacen referencia a la alimentación suplementaria alternativa de abejas con fuentes proteicas a base de hojas y semillas, por lo que este trabajo es el primer reporte del uso de C. aconitifolius, M. oleifera y B. alicastrum en jarabe, como suplemento de alimentación alternativo en la apicultura, ya que la mayor parte de los trabajos se han enfocado en el estudio de la utilización como forraje en rumiantes y aves de traspatio (^{Rojas-Schroeder et al. 2017}, ^{Pérez et al. 2018}). Con los resultados obtenidos, es evidente la aceptación y ganancia de peso en núcleos de abejas melíferas alimentadas con C. aconitifolius, lo que concuerda con un estudio realizado en peces, con dieta alimenticia de hojas de C. aconitifolius, en el que se reporta ganancia de peso con el tratamiento de 50 y 0% de C. aconitifolius de 280.97 ± 21.6 y 190.96 ± 3.4 g, respectivamente (^{Poot-López et al. 2012}), y sugieren que este efecto podría deberse al alto valor de energía metabolizable aparente (42.1% y 1 946 Kcal kg^-1 de materia seca) que proporcionan las hojas de esta especie (^{Casanova-Lugo et al. 2018}). En este mismo sentido, ^{Sarmiento-Franco et al. (2002)} reportan que en pollos de un día de edad aumenta el peso y la ingesta de alimentos cuando se les proporciona 150 g de harina de C. aconitifolius por kilogramo de dieta comercial. Por otro lado, ^{Casanova-Lugo et al. (2018)} reportan que M. oleifera destaca por sus múltiples usos y adaptación a diferentes condiciones edafoclimáticas, siendo una opción para la alimentación animal, sobre todo en los países tropicales y del caribe. Además es una especie con alta producción de biomasa (25.8 t ha^-1 al año), las hojas cuentan con alto contenido de proteína (6 700 mg 100 g^-1), vitamina A, C, Calcio y Potasio (1130, 220, 440 y 259 mg 100 g^-1, respectivamente), que lo hace aceptable para la dieta animal, como se ha demostrado en bovinos, caprinos, aves, peces y cerdos para la ganancia de peso (^{Casanova-Lugo et al. 2018}, ^{Debbie et al. 2019}). Pero no hay reportes del uso de las hojas de M. oleifera como alimento para insectos y mucho menos para abejas, el único reporte en México del uso de harina de M. oleifera se encontró en la sustitución del 20% de la proteína en lugar de la harina de sardina, sin afectar el crecimiento de tilapias, con digestibilidad del 89% (^{Rivas-Vega et al. 2012}). En este mismo sentido, en Nicaragua se reportan resultados favorables con la utilización de mezclas de hojas de M. oleifera y paja de caña de azúcar como suplemento alimenticio para la alimentación de ganado vacuno (^{Pérez et al. 2018}), de igual manera se reporta 100% de aceptación cuando se usa suplementación alimenticia con hojas de M. oleifera en la acuicultura y piscicultura (^{Rivas-vega et al. 2012}). Pero los resultados de ^{Reyes-Sánchez et al. (2018)} difieren de los resultados obtenidos en el presente trabajo, al reportar que el suministro del 30% de hojas de M. oleifera en el concentrado comercial de cobayos (Cavia porcellus L.) no presenta ganancia de peso, sobre lo mismo ^{Paguia et al. (2014)} reportan que no observaron efectos significativos (p > 0.05) en el crecimiento de pollos cuando a la dieta diaria se le incluyo harina de M. oleifera en concentraciones de 1, 2, 3, 4 y 5 g en respecto al control. Sobre el contenido de proteína hojas de M. oleifera^{Guzmán-Maldonado et al. (2015)} reportan contenidos del 24.7%, con altas cantidades de hierro (32.1 ± 1.3 mg 100 g^-1) y calcio (4 630 ± 63 mg 100 g^-1) en muestras mexicanas, mientras que en muestras comerciales provenientes de Pakistan se reportan contenido del 27.1%, de África 30.3% y Nicaragua 25.1% de proteína. A la semilla o nuez de B. alicastrum, se le adjudican usos como forraje (^{Fernández et al. 2020}) y alimento para humanos (^{García et al. 2017}), mientras que ^{Ramírez-Sánchez et al. (2017)} mencionan que la semilla de B. alicastrum, es una alternativa con alto valor proteínico para la formulación de dietas alimenticias. Por otro lado, ^{Ozer (2017)} demuestra que la semilla de B. alicastrum posee características fenólicas y fuertes capacidades para la eliminación de radicales libres, debido a estas características, se demuestra que los fenoles presentes en la semilla de B. alicastrum influyen de forma positiva en la ganancia de peso y en las etapas de desarrollo de A. mellifera. Estas características puede ser una razón por la que se tuvo el 99.9% de aceptación, lo que coincide con los resultados reportados por ^{Rojas-Schroeder et al. (2017)}, quienes reportan aceptación del 100% de la semilla de B. alicastrum en la alimentación de ganado. Las colonias que fueron alimentadas con jarabe de B. alicastrum, demostró un efecto positivo en el número de abejas en el bastidor (1240.78), número de celdas con cría operculada (645.78) y numero de celdas con néctar-miel (715.11). Favoreciendo el desarrollo poblacional de las colonias, lo que concuerda con otro estudio en donde el efecto de la alimentación suplementaria presenta mayor área de cría operculada y mayor población de abejas adultas, en comparación con colmenas sin alimentación suplementaria (^{Medina-Flores et al. 2018}). De igual manera ^{Solignac et al. (2014)} reportaron resultados positivos en la parte productiva y reproductiva cuando alimentaron enjambres con tortas proteicas en comparación con colonias sin alimentación, lo que demuestra que la alimentación alternativa mejora la postura de la reina durante la escasez de alimento. Al respecto, ^{Núñez-Torres et al. (2017)} recomiendan realizar la alimentación alternativa a base de sustituto de polen, debido a que las colonias en tratamiento, mejoran la postura de la reina (84 310 huevos), aumentan la población (0.4133 kg) y la producción de polen (1 271 g) en comparación con el control. Lo que mantiene a las colonias sanas, fuertes y se evitan ataques de plagas, enfermedades y a enjambrar (^{Montero et al. 2012}).

CONCLUSIONES

Para la región donde se realizó el trabajo y bajo las condiciones experimentales utilizadas, la alimentación suplementaria alternativa con jarabe de azúcar de caña en dosis de 25 g de pasta de semilla de ramón (B. alicastrum S.), aumenta la ganancia de peso de los núcleos y la población de abejas adultas, al mismo tiempo que estimula la postura de la reina. En futuros trabajos se requiere confirmar si estos mismos efectos se obtienen con colonias completas y se llega a la producción final de miel, para tener nuevas y mejores alternativas de alimentación suplementaria de las abejas melíferas durante las épocas de escasez de néctar y polen en campo.